印度梨形孢與植物的共生機制及應用研究進展

摘要：印度梨形孢（Serendipita indica）是一種可純培養的類菌根真菌，研究其與植物的共生機制及在退化土壤環境下的積極作用，對農業土壤修復和植物抗逆栽培具有重要意義。本文深入剖析了印度梨形孢與宿主植物的共生體系，包括識別機制、植物防御反應、真菌侵入過程及共生關系建立等環節。進一步分析表明該真菌通過調節根系形態、調控礦質元素轉運蛋白表達、活化土壤養分及改善根系微環境等，促進植物的土壤礦質元素吸收，優化了植物營養狀況。這一共生關系增強了植物的生長能力，也誘導了在鹽堿、重金屬和干旱的逆境環境下植物的系統抗性。綜合國內外研究，本文展望了印度梨形孢在優良品種選育及應用前景方面的潛力。

關鍵詞：印度梨形孢；礦質營養；共生機制；微生物；土壤修復；抗逆性

中圖分類號：S182；S184" 文獻標志碼：A

文章編號：1002-1302（2024）23-0015-07

馬" 俊，李" 珊，田林雙，等. 印度梨形孢與植物的共生機制及應用研究進展［J］. 江蘇農業科學，2024，52（23）：15-22.

doi：10.15889/j.issn.1002-1302.2024.23.002

收稿日期：2023-12-15

基金項目：國家重點研發計劃（編號：2022YFD1602403）；國家特色蔬菜產業技術體系項目（編號：CARS-24-B-04）；農業農村部園藝作物生物學與種質創制重點實驗室項目；江蘇高?！扒嗨{工程”（編號：蘇教師函［2022］29 號）；校級科研項目一般項目（編號：2022XJY15）。

作者簡介：馬" ?。?986—），女，山東昌邑人，博士，講師，主要從事設施園藝生理生態研究。E-mail：lvlsmaggie@163.com。

通信作者：賀超興，博士，研究員，主要從事設施蔬菜根區改良。E-mail：hechaoxing@126.com。

隨著全球氣候變化和人口數量增長，人們面臨著糧食需求增加和食物短缺的挑戰。傳統農業主要依靠大量施用化肥增加土壤中礦質營養含量以提高產量，而化肥過量使用會造成土壤質量降低和養分分布不均的問題，最終導致農作物產量降低，威脅農業產出。在農業可持續發展過程中，人們逐漸發現微生物在農業生態系統中的重要意義，尤其是有益微生物對退化耕地土壤的修復作用，能在不影響宿主植物經濟價值的同時，兼顧環境友好作用。

印度梨形孢（Serendipita indica，曾用名Piriformospora indica）屬擔子菌門（Basidiomycota）層菌綱（Hymenomycetes）蠟殼耳目（Sebacinales）梨形孢屬（Piriformospora），具有類似梨形狀的孢子結構，主要定殖在植物根系分生區和伸長區［1-2］。印度梨形孢于1998年在印度西北部的塔爾沙漠中被發現，是一種與叢枝菌根真菌（arbuscular mycorrhiza fungi，AMF）功能類似，但又具有其獨特優勢的植物內生真菌［3-4］。它能夠利用厚垣孢子或菌絲在多種培養基上進行離體培養，可以在園藝作物十字花科植物，如甘藍、芥菜、菠菜、陸生蘭花等非菌根植物上定殖［5-6］。印度梨形孢在植物根系中定殖時會造成宿主細胞程序性死亡，但對根系活力或生長沒有明顯副作用［2］。它能夠在大部分單子葉植物和雙子葉植物根部定殖，包含百余種重要的經濟作物、多種藥用植物等，促進宿主植物生長、改善營養、提高植株的生物和非生物脅迫耐受性［7-13］。這些特點使得印度梨形孢在農業上具有更加廣泛應用前景。

鑒于印度梨形孢作為可持續農業的土壤修復產品的應用潛力［14］，本文系統歸納了印度梨形孢與宿主植物共生作用機制，深入分析印度梨形孢在促進植物對土壤中礦質元素的吸收作用機制，為進一步研究印度梨形孢在農業土壤修復上應用提供參考。

