艾菊瓢蟲口器及其感器的超微形態特征觀察

摘要

研究昆蟲口器的形態是探究昆蟲取食機制的重要手段。為明確艾菊瓢蟲成蟲口器各部分的超微形態，以及口器感器的種類及分布特征，探究植食性瓢蟲口器各結構的功能及協調機制，本研究利用掃描電鏡對艾菊瓢蟲成蟲口器各結構的超微形態及口器感器進行詳細觀察，并與其他食性瓢蟲口器形態進行比較。結果表明，艾菊瓢蟲的口器是典型的咀嚼式口器，由上唇、上顎、下顎、下唇和舌組成。根據感器的形態、長度及分布共鑒定出7種感器，即刺形感器、錐形感器、毛形感器、栓錐形感器、表皮孔、板形感器以及分枝刷狀結構，其中分枝刷狀結構在瓢蟲中首次報道。艾菊瓢蟲口器基本組成及主要形態與其他食性瓢蟲種類相似，但在細微形態上均有差別，這些形態差異與取食習性密切相關。

關鍵詞

艾菊瓢蟲;"口器;"感器;"掃描電鏡;"超微形態

中圖分類號：

S"433.5

文獻標識碼："A

DOI："10.16688/j.zwbh.2023041

Ultrastructural"morphology"of"the"mouthparts"and"sensilla"in"the"lady"beetle"Epilachna"plicata"Weise"（Coleoptera："Coccinellidae）

SHI"Yaping1，"WANG"Ke1，"LIU"Changzhong1，"HAO"Yanan1*，"HAO"Xin2，"MA"Ruipeng2

（1."College"of"Plant"Protection，"Gansu"Agricultural"University，"Gansu"Biocontrol"Engineering"Laboratory"of"

Crop"Diseases"and"Pests，"Lanzhou"730070，"China;"2."Gansu"Xinglongshan"National"

Nature"Reserve"Administration，"Lanzhou"730117，"China）

Abstract

Studying"the"morphology"of"insect"mouthpart"morphology"is"crucial"for"understanding"their"feeding"mechanisms."In"order"to"elucidate"the"ultrastructural"morphology"of"each"part"of"the"mouthparts，"and"the"types"as"well"as"the"distribution"of"the"sensilla"on"the"mouthparts"of"the"adult"lady"beetle"Epilachna"plicata"Weise，"and"to"gain"insights"into"the"function"and"coordination"mechanism"of"each"part"of"the"mouthparts，"the"morphology"of"the"mouthparts"and"sensilla"of"E.plicata"were"observed"using"scanning"electron"microscopy，"and"were"compared"with"the"morphology"of"other"lady"beetles"exhibiting"different"feeding"behaviors.nbsp;The"mouthparts"of"E.plicata"were"identified"as"typical"chewing"mouthpart，"consisting"of"labrum，"mandible，"maxillae，"labium"and"hypopharynx."Seven"types"of"sensilla"were"identified"according"to"their"shape，"length"and"distribution："sensilla"chaetica，"sensilla"basiconica，"sensilla"trichodea，"sensilla"styloconica，"sensilla"placodea，"cuticular"pore，"and"a"branched"brushlike"structure."Notably，"the"branched"brushlike"structure"was"reported"for"the"first"time"in"lady"beetles."While"the"basic"composition"and"primary"morphology"of"the"mouthparts"of"E.plicata"were"similar"to"those"of"other"species，"subtle"morphological"differences"were"observed，"and"these"differences"were"closely"related"to"feeding"habits.

