植物病原絲狀真菌LysM效應因子研究進展

摘要：植物和病原真菌之間存在著非常復雜的相互作用關系，尤其是當其侵染植物過程中諸多效應因子發揮著重要的作用。含有溶解素基序（LysM）的效應因子普遍存在于大多數生物中，對微生物生長、病原菌侵染植物、植物受體識別病原菌等過程起著重要作用。前人對水稻、擬南芥等植物中LysM蛋白開展了大量研究，明確LysM效應因子主要作為模式識別受體發揮作用，進而通過識別植物病原真菌幾丁質誘導植物免疫。然而，與植物免疫關系密切的病原真菌中的LysM效應因子尚未有系統性論述。近些年，學術界對植物病原絲狀真菌LysM效應因子展開了諸多研究，明確其在阻斷植物觸發幾丁質信號傳遞途徑，以此抑制宿主免疫反應等方面發揮著重要作用。本文基于LysM蛋白在生物體中所具有的共性特征進行概述，進而對植物病原絲狀真菌LysM效應因子的結構、功能等方面研究進行綜述，并提出未來開展LysM效應因子的熱點、難點以及重點問題，以期為深入研究真菌LysM效應因子的作用機制提供重要理論參考。

關鍵詞：絲狀真菌；LysM；植物免疫系統；幾丁質；效應因子

中圖分類號：S432.4+4" 文獻標志碼：A

文章編號：1002-1302（2024）14-0015-08

收稿日期：2023-07-18

基金項目：云南省“興滇英才支持計劃”青年人才專項（編號：YNWR-QNBJ-2020-188）；云南省研究生導師團隊建設項目（編號：2022100）。

作者簡介：朱 艷（2000—），女，云南昭通人，碩士研究生，主要從事森林保護學研究。E-mail：508034093@qq.com。

通信作者：韓長志，博士，教授，主要從事經濟林木病害生物防治與真菌分子生物學研究。E-mail：swfuhcz@163.com。

植物病原絲狀真菌作為自然界中危害農林植物的一類重要真核微生物，在造成植物病害以及工農業、醫藥衛生及基礎生物學研究等方面具有重要的作用和意義［1］。它含有纖維素酶和果膠酶等酶類，因而有較強的纖維素、半纖維素等降解能力［2］。一般而言，在自然界中，植物時刻受到其周圍生長環境中諸多微生物（真菌、細菌、卵菌、病毒等）的侵襲，上述病原菌通過產生毒素等多種方式抵御植物的免疫防衛反應［3］。LysM（lysin motif）中文翻譯為溶解素基序蛋白，在真菌中識別并結合幾丁質，在生長發育、致病等過程中發揮著重要作用［4］。該蛋白位于細胞膜表面的模式受體，一般將含有串聯LRR結構域的受體類激酶（receptor like kinases，RLKs）及受體類蛋白（receptor like proteins，RLPs）歸為一類［5-6］，將含有LysM的受體類激酶及受體類蛋白歸為一類［7-9］。本研究首先對植物病原絲狀真菌LysM效應因子的研究進行回顧，然后概述LysM在絲狀真菌中侵染植物的作用，并討論LysM效應因子的關鍵問題并展望其未來發展，以期深入研究絲狀真菌LysM的作用機制。

1 LysM效應因子概述

1.1 概述

LysM是存在于大多數生物（包括植物、真菌等真核生物以及細菌等原核生物）中的一種蛋白質結構域。LysM最早發現于芽孢桿菌噬菌體f29的溶菌酶中［10］，包括自溶素、溶菌酶和轉糖基酶3類。隨后在乳酸球菌的肽聚糖水解酶中也發現了LysM結構域，其C端包含6個LysMs，據推測具有肽聚糖結合功能［11］。水稻受體激酶OsCERK1由LysM結構和胞內激酶區域［12］組成，在幾丁質誘導和預防病原菌侵染的過程中起著重要作用。擬南芥AtCERK1［13］受體激酶對真菌細胞壁的幾丁質發揮重要作用，能夠識別植物細胞中幾丁質觸發的信號途徑并進行轉導，由3個胞外LysM結構、1個胞內激酶結構組成。大多數植物中LysM激酶受體能夠識別幾丁質來催動植物自身的防御反應，部分植物還可以識別共生菌信號分子［14］，以及參與真菌和多數植物間的叢枝菌根共生［15］。在豆科植物日本百脈根中發現的結瘤因子NFR1和NFR5能夠被有胞外LysM結構域的絲氨酸（Ser）/蘇氨酸（Thr）激酶識別［7］。在酵母菌中最早發現含有LysM結構域的蛋白質，能夠抑制酵母細胞的生長［16］。