1" 印度梨形孢與宿主植物共生機制

1.1" 印度梨形孢與宿主植物根系識別

印度梨形孢與植物建立共生關系首先進行宿主識別（圖1）。該過程在叢枝菌根真菌中已被廣泛研究，并認為獨腳金內酯（SL）起到了重要誘導作用［15］。在印度梨形孢的宿主識別過程中發現了類黃酮物質，除此之外還在其濾液中發現了細胞壁降解酶、聚半乳糖苷酶和木聚糖酶的存在［16］。Nivedita等認為水稻根部誘導的凝集素蛋白激酶（LecRK）可能是一種起到植物感知和識別作用的信號物質［17］。研究還發現一種富含亮氨酸的植物根際信號蛋白基因（如pii-2和At1g16590）可能促進了印度梨形孢和植物相互識別，但還需要進一步驗證［16］。

1.2" 印度梨形孢與植物防御反應

真菌在進入宿主植物后需要突破宿主細胞的先天防御系統。宿主植物為了抵御微生物入侵，會啟動位于細胞表面的微生物或病原體相關分子模式（MAMP或PAMP）產生效應物，該過程中受到模式識別受體（PRR）的調節［18-19］。當印度梨形孢入侵植物細胞時，有研究認為真菌幾丁質作為植物免疫反應的激發劑，受到PRR和幾丁質受體CERK調節，產生幾丁質脫乙?；?，將幾丁質低聚物轉化為脫乙?；臍ぞ厶堑途畚?，這些低聚物無法被宿主植物的受體識別，從而避免觸發植物防御系統［20］。也有研究認為印度梨形孢的定殖介導PRR的信號轉導過程失活，是因為不能夠觸發Ca2+依賴型蛋白激酶（CDPK）級聯反應以及活性氧（ROS）免疫應答［21］。通過對轉錄組分析印度梨形孢與宿主植物相互作用時會表達大量效應小分泌蛋白（SSP）和細胞壁降解酶（CWDE），對印度梨形孢分泌蛋白質組學進行分析發現，976個信號肽中有23個攜帶碳水化合物結合蛋白結構域LysM，這些物質均有可能參與幾丁質代謝，作為效應物干擾免疫反應［22-24］。除了幾丁質，也有研究認為印度梨形孢通過調節真菌葡聚糖結合蛋白基因（FGB1），分泌具有雙重功能的真菌特異性效應物β-葡聚糖，從而抑制觸發的植物免疫反應［25］。印度梨形孢通過避免植物應答真菌免疫反應的機制仍需進一步深入研究。

有研究認為激素在印度梨形孢定殖過程中起到重要作用。調控效應因子PIIN_08944能夠干擾植物水楊酸介導的植物抗性反應［26］。游離生長素可能干擾MAMP觸發的免疫反應［27］。赤霉素作為基礎防御調節物質也參與了印度梨形孢在植物根系中的定殖過程［28］。印度梨形孢還通過介導植物脂氧合酶（AcLOX）和幾丁質酶（AcCHI）參與到水楊酸和茉莉酸/乙烯信號通路中［29］。除此之外，有研究認為印度梨形孢與茉莉酸一同招募乙烯抵抗水楊酸引起的免疫，避免定殖過程產生系統抗性［30-31］。印度梨形孢在不同物種的植物激素參與免疫應答信號途徑中所起到的作用可能不同，并且根與葉片具有類似的感知系統和免疫系統［32-33］。

1.3" 印度梨形孢侵入過程

在擬南芥的研究中發現，油菜素類固醇不敏感型受體激酶（BAK1）/體細胞胚胎發生受體激酶（SERK4）介導的磷酸化調節Ca2+通道環核苷酸門控離子通道蛋白基因CNGC20/CNGC19穩態可以精確控制植物細胞死亡［34-35］。印度梨形孢侵入植物根系的活細胞3 d后，被定殖侵染的細胞進入到細胞程序死亡階段［33］。之后，植物細胞質膜內陷，細胞器被破壞。有研究發現在印度梨形孢侵染7 d后，大麥細胞死亡調節因子BAX抑制劑（HvBI-1）的表達減弱，因此該內生真菌干擾了宿主細胞的死亡程序，加速了細胞程序性死亡，從而有利于與植物形成互惠的相互作用［2］。約14 d后，表皮和皮質細胞中形成細胞內孢子［33］。印度梨形孢可能誘導赤霉素信號途徑并導致DELLA蛋白降解，提高促凋亡閾值并啟動細胞死亡相關的定殖步驟，如ROS。但與病原微生物不同，宿主植物程序性死亡不會一直持續。在侵入早期和后期，MAMP觸發的免疫限制了印度梨形孢的定殖過程。同時茉莉酸/乙烯（JA/ET）和乙烯可以保護植物免受依賴細胞死亡的壞死性病原體的侵害［30］。水楊酸（SA）和吲哚硫代葡萄糖苷（IGS）也在定殖后期發揮重要作用［36］。真菌是主動殺死宿主植物細胞還是植物感覺細胞發生內源性變化而自主選擇程序性死亡還需要進一步研究。