Key"words

Epilachna"plicata;"mouthparts;"sensilla;"scanning"electron"microscopy;"ultrastructural"morphology

昆蟲是地球上種類最為豐富的動物類群，是生物多樣性的重要組成部分［1］。昆蟲種類繁多，食物類型多樣，在長期進化過程中，隨著環境條件的改變，以及對新食物資源的開發和適應，昆蟲的食性以及取食方式出現了相應的改變［2］。口器作為昆蟲主要的取食器官［35］，其結構和形態也發生了一系列改變，形成了不同的口器類型［67］。不同類型的口器在形態結構上差別較大，而且同種口器類型在不同取食習性的昆蟲種群中也具有形態上的差異［89］。由此可見，食物種類的改變，食性及取食方式的變化都對昆蟲口器的形成有重要的影響，研究昆蟲口器的結構變化能夠反映環境的變遷及食性的進化方式［8，10］。同時，作為高度整合的攝食功能單元，昆蟲口器在寄主植物選擇、取食和傳播植物病毒等方面扮演著重要角色［11］。研究口器的形態和功能是了解昆蟲生態學與進化的重要手段［12］，也可以為昆蟲取食機制的研究提供理論依據［13］。

鞘翅目Coleoptera是昆蟲綱以及后生動物中最大的類群［14］，針對鞘翅目昆蟲的口器已有大量研究，主要包括象甲科Curculionidae［1516］、金龜科Scarabaeidae"［17］、長扁甲科Cupedidae"［18］、天牛科Cerambycidae"［19］、葉甲科Chrysomelidae"［20］、步甲科Carabidae"［21］等類群，涉及捕食性、植食性、菌食性和糞食性的相關種類，其口器形態與食性密切相關。瓢蟲科Coccinellidae是鞘翅目中一個重要的昆蟲類群，種類繁多且食性分化多樣，是口器形態學研究的理想材料。其中很多捕食性種類作為重要的天敵昆蟲被廣泛用于害蟲生物防治工作中［22］，而針對捕食性瓢蟲的口器形態也已有研究［2324］。此外，瓢蟲科中也不乏植食性種類［25］，可取食植物葉片，咬食葉肉，嚴重時僅留下葉脈，給農業生產造成嚴重危害［26］。研究植食性瓢蟲的口器形態對探明其取食機制和制訂有針對性的防治措施至關重要，目前植食性瓢蟲口器超微形態還未見報道。

艾菊瓢蟲Epilachna"plicata"Weise屬瓢蟲科，食植瓢蟲屬Epilachna，在我國多省均有分布［25］，在甘肅省廣泛分布于各地市及自然保護區，主要以野艾蒿Artemisia"lavandulifolia等菊科植物為食［25］。野艾蒿富含多種氨基酸、維生素及微量元素，是重要的食用資源［27］，同時可入藥，具有抗氧化、抗腫瘤、改善免疫功能等作用［28］。艾菊瓢蟲大發生時可將艾葉及莖稈取食殆盡，對野艾蒿生長造成嚴重損害。本研究利用掃描電子顯微鏡對艾菊瓢蟲口器及其上感器的超微形態開展研究，為研究艾菊瓢蟲的取食機制奠定基礎，并為有效防治該害蟲提供理論依據。

1"材料與方法

1.1"昆蟲采集

試驗所用艾菊瓢蟲成蟲采自甘肅省蘭州市榆中縣興隆山國家級自然保護區（35°42′N，103°51′E），置于70%乙醇中保存，帶回實驗室后更換同濃度乙醇，于4℃冰箱中儲存備用。

1.2"掃描電鏡觀察

將艾菊瓢蟲成蟲雌雄分開，各取8頭用于觀察。將艾菊瓢蟲完整個體置于2"mL離心管內，加入70%乙醇，放入超聲波清洗儀中清洗2次，每次1"min，之后在體視顯微鏡［Stemi305，"蔡司科技（蘇州）有限公司］下用解剖針將頭部取下，置于新的離心管中，加入新的70%乙醇，再次放入超聲波清洗儀中清洗2次，每次30"s，清洗完成以后，依次更換不同濃度的乙醇（80%、90%、95%和99%）進行脫水，每次20"min。脫水后，在體視顯微鏡下將口器各部分結構取下，置于干凈的培養皿中，室溫條件下干燥，待樣品完全干燥后用雙面導電膠粘于樣品臺上，使用離子濺射儀（MSP1S型，日本Hitachi公司）進行噴金，最后使用掃描電子顯微鏡（S3400N，日本Hitachi公司）在5"kV電壓下進行觀察并拍照。