1.2 結構特征

大多數LysM蛋白結構域由44～65個氨基酸殘基組成［17-18］，在結構域中N末端的16個氨基酸殘基和C末端的10個氨基酸殘基數量較為保守；介于兩者之間，除了第23、27、30位的亮氨酸（Leu）、異亮氨酸（lle）和天冬酰胺（Asn）較為保守外，其他區域的保守性相對較差。典型的LysM結構域長度約為40 aa，其中有2個α螺旋堆疊在2條反向平行的β鏈上折疊結構的一側［19-20］，即βααβ構象［21］，介導了LysM序列的結合。結構域內的幾個LysM被絲氨酸（Ser）、蘇氨酸（Thr）、天冬氨酸（Asp）以及脯氨酸（Pro）殘基組成的間隔序列分開［22］。LysM結構域不僅存在于氨基酸序列的C端，也會存在于氨基酸序列的N端以及中部［23］。真核生物的LysM結構域主要是靠二硫鍵S—S來保持其結構的穩定［24］，原核生物中主要通過大量的二級結構如 α-螺旋、β-折疊和β-轉角等以及氫鍵保持穩定［23］。LysM結構域構架類型多樣，原因主要有：LysM具有種類多樣的結構域，含有不同數量的LysM結構域，以及可以與多種蛋白質結構域形成豐富的組合［23］。在組合形成不同的蛋白結構域骨架中，最為常見的結構域構架有2種，一種是只含有1個LysM結構域的構架，另一種含2個LysM結構域和1個肽酶結構域［23］。微生物中含有LysM結構域的蛋白能夠修飾含有N-乙酰葡糖胺（N-acetylglucosamine，GIcNAc）結構的底物，部分植物LysM蛋白能夠與具備GIcNAc結構的配體結合但不含有酶活性［25］。

1.3 分類情況

LysM蛋白根據在細胞中的結構和定位，可以歸類為LysM受體類激酶，缺少胞內激酶域的膜錨定LysM蛋白（LysM-containingreceptor-like proteins，LYP），無膜錨胞外非分泌LysM蛋白（LysMe）和胞內非分泌LysM蛋白（LysMn）［26-28］。其中，LysM受體類激酶包括LYK（LysM-containing receptor-like kinase）和LYR，含有的LysM結構域可以達到3個［29］；LYR含有1個異常的激酶區，會導致其激酶活性部分或者全部喪失［25，30］，大多數的LYP都含有2個LysM結構域，而LysMn和LysMe僅僅只含有1個LysM結構域。

2 植物病原絲狀真菌LysM效應因子

2.1 保守結構域情況

病原菌侵染植物時，植物細胞中的幾丁質會激活植物的免疫反應，為抑制幾丁質對細胞壁的影響，真菌會進行化學修飾來保護自身細胞壁，并分泌含有LysM的效應因子來干擾幾丁質觸發的免疫激活［31］。在數據庫SMART［32］中，已經收集了 136 958 個LysM結構域，分布在89 509個蛋白質中，其中包括真菌蛋白質3 458個，包含了7 879個LysM結構域；在數據庫NCBI中共收集了1 066 900個LysM結構域，其中真菌蛋白有25 285個LysM結構域。與植物相比，真菌的LysM蛋白中包含LysM結構域最多［14］。希金斯炭疽病菌中的LysM蛋白（TIC90129.1）由1個信號肽、3個低復雜性區域和3個LysM結構域構成；膠孢炭疽菌中的LysM蛋白（XP_045260673.1）由在位點8～55 aa和90～136 aa處的2個LysM結構域構成；菜豆炭疽菌中的LysM蛋白（CAC00481.1）長度為230 aa，由1個信號肽和2個LysM結構域構成；果生炭疽菌中的LysM蛋白（KAF5503850.1）由1個信號肽和3個LysM結構域構成；番茄葉霉病菌中的LysM蛋白Ecp6（XP_047764299.1），長度為228 aa，包含3個LysM結構域；稻瘟病菌中的LysM蛋白（ELQ44082.1）長度為 437 aa，由1個信號肽、3個低復雜性區域和3個LysM結構域構成（圖1）。