1.4" 印度梨形孢共生建立過程

印度梨形孢主要在延伸區細胞間定殖［2］，而在根尖分生組織無定殖，這與叢枝菌根真菌有所不同。大部分菌絲存在于死根真皮和皮質細胞中，通過菌絲穿透細胞，并在胞漿中原生質體周圍構建網狀結構。也有研究認為環核苷酸門控離子通道蛋白基因CNGC19可以為印度梨形孢在宿主植物根系中形成穩固的共生關系提供重要保證［34-35］；在穩固的合作或競爭關系中，糖代謝也起到重要的作用［37］。在玉米中研究發現，己糖轉運蛋白PiHXT5在共生過程中起到重要調控作用［38］。盡管有研究認為印度梨形孢的定殖沒有對地上部糖庫產生影響，但研究認為其定殖可能會增加蔗糖向根的流入量［39］。

2" 活化土壤礦質元素促進植物礦質元素吸收作用機制

形成共生關系后，印度梨形孢可以引起宿主植物的土壤礦質養分吸收過程發生系統性變化，土壤中含有大量營養元素處于固定態，需要經歷溶解、吸收和運輸等過程才能被植物利用，制約了植物的生長。此過程受到根際微環境影響［40］。

2.1" 調控根系形態及礦質元素轉運蛋白

根系形態對宿主植物養分吸收和水分平衡有重要作用。印度梨形孢能增加植物根系長度、改變根系性狀、擴大根體積和表面積、增加側根數量和分叉、促進根毛生長，使植物能夠從土壤中獲得更多磷元素［41］。研究認為印度梨形孢侵染植物細胞后，通過調控離子轉運通道促進礦質養分活化及轉運，提高養分轉運體（Mg2+、PO3-4和SO2-4轉運蛋白）表達促進植物對養分吸收。

在擬南芥的研究中發現印度梨形孢可以刺激硝酸鹽還原酶基因表達來促進擬南芥的生長［42］。在水稻接種印度梨形孢發現根系磷轉運蛋白基因PtPT3、PtPT5、PtPT6表達上調［43-44］，也有研究發現印度梨形孢雖然會促進植物磷的吸收，但并不影響宿主植株的磷轉運蛋白表達［45］。在低鉀條件下，印度梨形孢能夠幫助宿主植株提高鉀元素的轉運和積累［38］。印度梨形孢通過調控鎂轉運蛋白PiMgT1、高親和的硫轉運蛋白SiSulT促進對大量元素鎂和硫的吸收，但作用機制仍不清楚［46-47］。印度梨形孢調控植物氮、磷、鉀元素等其他礦質元素的運輸及轉運機制還需要進一步研究［48］。

2.2" 菌絲網絡促進養分活化運移

印度梨形孢通過外部菌絲網絡將植物根系與根際土壤以外的區域聯系在一起，這是因為相較于較粗的根系根毛，菌絲更容易滲透到土壤團粒間隙，通過根外菌絲間接擴大了植物對土壤礦質元素的吸收范圍。附著在根系表面松散的菌絲網絡和侵入到宿主根部細胞間生長的菌絲成為宿主和菌根營養交換的重要場所［49］。與其他真菌類似，印度梨形孢在土壤中的菌絲具有比根系更大的表面積，擴大了礦物質吸收面積。同時菌絲通過改善土壤結構，使更多養分溶解到水分中。共生體通過菌絲將土壤中磷、氮、硫、鐵等礦質元素運輸到植株，增加植物對礦質元素的吸收速度，提高根系對養分的吸收，促進植物生長發育［48］。宿主反向提供真菌碳水化合物等營養物質，促進其菌絲和孢子生長發育，提高根系侵染。