1.3"圖像處理和形態測量

將SEM照片導入Photoshop"CS6（Adobe"Systems，San"Jose，CA，USA）進行亮度調節及圖像拼合，并對感器長度進行測量。結合外部形態、長度及其分布對感器進行分類，感器的命名參照Altner［29］以及"Broz·ek［30］的命名法進行。

2"結果與分析

2.1"口器的整體形態

艾菊瓢蟲的口器為咀嚼式口器，由上唇（labrum，Lm）、上顎（mandible，Md）、下顎（maxillae，Mx）、下唇（labium，Lb）和舌（hypopharynx）組成。從頭部背面看，可見上唇、部分上顎、下顎須端部（圖1b）。從腹面看，可見口器的整體形態。上唇位于背面最上層，在其下方著生有左右對稱的上顎，腹面中央著生下唇，兩側對稱著生1對下顎（圖1c），其中舌為非骨化結構，位于口腔中央，外側不可見。本研究重點針對口器中骨化結構形態進行觀察，即上唇、上顎、下顎和下唇。

2.2"感器類型

2.2.1"刺形感器（sensilla"chaetica，Sch）

剛毛狀，從基部到端部逐漸變細，末端尖銳，表面有明顯的縱紋。基節窩圓形，稍凹陷。根據感器長度以及分布位置可將其分為3種亞型，分別為Sch1、Sch2、Sch3，其中Sch1最短，主要著生于上唇外側基部，較直，常成排分布（圖2a，3b，表1）。Sch2稍長，普遍著生于上唇表面及內側中央，上顎外側及下顎須各節，在下唇背面以及下唇須上稀疏分布，直立或端部稍彎（圖3a，3b，4c，5f，表1）。Sch3主要著生于上顎背面外側與下唇唇舌中央，是Sch中最長的，末端通常彎曲（圖2c，4c，表1）。

2.2.2"錐形感器（sensilla"basiconica，Sb）

圓錐形，生長在圓形基節窩內，表面光滑。根據外部形態將其分為2種亞型。Sb1在上唇端部前緣，上顎的臼齒葉端部，下顎的莖節和外顎葉端部，以及下唇須上有分布，基節窩略凹陷，末端尖銳（圖2b，3d，4c，4e，5d，6c，6d，6e，表1）。Sb2僅在上唇端部邊緣分布，基節窩不明顯，感器通常較直，末端鈍圓（圖2b，3d，表1）。

2.2.3"板形感器（sensilla"placodea，Spl）

橢圓形或圓形，表皮凹陷且表面光滑，廣泛分布于上唇表面、上顎、下顎須端部以及下唇須上。下唇須上的Spl比其他部位分布的Spl的直徑略大（圖2a，2e，3b，4c，4d，表1）。

2.2.4"毛形感器（sensilla"trichodea，Str）

較為纖細，表面光滑，無豎紋，尖端常彎曲，常成片分布于上唇內側中央及下顎須端部感區內（圖2f，3f，5c，5g，表1）。

2.2.5"表皮孔（cuticular"pore，Cp）

表皮孔是口器表面的小圓形凹形孔，在口器各部分表面均可見到（表1）。主要分為2種亞型，Cp1較小，通常為圓形孔，Cp2直徑稍大，為圓形或橢圓形（圖2a，3b，4d，4h，5h，6f）。

2.2.6"栓錐形感器（sensilla"styloconica，Sty）

較為粗壯，表面有縱紋，基節窩圓形隆起。可分為2種亞型，分別為Sty1、Sty2，均分布于下唇須端部以及下顎須端部感區。Sty1圓錐形，從基部向末端逐漸變細，末端有多個指狀突起，朝中央聚攏（圖2f，5g，6f，表1）。Sty2圓柱形，末端平坦且有小的圓形突起，長度與Sty1相似（圖2f，5g，表1）。