進一步使用SWISS-MODEL構建植物病原絲狀真菌中的LysM效應蛋白模型，TIC90129.1序列以（A0A4T0VDY1.1.A）為模板構建模型，序列同一性100%，全局模型質量估計0.72，疊加區域的序列相似度為64%；XP_045260673.1序列以同源建模模板（L2FSP5.1.A）構建模型，序列同一性85.4%，全局模型質量估計0.74，疊加區域的序列相似度為58%；CAC00481.1序列以同源建模模板（Q9P403.1.A）構建模型，序列同一性100%，全局模型質量估計0.75，疊加區域的序列相似度為62%；KAF5503850.1序列以同源建模模板（L2G190.1.A）構建模型，序列同一性100%，全局模型質量估計0.65，疊加區域的序列相似度為63%；XP_047764299.1序列以同源建模模板（A0A1P8YXP5.1.A）構建模型，序列同一性100%，全局模型質量估計0.87，疊加區域的序列相似度為61%； ELQ44082.1序列以同源建模模板（G4NHV

8.1.A）構建模型，序列同一性100%，全局模型質量估計0.62，疊加區域的序列相似度為64%（圖2）。

2.2 遺傳關系

從Pfam基因庫中篩選獲得PF01476，進一步在HMMER數據庫中，以fungi為限制，得到180條LysM蛋白序列。在NCBI中CD-Search，得到173條序列，通過MEGA 11利用鄰接法對上述序列進行遺傳關系分析，使用泊松校正方法計算進化距離［33］，進行1 000次的自舉法測試（圖3），明確LysM蛋白可以根據其氨基酸序列在系統發育樹上分為不同的進化枝，并且這些差異通過特異性的模式特征反映出來。

將上述173條LysM蛋白序列整合后，使用MEME數據庫預測motif結構，motif暫定為10個，得到了3個motif的共識模式（圖4）。結果顯示，3種共有模式中具有幾個保守位置。motif 1中最保守的是纈氨酸、天冬氨酸和丙氨酸（位置5、9和15）；motif 2中最保守的是天冬酰胺（位置13）；motif 3中最保守的位置是纈氨酸、甘氨酸和天冬酰胺（位置15、18和39）。

2.3 種類情況

進一步對真菌中LysM的進化情況分析，將含LysM結構域的蛋白分為3類［29］：（1）含有催化結構域的LysM蛋白，同時含有1個酶區域，具有水解活性。這種LysM蛋白在真菌細胞壁中幾丁質含量達到20%，在細胞壁中都能找到［34］，除了降解自身細胞壁外還能夠防御其他真菌或寄主植物的攻擊，利于孢子萌發和菌絲的伸長。（2）在LysM效應蛋白中有多個LysM，但沒有催化結構域（表1）。番茄葉霉病菌中分泌蛋白Ecp6是含3個LysM結構域的

效應蛋白［35］，將LysM結構域與效應因子關聯起來。Ecp6中2個結構域可以進行分子間的二聚化反應，并形成對寄主植物受體具有高親和力的幾丁質結合位點［36］，有效“偽裝”病原菌，阻斷幾丁質與植物LysM受體激酶結合激活下游信號傳導這一過程，從而抑制寄主的免疫反應，提高其侵染的成功率［29］。小麥病原真菌殼針孢具有3種包含LysM結構域的效應因子［37］，分別是Mg3LysM、Mg1LysM和MgxLysM，這3種效應因子能夠編碼同幾丁質發生作用的蛋白質，其中Mg3LysM和Mg1LysM還具有保護真菌菌絲不被宿主酶降解的作用，另外Mg1LysM和Mg3LysM能夠在侵染中大量表達。稻瘟病菌Slp（secreted LysM protein1）具有162 aa，有2個LysM結構域，利用MoAa91（酶類家族9蛋白的同系物）可以識別幾丁質信號，并且能和OsCEBIP受體競爭結合幾丁質寡糖，削弱植物的免疫反應［38］，包括活性氧的產生、植物防御基因的表達［39］。大麗輪枝菌中含有2個LysM結構域的Vd2LysM也能夠保護菌絲不被水解酶分解［40］。希金斯炭疽菌中ChELP1和ChELP2（extracellular LysM proteins 1、2）在體外對幾丁質或寡聚體具有高親和力，還可以抑制宿主擬南芥中促有絲分裂的原活化激酶（MAPK）的激活，具有真菌毒力和穿透擬南芥表皮細胞的雙重功能［41］。