2.3" 分泌物改善根際微環境促進養分增溶

菌根真菌可采用多種策略改變土壤環境中礦物組成以便吸收利用，其中重要的途徑包括改變土壤pH值、分泌多種化學物質、增加有機酸或分泌低分子螯合劑等活化土壤中難溶養分。

有研究認為印度梨形孢產生磷酸酶溶解土壤中不溶性多磷酸鹽和有機磷酸鹽；還有研究認為這一過程的完成離不開酸性磷酸酶和堿性磷酸酶。研究認為前者是共生體共有，參與磷的吸收，而后者主要由真菌產生，參與磷的同化［50］。目前針對磷酸酶的研究并不是很多。另外，通過對培養濾液分析發現，印度梨形孢可以分泌細胞壁降解酶、幾丁質物質［51-52］。Badged等向土壤中加入印度梨形孢培養濾液發現次生代謝物能夠影響植株發育［53］。早期研究中發現印度梨形孢培養物濾液和宿主植物根系侵染后會分泌碳水化合物、皂苷、黃酮類、幾丁質以及纖維素酶、聚半乳糖苷酶和木聚糖酶等細胞壁降解酶等物質，并且土壤中添加印度梨形孢可能影響宿主植物根系分泌物組成和數量，對土壤微生物群落也會造成影響［51-55］。這些物質與土壤中礦質營養活化有關，并有可能進一步影響土壤組成和功能。

2.4" 影響根際微生物環境

土壤、根際微生物與植物根系統一構成地下部分的有機整體，共同參與有機質分解、養分轉換和運輸，進而影響植株地上部分生長。印度梨形孢與宿主植物共生同時也影響宿主植物根際微生物組成和功能，對土壤微生物群落造成影響［55］。有研究表明，印度梨形孢濾液處理的根系土壤含有大量細菌、真菌和放線菌。Varma等認為印度梨形孢及其濾液可以作為潛在的根病生物防治劑抑制小麥全蝕病病原菌（Gaeumannomyces graminis）和聚多曲霉（Aspergillus sydowii）［51］。盡管有研究認為真菌侵染宿主植物后，根系分泌物中黃酮類化合物可能起到植物－微生物相互作用中作為信號分子的作用［54］，但作用因子的化學性質仍未知。這一點在叢枝菌根真菌的研究中也有報道［56］。

3" 印度梨形孢在退化土壤環境中的應用

土壤鹽堿化使得植物根部過多積累鈉離子，直接影響植物新陳代謝，最終導致植物損傷、生物量下降［20］。研究中發現印度梨形孢可以提高鹽脅迫下宿主植物抗壞血酸還原酶的抗氧化能力［9］，增加有機溶質含量，改變Na+/K+穩態并調節水孔蛋白的表達以維持水分狀態，進而提高植物耐鹽性，但是對于脯氨酸含量的影響存在差異［57-59］。李亮等對豆科植物進行接菌，發現在鹽脅迫條件下，印度梨形孢可以作為生長促進因子提高植物耐鹽性［60］。在核桃幼苗中也發現了相同的作用［61］。印度梨形孢還可以調控棗椰樹等植物耐鹽基因鉀離子轉運蛋白HKT1；5、鹽敏感蛋白SOS1基因、病程相關蛋白基因（PR-1a，PR2，PR2，PR5）和鹽脅迫相關基因OPBP1，以提高鹽脅迫耐受性［59，62］。

重金屬（鎳、銅、鎘、汞和鉛等）污染會對土壤肥力造成直接影響，達到一定濃度后會對植物生理生化造成影響［63］。研究發現印度梨形孢與宿主植物共生激發了重金屬解毒系統，通過增加幼苗根冠比、提高抗氧化性、減少ROS和丙二酸（MDA）含量、降低地上部分重金屬積累、減弱重金屬毒性（脂質過氧化物和過氧化氫酶活性）［64-67］，增強植物螯合素基因和應激反應基因表達，最終減輕毒害［66-68］。以重金屬鎘為例，研究發現印度梨形孢可以提高水稻在鎘脅迫下對礦物質的吸收，下調糖酵解循環酶［66］；Lu等研究認為負責將鎘封存在液泡中鎘轉運體基因OsHMA3可能對減少水稻中鎘積累起到重要作用，但是印度梨形孢對此基因是否有調節作用還需要進一步研究［69］。主朋月等對紫花苜蓿接菌后發現印度梨形孢分泌生長素，提高土壤脲酶和蔗糖酶的還原性，降低了地上部分鎘的含量［70］。先露露等在高丹草中也發現相同結果［71］。此外，印度梨形孢對植物應對銅、汞和砷等其他重金屬脅迫的積極作用研究目前還不是很多，有待于進一步深入研究。