2.2.7"分枝刷狀結構（branched"brushlike"structure，Bbs）

為較長的毛刷狀構造，常聚集分布，表面光滑，由基部到端部逐漸變細，但中間會出現多個側枝（圖2d，4i，5d，5e，6d，表1），主要分布于上顎的臼齒葉端部，下顎的內顎葉和外顎葉端部以及下唇的唇舌背面。

2.3"口器各結構的精細形態

2.3.1"上唇（labrum，Lm）

上唇位于口器背面最上層，是一個近梯形的雙層薄片狀結構（圖3a），著生于唇基前緣，背面布滿感器，最下層常成排著生Sch1，中部多分布較長的Sch2，端部外緣分布有Sb1和Sb2（圖3b，d）。上唇的腹面稱為內唇，是一層膜狀構造，被不同類型的表皮突起所覆蓋（圖3c），包括位于最外緣的較短的刺狀突起（圖3e）、稍靠內側的可分叉的掌狀突起（圖3g）和位于中央部分的較長的毛狀突起（圖3f）。這些表皮突起均無基節窩，由表皮直接突出形成。在內唇中央表皮突起中還分布有許多Str（圖3f）。

2.3.2"上顎（mandible，Md）

上顎位于上唇腹面，為左右對稱的骨化結構。上顎的基部有2個關節，背面關節被稱為背踝（dorsal"condyle，"dc），腹面關節被稱為腹踝（ventral"condyle，"vc），這2個發達的關節將左右上顎與頭部連接在一起。背踝近橢圓形，表面光滑（圖4a，b）。腹踝半球形，表面光滑，有Cp1分布（圖4f，g，h）。上顎的表面較為平整，其上分布有不同類型的感器，包括Sch2、Sch3、Sb1、Cp1、Cp2、Spl以及Bbs（圖4c，d，e，h，i）。上顎的端部切齒區分裂為4個大齒，從背面向腹面依次為背齒（T1）、第二齒（T2）、第三齒（T3）、腹齒（T4）。背齒和腹齒較長并且大小相似，末端尖銳。T2稍短，著有3顆小齒，末端尖銳。T3最短，端部尖銳，無小齒。臼齒葉位于上顎腹面，邊緣覆蓋由許多不同感器組成的毛刷，從上顎基部一直延伸至切齒區域，臼齒葉下方分布Sb1較短且較為密集，往上方感器逐漸變長且稀疏，臼齒葉端部多分布具有樹杈狀分支的Bbs（圖4e，g，i）。

2.3.3"下顎（maxillae，Mx）

成對的下顎位于上顎腹面，下唇兩側縱向裂縫中，由軸節（cardo，crd）、莖節（stipes，stp）、外顎葉（galea，gal）、內顎葉（lacinia，lac）和下顎須（maxillary"palps，mp）組成（圖5a，b）。軸節半圓形，位于下顎最下方，莖節是位于軸節上方的近長方形骨片，軸節和莖節表面較光滑，感器數量也較少。內顎葉和外顎葉位于下顎端部，其上分布了數量較少的Sb1，但其邊緣部分感器十分密集，主要由大量Bbs所覆蓋（圖5d）。下顎須較為發達，由4節組成，表面呈鱗片狀且分布有豐富的Sch2、Cp1和Cp2"（圖5f，h）。下顎須第4節最為發達，呈錘狀，端部為近似船底形狀的感區，里面包含多種不同類型的感器（圖5c），正中心分布較多的Sty1和Sty2，邊緣部分被Str包圍（圖5c，g）。

2.3.4"下唇（labium，Lb）

下唇是位于口器腹面中央的分節構造，由后頦（postmentum）、前頦（prementum，prmt）、唇舌（ligula，lig）以及下唇須（labial"palp，lp）組成（圖6a，b）。前頦和后頦表面粗糙，著生有許多Sch2。唇舌表面感器較多，腹面下方對稱分布兩簇Sch2，端部中央分布一簇較長且端部彎曲的Sch3（圖6c），背面較為隆起，隆起部分的下方及中央分布大量的刺狀及毛狀表皮突起，兩側主要分布Sb1，隆起部分的上方分布大量Bbs（圖6d）。下唇須著生于唇舌兩側，可分為4節，各節近似圓筒狀，其中第1節最短，向端部各節逐漸增長（圖6c，e），下唇須各節表面呈鱗片狀，稀疏分布Sb1（圖6e）。最后一節形狀類似子彈頭，在端部有一個圓形感區，感區中央略隆起，感器主要為Sty1，且感器總數約為16個，另有少量Cp1分布（圖6f）。