（3）部分蛋白質含有LysMs和其他有特殊作用的功能結構域。例如，藍藻抗病毒蛋白N同源蛋白結構域（CyanoVirin-N）是真核蛋白中抗HIV病毒的特殊結構域；N-乙酰胞壁質聚糖水解酶和1型組蛋白去乙?；附Y構域等。

3 LysM效應因子的功能

3.1 LysM效應因子是一類重要的模式識別受體

效應因子能增強病原菌對宿主植物的侵染，以此來干擾寄主植物PRR對病原相關分子模式（pathogen-associated molecular patterns，PAMP）的識別，進而抑制基因的表達［50］。LysM結構域蛋白存在于植物、細菌和真菌中［21，51］。植物中主要是識別自身以及病原真菌細胞壁中的幾丁質和細菌的肽聚糖（PGN）；在細菌中的功能主要是參與細菌細胞壁的發生、修飾和降解，LysM結構域一般能夠斷裂N-乙酰胞壁酸和N-乙酰葡糖胺之間的糖苷鍵，從而降解細胞壁并參與細胞活動［23，52］；在真菌中，大部分的幾丁質酶含有催化作用的LysM結構域，降解細胞壁，并在孢子萌發、菌絲伸長的過程中起著重要作用，以此保護真菌菌絲不被寄主酶降解。而部分沒有催化結構域的LysM蛋白含有多個LysMs，它們能夠結合幾丁質，幾丁質是類似于肽聚糖的GIcNAc多聚物［17，44-45，53］，從而阻斷植物的LysM受體激酶與幾丁質結合，避免下游信號傳導被激活，來抑制植物的PTI反應，真菌幾丁質酶中的LysM結構域序列在特異性識別結合上有著特殊作用［53］。高等真核生物先天免疫系統的主要功能之一是能夠區分微生物組分與寄主組分［54］，通過寄主自身編碼的PRR識別微生物產生的PAMP［55］。參與植物免疫反應的模式識別受體主要分為2種類型的PRR，即富含Leu重復序列的受體蛋白RLK/受體激酶RLP和含有LysM結構域的受體激酶/蛋白［3，56］。而對于含有LysM結構域的受體激酶/蛋白在絲狀真菌中的作用還需深入研究。在選擇對幾丁質響應會發生變化的遺傳突變體中，發現胞外含有3個LysM結構域、1個跨膜域及1個胞內激酶域的CERK1，就是幾丁質的受體蛋白，因此CERK1能夠識別并結合外源幾丁質，介導植物下游免疫信號，使植物體內的激素發生變化、細胞內離子流動發生改變、活性氧爆發、抗菌類物質合成等，激發真菌的抗性免疫［57］。

3.2 LysM效應因子在植物-真菌互作中的作用

LysM蛋白在病原菌和植物中都含有，并且在侵染-免疫過程中作用極為顯著，可將LysM蛋白在植物-真菌相互作用中分為3種類型：在病原菌侵染植物的過程中，植物能夠分泌水解酶并釋放幾丁質，LysM受體蛋白能夠識別幾丁質，激活植物自身的免疫反應，阻止病原菌的入侵并殺死已經侵入的病原菌；為抑制植物免疫被激活，產生的一類能夠和植物體內的LysM蛋白一同識別幾丁質，且對幾丁質具有高親和力的效應因子；病原真菌分泌效應因子，通過化學修飾細胞壁上的幾丁質，使水解酶不再具有接近和識別幾丁質的能力，進而抑制寄主植物的免疫［29，58］。LysM結構域在植物與真菌的聯系圍繞著幾丁質建立，正是在這種漫長的相互作用過程中，植物與病原真菌相互適應、互相影響，遵循優勝劣汰的原則。真菌毒性相關的變化明顯、能力顯著的酶成員能夠幫助病原真菌和宿主回避兩者之間的識別，反之可能只具有能夠侵染的能力［23，58］。由此推測，在LysM結構域中相對不穩定的區域能夠幫助病原真菌和宿主來躲避彼此的識別；而真正決定LysM結構域具有什么功能的是相對保守的區域［23］。LysM結構域在植物與真菌之間的互作過程中扮演著極其重要的角色。深入研究絲狀真菌中LysM的作用機制是探討植物免疫的重要環節，只有深入研究病原絲狀真菌的致病性以及它和植物免疫防御之間的相互作用［23］，才能為植物的抗病育種提供理論及應用基礎。