干旱脅迫直接影響植物對水分和礦質營養元素的吸收，使植株生理生化受到影響。印度梨形孢定殖宿主植物后，會通過多種途徑降低植物受到的干旱傷害：（1）積極調整葉片形態、降低氣孔導度、改良根系構型、改善水分狀態和增加礦質元素吸收來緩解脅迫植物［72-75］。（2）增加葉綠素合成、調節光合相關蛋白［75-76］。（3）積累脯氨酸和滲透調節物質含量［77］、維持植物基礎穩態和細胞壁彈性。（4）增加抗氧化酶（SOD、CAT、APX）活性，激活抗氧化防御系統。（5）平衡植物激素（生長素、水楊酸、細胞分裂素和脫落酸）［78-80］。干旱脅迫下對棉花幼苗和非洲菊幼苗接種印度梨形孢，可以保護其光系統，提高葉片保水能力，促進植物正常生長，誘導植株提高其抗旱性［75，81］。印度梨形孢可以上調水稻脯氨酸合成相關基因P5CS的表達［82］。接種印度梨形孢的柑橘幼苗在干旱脅迫下，通過提高根系中CAT的含量，積累MDA，降低植株滲透勢，保持柑橘幼苗體內水分［83］。這與油菜作物的研究結果［84］一致。印度梨形孢還參與水稻miRNA調節，顯著上調miR396和miR159表達，分別通過MYB和GRF的精細調控使植物耐受干旱脅迫［79，82］。

4" 展望

國內外研究表明印度梨形孢具有解決土壤退化問題的能力。作為一項生物菌肥技術，利用微生物促進植物吸收礦質元素，將多余重金屬固定在菌絲，將有利于減少化肥和農藥的使用，減弱農業系統對化學制劑的依賴。在有益微生物的應用中，考慮到環保和應用經濟性，印度梨形孢可以離體培養使其更具有可商業化生產的優勢，但要實現在農業生產的普遍應用，還應考慮以下問題。

（1）加強與宿主植物根系識別機制的研究。印度梨形孢可以與大多數植物共生，使其成為研究的熱點。但如何相互識別并形成互惠共生關系的作用機制仍需進一步研究，尤其對印度梨形孢分泌效應蛋白的研究將有助于了解內生真菌與植物的互作機制，不僅可以提高生物菌肥技術的利用效率，而且能夠為優良品種選育提供方向。

（2）加強對促進宿主礦質元素吸收過程的研究。印度梨形孢不僅可以促進植物的礦質養分吸收，還可以緩解非生物和生物脅迫。印度梨形孢對礦質養分的吸收作用與改善退化土壤質量的作用還需要進一步研究。盡管已有許多研究證實印度梨形孢在鹽堿土壤、重金屬土壤以及干旱土壤中對植物具有有利作用，但是其作用機制尚不明晰。

（3）對印度梨形孢的純培養和田間應用需要進一步研究。對生物菌劑效果的驗證，還需考慮在農業生產條件下的影響，如土著微生物、傳統農藝措施（土壤灌溉、施肥、殺菌劑等）等對印度梨形孢的長效作用，這些是進一步大規模田間施用的重要依據。除此之外，聯合應用納米顆粒與其他土壤有益微生物對作物生長具有協同促進作用，但最終效果還需要進一步研究。

對印度梨形孢的研究越來越受到國內外科研工作者重視。統計Web of Science數據庫中關于印度梨形孢的文獻，發現其年發文量在2022年得到快速增長（109篇），比2021年增加了15.89%，表明印度梨形孢具有作為植物生長促進劑或生物肥料的巨大潛力。因此，加強以印度梨形孢的高效應用、培養物及其次生代謝產物為基礎的理論及應用研究，積極開發菌種培養技術和多種微生物共生生物肥料，以使宿主植物更好地利用土壤養分，修復退化（或污染）的土壤和促進植物生長，最終達到提高耕地利用效率，改善農產品產量和質量的目標，對農業可持續發展具有積極意義。

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