3"討論

3.1"不同食性瓢蟲口器形態差異及其功能

在瓢蟲中，上顎的形態特征是與食性密切相關的。在植食性種類中，切齒區通常多裂，增大刮取面積，從而更容易將植物汁液吸取進去［31］。本研究發現艾菊瓢蟲切齒區分裂成4個大齒且在第二齒上著生有3顆小齒，此前報道的茄二十八星瓢蟲Henosepilachna"vigintioctopunctata切齒區3裂且具有8個小齒，而十五斑崎齒瓢蟲Afidentula"quinquedecemguttata切齒區2裂，并且較短［32］。這些切齒區的形態均有利于刮取植物，種間的差別可能是與寄主植物性質密切相關的，艾菊瓢蟲取食的野艾蒿葉片與茄二十八星瓢蟲取食的茄科植物通常具有較為寬闊的葉片，切齒分裂也相對較多，而十五斑崎齒瓢蟲常以狹窄的竹葉為食，因此切齒分裂較少，更有助于對竹子葉片的葉肉進行摳取［32］。而在捕食性種類中，切齒較尖銳且通常單齒或雙裂，使上顎在取食寄主時更加有力［31］。例如，在食蚧類瓢蟲中通常為單齒［33］，食蚜種類中通常為雙裂，更有利于快速刺穿獵物而避免獵物逃脫［2324］。菌食性瓢蟲第二切齒通常位于第一切齒的腹面端部，這種特殊的著生方式有利于瓢蟲取食真菌孢子［31］。

咀嚼式口器上顎的臼齒通常被認為具有磨碎食物的作用。本研究發現艾菊瓢蟲沒有明顯臼齒，這與其他植食性瓢蟲，如木通食植瓢蟲Epilachna"clematicola、永善食植瓢蟲Epilachna"yongshanensis、福貢食植瓢蟲Epilachna"fugongensis類似［34］。而捕食性瓢蟲種類，如橫斑瓢蟲Coccinella"transversoguttata與多異瓢蟲Hippodamia"variegata均具有2個臼齒［2324］。臼齒的有無可能也與取食習性相關，植食性種類主要靠切齒來切碎植物的葉片、花以及刮擦葉子表面以攝取植物汁液［31］，而捕食性種類除了利用切齒來刺穿獵物吸取體液外，還會取食獵物的軀體部分，就需要臼齒來幫忙磨碎食物［31］。此外，本研究發現艾菊瓢蟲上顎具有發達的臼齒葉，邊緣布滿感器組成的毛刷狀構造，此結構與其他瓢蟲中的形態相似。在菌食性瓢蟲中，梳狀的臼齒葉用來收集真菌孢子以及菌絲［31，35］。捕食性瓢蟲梳狀的臼齒葉主要是用來將捕獲的食物從切齒區域傳遞到臼齒［36］。據此推測，植食性瓢蟲中的臼齒葉可能幫助瓢蟲刮取和運送植物汁液。

除上顎外，口器的其他結構在不同食性種類間也有差異。上唇對口器的其他結構起保護作用，不同種類瓢蟲上唇的差異主要表現在前緣位置［32］。艾菊瓢蟲上唇前緣中央向內收斂，與植食性的十五斑崎齒瓢蟲和球端崎齒瓢蟲Afissula"expansa較為相似。但在捕食性的種類中，上唇前緣形態不甚統一［2324，"32］，這可能與棲息環境和取食對象有關［32］。下顎在取食中起輔助作用，并依靠其上感器對取食對象進行識別。艾菊瓢蟲下顎與其他植食性種類及部分食蚜種類相似，內外顎葉及下顎須均較為粗壯，而食螨種類、食蚧種類及食菌種類下顎須端部較為粗壯且向兩側擴展明顯，這可能與取食對象的性質有關［32］。不同食性種類間下唇的差異主要表現在唇舌及下唇須端部形狀。下唇須與下顎須功能類似，在取食過程中起感覺作用。艾菊瓢蟲唇舌端部近梯形，與已報道的其他植食性種類及部分食蚜種類相似;食菌類瓢蟲唇舌及下唇須端部向兩側擴展，有助于其在取食孢子時能夠更大面積地接觸食物;食螨類唇舌較長，唇須末節也較為細長，使其可以在較遠的距離感受到獵物，提高捕捉效率［2324，32］。