3.3 LysM效應因子在植物免疫防衛反應中的作用

植物在受到外界微生物侵染時，先天形成的防御系統比如細胞壁和角質層等作為植物細胞預防外來病原菌侵染的重要屏障和第一道防線［59-60］。當植物與病原菌相互作用時，細胞壁會發生變化形成乳突［29］，植物為了使病原菌的入侵速度減慢，主動將有防御作用的物質集中在乳突上來增強自身對病原菌的抵抗［61］，這種主動抵抗的防御反應是最為普遍的植物細胞的非特異性抗病機制［62-63］。病原菌激活離子通道會導致鉀和鈣離子內流，激活相關防御酶的活性，改變細胞壁的機械強度［64］。這種由植物細胞壁化學成分變化引起的或病原菌入侵后物理結構修飾介導的抗性稱為細胞壁抗性［65］。寄主植物通過受體蛋白識別病原相關分子模式，并激活下游防御免疫系統免疫反應（PTI）［44-45］。在這個過程中病原菌為了成功侵染寄主，會分泌多種多樣的效應因子，這些效應因子如LysM可以與宿主細胞壁的幾丁質發生反應，抑制宿主被激活的免疫反應。然而，植物還會產生抗性蛋白，識別病原物分泌的效應蛋白，并激活更加強烈的防御反應，稱為效應因子觸發的免疫反應（ETI）［45，66-67］。

4 展望

4.1 LysM效應因子功能解析是未來研究的熱點

目前，已發現含有LysM結構域的蛋白家族大量出現在植物和真菌中，但是對于真菌中LysM效應因子的研究還處于起步階段。在植物免疫反應中，LysM結構域發揮著較為重要的作用，但學術界對植物與病原互作過程中的分子機制認識非常淺顯，對于其生物學、生理學以及生物化學等方面功能研究不足。目前，在植物免疫中由LysM效應因子介導的分子調控機制，以及對幾丁質的競爭研究取得了一些較好的進展成果，然而，無論是植物中，還是植物病原菌中，LysM結構域蛋白數量、功能以及如何識別不同聚糖結構的特異性尚需要今后進一步明確。

4.2 LysM效應因子互作蛋白找尋是未來研究的重點

LysM蛋白同時存在于植物、病原中，作為植物與病原互作過程中發揮重要作用的蛋白，有關該蛋白互作蛋白找尋是未來研究的重點。LysM效應因子互作蛋白的找尋對于明確“自我”“異我”具有重要的意義，該蛋白形成異源二聚體或多聚體的能力，以及胞外結構域中LysM的數目差異性有待于在植物、病原物中進一步明確。同時，明確LysM效應因子配體―受體結合特異性的分子基礎，植物病原絲狀真菌LysM效應因子與其互作蛋白形成的分子模塊情況，以及如何調控下游的靶蛋白，將有助于解釋LysM蛋白對植物免疫應答的分子調控機制。

4.3 LysM效應因子結構解析是未來研究的難點

對病原菌中含有LysM結構域的分泌型小分子效應蛋白進行結構解析，不但證明了病原菌利用LysM效應蛋白調控該真菌在寄主上的侵染能力，而且揭示了某些LysM結構域的效應蛋白能夠保護真菌菌絲不被幾丁質酶降解。但是，目前對于LysM效應因子的結構解析還存在困難，進一步解析LysM效應因子結構是研究真菌與植物互作的重要條件。

參考文獻：

［1］陳赟娟，韋建福. 絲狀真菌遺傳轉化的研究進展［J］. 云南農業大學學報，2009，24（3）：448-454.

［2］周慶新. 絲狀真菌遺傳轉化系統的建立［D］. 泰安：山東農業大學，2007.

［3］李金玥. 植物病原菌效應因子的毒性功能研究進展［J］. 科教導刊（下旬），2016（12）：25-27.

［4］韓長志，祝友朋. 植物病原絲狀真菌RGS的研究進展［J］. 北京林業大學學報，2021，43（4）：150-157.

［5］褚明宇，李婉瑩，左存武，等. 葡萄LysM類受體激酶基因家族的鑒定及表達分析［J］. 農業生物技術學報，2023，30（2）：282-297.

［6］何 蕾，王文霞，胡容平，等. 獼猴桃LysM型類受體激酶基因家族生物信息學分析［J］. 分子植物育種，2023，21（10）：3191-3198.

［7］劉自旭. 植物免疫受體激酶作用機理研究［D］. 南京：南京大學，2013.

［8］郭 盼，孔 華，王雨，等. 番木瓜賴氨酸基序類受體激酶LysM-RLK基因家族鑒定及生物信息學分析［J］. 熱帶作物學報，2023，44（5）：867-879.

［9］Monaghan J，Zipfel C. Plant pattern recognition receptor complexes at the plasma membrane［J］. Current Opinion in Plant Biology，2012，15（4）：349-357.

［10］Garvey K J，Saedi M S，Ito J. Nucleotide sequence of Bacillus phage phi 29 genes 14 and 15：homology of gene 15 with other phage lysozymes［J］. Nucleic Acids Research，1986，14（24）：10001-10008.

［11］Béliveau C，Potvin C，Trudel J，et al. Cloning，sequencing，and expression in Escherichia coli of a Streptococcus faecalis autolysin［J］. Journal of Bacteriology，1991，173（18）：5619-5623.

［12］Shimizu T，Nakano T，Takamizawa D，et al. Two LysM receptor molecules，CEBiP and OsCERK1，cooperatively regulate chitin elicitor signaling in rice［J］. The Plant Journal，2010，64（2）：204-214.

［13］Dlfors F，Holmquist L，Dixelius C，et al. A LysM effector protein from the basidiomycete Rhizoctonia solani contributes to virulence through suppression of chitin-triggered immunity［J］. Molecular Genetics and Genomics，2019，294（5）：1211-1218.

［14］王飛飛. 玉米ZmLysM受體基因克隆及功能分析［D］. 合肥：安徽農業大學，2016.

［15］李海燕，劉潤進，束懷瑞. 叢枝菌根真菌提高植物抗病性的作用機制［J］. 菌物系統，2001，20（3）：435-439.

［16］Stark M J，Boyd A. The killer toxin of Kluyveromyces lactis：characterization of the toxin subunits and identification of the genes which encode them［J］. The EMBO Journal，1986，5（8）：1995-2002.

［17］Bateman A，Bycroft M. The structure of a LysM domain from E. coli membrane-bound lytic murein transglycosylase D （MltD）［J］. Journal of Molecular Biology，2000，299（4）：1113-1119.

［18］Buist G，Steen A，Kok J，et al. LysM，a widely distributed protein motif for binding to （peptido）glycans［J］. Molecular Microbiology，2008，68（4）：838-847.

［19］Bielnicki J，Devedjiev Y，Derewenda U，et al. B. subtilis ykuD protein at 2.0 A resolution：insights into the structure and function of a novel，ubiquitous family of bacterial enzymes［J］. Proteins，2006，62（1）：144-151.

［20］Mulder L，Lefebvre B，Cullimore J，et al. LysM domains of Medicago truncatula NFP protein involved in Nod factor perception.Glycosylation state，molecular modeling and docking of chitooligosaccharides and Nod factors［J］. Glycobiology，2006，16（9）：801-809.

［21］張 璐. 玉米大斑病菌LysM效應因子的篩選及分析［D］. 保定：河北農業大學，2020.

［22］Ohnuma T，Onaga S，Murata K，et al. LysM domains from Pteris ryukyuensis chitinase-A：a stability study and characterization of the chitin-binding site［J］. The Journal of Biological Chemistry，2008，283（8）：5178-5187.

［23］江 聰，黃敏仁，徐立安. LysM結構域及其與植物-真菌相互作用的關系［J］. 植物學報，2014，49（2）：221-228.

［24］Ponting C P，Aravind L，Schultz J，et al. Eukaryotic signalling domain homologues in archaea and bacteria.Ancient ancestry and horizontal gene transfer［J］. Journal of Molecular Biology，1999，289（4）：729-745.