3.2"口器感器的類型及其功能

昆蟲口器上的感器主要是用來感知寄主表面的特征以及釋放出的化學物質［37］。在本研究中，我們發現艾菊瓢蟲口器上具有7類感器，其中以刺形感器數量最多，在口器上分布最廣，這與橫斑瓢蟲、多異瓢蟲以及煙草甲Lasioderma"serricorne等相似［2324，38］。刺形感器直立于口器表面且比其他類型感器長，最先接觸到外界，因此可能具有機械感受作用［23，38］。錐形感器通常具有嗅覺功能，"能夠識別氣味［29］，在橫斑瓢蟲中也有相同的感器［23］。板形感器在昆蟲口器中也有報道，如半翅目的蒙古寒蟬Meimuna"mongolica［39］，鞘翅目的六斑虎甲"Cicindela"sexguttata"［40］，該種感受器可能具有感受表皮收縮壓力的功能。此外，本研究發現，在艾菊瓢蟲下顎須端部及下唇須端部具有相對獨立的感區，其內分布了大量的感器，下唇須端部僅分布一種栓錐形感器Sty1及少量表皮孔Cp1，下顎須端部具有兩種栓錐形感器Sty1和Sty2;此外，還具有大量毛形感器及少量表皮孔。栓錐形感器在口器的其他部位并未發現。相同的現象在七星瓢蟲Coccinella"septempunctata、紅環瓢蟲Rodolia"limbata、小黑瓢蟲Delphastus"catalinae、橫斑瓢蟲及多異瓢蟲中均有報道［2324，4142］。研究表明，瓢蟲在尋找食物時通常使用下顎須和下唇須不斷拍擊進行探測［43］，探測成功后，下顎須向后延伸不與食物接觸，而下唇須繼續保持與食物接觸［41］。由此推測，Sty1具有味覺和嗅覺功能，Sty2可能具有嗅覺功能［2324，30］。

在瓢蟲科口器中，本研究首次發現分枝刷狀結構（Bbs）這種感器，在其他瓢蟲口器中尚未見報道。在艾菊瓢蟲中，這種感器主要位于上顎的臼齒葉邊緣、下顎內顎葉和外顎葉端部以及下唇的唇舌端部，而在捕食性種類中，與此對應的位置均分布有粗壯的毛形感器，外形與Bbs類似，均較為光滑但未見分叉［2324］。類似的分叉狀感器在鞘翅目其他昆蟲中也鮮有報道。毛形感器常具有機械感覺作用，由此推測Bbs可能也具有相同作用，但其具體作用還需深入探究。

口器的特殊形態在取食過程中發揮著重要作用［1516，4447］，取食習性不同的昆蟲其口器形態差別明顯，這種差異既體現在上唇形狀、上顎切齒的個數、臼齒的有無及臼齒葉長短、下顎及下唇形狀、下顎須和下唇須末端形態等方面，也體現在超微形態上，例如感器類型、感器數量及感器的分布位置。本研究詳細觀察了植食性艾菊瓢蟲口器的超微形態，并梳理了其上感器的類型及分布特征，豐富了鞘翅目昆蟲口器的超微形態學研究內容，并對不同食性瓢蟲口器形態的差異進行了比較，對研究昆蟲結構和功能之間的關系具有理論意義，同時也為有效防治該害蟲提供了依據。

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（責任編輯：楊明麗）