［25］季東超，宋 凱，邢晶晶，等. LysM蛋白介導植物免疫防衛反應及其信號激發的研究進展［J］. 植物學報，2015，50（5）：628-636.

［26］Arrighi J F，Barre A，Ben Amor B，et al. The Medicago truncatula lysin［corrected］motif-receptor-like kinase gene family includes NFP and new nodule-expressed genes［J］. Plant Physiology，2006，142（1）：265-279.

［27］Farman M L，Leong S A. Chromosome walking to the AVR1-CO39 avirulence gene of Magnaporthe grisea：discrepancy between the physical and genetic maps［J］. Genetics，1998，150（3）：1049-1058.

［28］蘇慧君. 橡膠樹炭疽菌候選效應蛋白基因Cg4LysM的分離鑒定和初步功能分析［D］. 海口：海南大學，2017.

［29］李光偉. AchGLK基因提高番茄果實品質以及青霉菌LysM家族基因的研究［D］. 合肥：合肥工業大學，2018.

［30］Zhang X C，Cannon S B，Stacey G. Evolutionary genomics of LysM genes in land plants［J］. BMC Evolutionary Biology，2009，9：183.

［31］Gao F，Zhang B S，Zhao J H，et al. Deacetylation of chitin oligomers increases virulence in soil-borne fungal pathogens［J］. Nature Plants，2019，5（11）：1167-1176.

［32］de Jonge R，Thomma B P H J. Fungal LysM effectors：extinguishers of host immunity？［J］. Trends in Microbiology，2009，17（4）：151-157.

［33］方 艷，岳 出，李 潔，等. 甘藍型油菜BnHY5基因的表達模式及非生物脅迫響應分析［J］. 四川大學學報（自然科學版），2020，57（2）：391-399.

［34］Ruiz-Herrera J. Biosynthesis of beta-glucans in fungi［J］. Antonie Van Leeuwenhoek，1991，60（2）：72-81.

［35］Bolton M D，van Esse H P，Vossen J H，et al. The novel Cladosporium fulvum lysin motif effector Ecp6 is a virulence factor with orthologues in other fungal species［J］. Molecular Microbiology，2008，69（1）：119-136.

［36］Tian H，Fiorin G L，Kombrink A，et al. Fungal dual-domain LysM effectors undergo chitin-induced intermolecular，and not intramolecular，dimerization［J］. Plant Physiology，2022，190（3）：2033-2044.

［37］Marshall R，Kombrink A，Motteram J，et al. Analysis of two in planta expressed LysM effector homologs from the fungus Mycosphaerella graminicola reveals novel functional properties and varying contributions to virulence on wheat［J］. Plant Physiology，2011，156（2）：756-769.

［38］Mentlak T A，Kombrink A，Shinya T，et al. Effector-mediated suppression of chitin-triggered immunity by Magnaporthe oryzae is necessary for rice blast disease［J］. The Plant Cell，2012，24（1）：322-335.

［39］秦春曉，李 瑩，張詠雪，等. LysM蛋白在植物免疫中的作用［J］. 上海師范大學學報（自然科學版），2022，51（6）：781-787.

［40］Kombrink A，Rovenich H，Shi-Kunne X，et al. Verticillium dahliae LysM effectors differentially contribute to virulence on plant hosts［J］. Molecular Plant Pathology，2017，18（4）：596-608.

［41］Takahara H，Hacquard S，Kombrink A，et al. Colletotrichum higginsianum extracellular LysM proteins play dual roles in appressorial function and suppression of chitin-triggered plant immunity［J］. New Phytologist，2016，211（4）：1323-1337.

［42］Sánchez-Vallet A，Saleem-Batcha R，Kombrink A，et al. Fungal effector Ecp6 outcompetes host immune receptor for chitin binding through intrachain LysM dimerization［J］. eLife，2013，2：e00790.

［43］Zhang H，Kim M S，Huang J，et al. Transcriptome analysis of maize pathogen Fusarium verticillioides revealed FvLcp1，a secreted protein with type-D fungal LysM and chitin-binding domains，that plays important roles in pathogenesis and mycotoxin production［J］. Microbiological Research，2022，265：127195.

［44］Ngou B P M，Ding P T，Jones J D G. Thirty years of resistance：Zig-zag through the plant immune system［J］. The Plant Cell，2022，34（5）：1447-1478.

［45］Jones J D G，Dangl J L. The plant immune system［J］. Nature，2006，444：323-329.

［46］Zhao L，Liao Z W，Feng L P，et al. Colletotrichum gloeosporioides Cg2LysM contributed to virulence toward rubber tree through affecting invasive structure and inhibiting chitin-triggered plant immunity［J］. Frontiers in Microbiology，2023，14：1129101.

［47］余永婷，李水根，方獻平，等. 草莓果生炭疽菌LysM效應子CfLysM2的致病功能分析［J］. 植物保護，2023，49（3）：39-49.

［48］Zhang L Q，Huang X，He C Y，et al. Novel fungal pathogenicity and leaf defense strategies are revealed by simultaneous transcriptome analysis of Colletotrichum fructicola and strawberry infected by this fungus［J］. Frontiers in Plant Science，2018，9：434.

［49］Tian H，MacKenzie C I，Rodriguez-Moreno L，et al. Three LysM effectors of Zymoseptoria tritici collectively disarm chitin-triggered plant immunity［J］. Molecular Plant Pathology，2021，22（6）：683-693.

［50］de Wit P J G M，Mehrabi R，van den burg H A，et al. Fungal effector proteins：past，present and future［J］. Molecular Plant Pathology，2009，10（6）：735-747.

［51］蔣喚喚. 古菌中LysM結構域基因的挖掘及功能初探［D］. 合肥：安徽農業大學，2018.

［52］Schleifer K H，Kandler O. Peptidoglycan types of bacterial cell walls and their taxonomic implications［J］. Bacteriological Reviews，1972，36（4）：407-477.

［53］朱 騫，張小玲，Nadir S，等. 水稻LysM結構域包含基因OsEMSA1的克隆及過表達株系構建［J］. 分子植物育種，2018，16（1）：22-30.

［54］劉 潮，韓利紅，褚洪龍，等. 植物與病原菌互作的分子機制研究進展［J］. 微生物學通報，2018，45（10）：2271-2279.

［55］Nürnberger T，Brunner F，Kemmerling B，et al. Innate immunity in plants and animals：striking similarities and obvious differences［J］. Immunological Reviews，2004，198（1）：249-266.

［56］吳玉俊，吳旺澤. 植物模式識別受體與先天免疫［J］. 植物生理學報，2021，57（2）：301-312.

［57］Chinchilla D，Boller T，Robatzek S. Flagellin signalling in plant immunity［J］. Advances in Experimental Medicine and Biology，2007，598：358-371.

［58］劉 柳，李 兵，郭順星. 賴氨酸基序（LysM）在植物-真菌相互作用中的研究進展［J］. 植物生理學報，2022，58（12）：2263-2272.

［59］Cantu D，Vicente A R，Labavitch J M，et al. Strangers in the matrix：plant cell walls and pathogen susceptibility［J］. Trends in Plant Science，2008，13（11）：610-617.

［60］陳一帆，薛太強，陳思橋，等. 群結腐霉細胞壁降解酶的活性檢測及基因表達分析［J］. 江蘇農業科學，2023，51（4）：46-51.

［61］梁艷麗. 水稻苗期葉片細胞壁對稻瘟病菌侵染的響應研究［D］. 昆明：云南農業大學，2016.

［62］戰明慧. 蘋果LysM類受體激酶基因MdLYK15對腐皮鐮孢菌的響應和表達調控研究［D］. 楊凌：西北農林科技大學，2022.

［63］王東東. 杜梨懸浮細胞響應腐爛病菌信號的轉錄組分析及LysM-RLK篩選［D］. 蘭州：甘肅農業大學，2022.

［64］Hepler P K，Winship L J. Calcium at the cell wall-cytoplast interface［J］. Journal of Integrative Plant Biology，2010，52（2）：147-160.

［65］Lorrai R，Ferrari S. Host cell wall damage during pathogen infection：mechanisms of perception and role in plant-pathogen interactions［J］. Plants，2021，10（2）：399.

［66］Peng Y J，van Wersch R，Zhang Y L. Convergent and divergent signaling in PAMP-triggered immunity and effector-triggered immunity［J］. Molecular Plant-Microbe Interactions，2018，31（4）：403-409.

［67］Spoel S H，Dong X N. How do plants achieve immunity？Defence without specialized immune cells［J］. Nature Reviews Immunology，2012，12：89-100.