油菜素內(nèi)酯調(diào)控植物耐鹽機(jī)理研究進(jìn)展

陳晨 程大偉 李蘭 顧紅 郭西智 李明 陳錦永

摘要：油菜素內(nèi)酯（brassinosteroid，BR）作為新型、高效的植物激素，廣泛參與植物的各種生理過程，可以緩解多種非生物脅迫。闡述了BR處理緩解鹽脅迫的生物學(xué)功能，總結(jié)了擬南芥、農(nóng)作物水稻以及多種園藝植物的BR信號通路，并通過介紹BR的耐鹽機(jī)理，進(jìn)一步分析了植物遭受鹽脅迫時的應(yīng)答信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路，旨在為加強(qiáng)BR在提高植物耐鹽方面的應(yīng)用提供理論依據(jù)。

關(guān)鍵詞：油菜素內(nèi)酯；植物激素；耐鹽；作用機(jī)理doi：10.13304/j.nykjdb.2022.0923

中圖分類號：Q946.885 文獻(xiàn)標(biāo)志碼：A 文章編號：10080864（2024）02000112

土壤鹽漬化問題在全球范圍內(nèi)日漸嚴(yán)重，據(jù)統(tǒng)計，目前全球鹽漬土面積已達(dá)11億hm2，其中，我國鹽漬土面積為3 690萬hm2[1]，且鹽漬化土壤面積呈逐年遞增趨勢。由于工業(yè)污染和農(nóng)業(yè)生產(chǎn)中化學(xué)肥料和農(nóng)藥污染的不斷加劇，以及氣候變化引起的地下水蒸發(fā)、海平面上升等原因，導(dǎo)致土壤中鹽含量不斷加大。當(dāng)土壤中鹽含量超出植物所能承受的范圍時，便會過量產(chǎn)生活性氧等有害物質(zhì)，導(dǎo)致次生毒害，也會造成植物光合下降、呼吸紊亂、離子失衡等問題，嚴(yán)重影響植物生長，減少農(nóng)業(yè)生產(chǎn)的效益。因此，探索提高植物耐鹽性、減輕鹽脅迫的方法，對植物優(yōu)質(zhì)高產(chǎn)有重要意義。

傳統(tǒng)的育種方法可提高植株的耐鹽能力，但此方法存在周期較長、占用土地資源等缺點，難以及時解決生產(chǎn)中出現(xiàn)的問題。高效的栽培措施是解決鹽脅迫問題的有效途徑，例如利用植物激素進(jìn)行的化學(xué)調(diào)控可增強(qiáng)植物耐鹽性[23]，且該方法具有操作簡單、量少效優(yōu)、安全無害的優(yōu)點，適于推廣應(yīng)用。油菜素內(nèi)脂（brassinosteroid，BR）被列為第六大類植物激素，在植物中廣泛分布，可參與多種生理過程，具有提高植物耐鹽性的作用。本文綜述了BR處理對鹽脅迫的緩解作用，并總結(jié)了擬南芥、水稻以及多種園藝植物中的BR信號通路，介紹了BR的耐鹽作用機(jī)理，分析了植物遭受鹽脅迫時的應(yīng)答信號通路，以期為加強(qiáng)BR在提高植物耐鹽方面的應(yīng)用提供理論依據(jù)。

1 BR 簡介

1970 年，Mitchell 等[4]從油菜花粉中分離出一種高生理活性物質(zhì)，將其稱為油菜素（brassins）。1979年， Grove等[5]提取到一種油菜素甾醇的結(jié)晶，X射線結(jié)構(gòu)分析結(jié)果證實該晶體是甾體物質(zhì)，將其命名為蕓薹素內(nèi)酯（brassinolide，BL），是最早被發(fā)現(xiàn)的一種BR。之后，越來越多的BR被分離提煉得到，并于1998年被正式列為第六大類植物激素。目前已經(jīng)得到的BR達(dá)70多種，其中蕓薹素內(nèi)酯（BL）、2，4-表油菜素內(nèi)酯（2，4-epibrassinolide，2，4-EpiBL/EBR）和2，8- 高油菜素內(nèi)酯（2，8-homobrassinolide，2，8-HomoBL/HBL）是活性較高的3種[6]，在植物生長發(fā)育中起著重要的調(diào)控作用。

BR在植物的花粉、種子以及根、莖、葉中都有較低水平的分布，廣泛參與各種生理過程，并在植物的抗逆性方面起著重要作用。雖然BR在植物體內(nèi)含量較低，但卻擁有超高的活性，菜豆的第2節(jié)間伸長試驗中只需要1 ng便可明顯地促進(jìn)節(jié)間伸長[4]，0.5 μg·L-1的BR即可對水稻葉片傾斜有較強(qiáng)促進(jìn)作用[7]。BR發(fā)揮有效作用的用量遠(yuǎn)低于其他植物激素，有極大的應(yīng)用價值。

2 BR 緩解鹽脅迫的生物學(xué)功能

BR 可以促進(jìn)植物DNA、RNA 和蛋白質(zhì)的合成，具有增強(qiáng)酶活性的效能，還可以緩解干旱、高溫、重金屬等多種非生物脅迫。BR能緩解干旱對花椒幼苗的傷害，促進(jìn)抗氧化酶的活性，提高滲透物質(zhì)含量[8]；EBR 能緩解高溫脅迫對番茄光合作用的抑制[9]，同時可提高抗氧化酶的活性；EBR還能提高鋁脅迫下大豆的凈光合速率[10]。BR還具有緩解鹽脅迫的作用，表現(xiàn)在種子萌發(fā)、光合作用、幼苗生長、果實產(chǎn)量及品質(zhì)、愈傷組織及再生植株等多個方面，對解決日漸突出的土壤鹽漬化問題具有重要應(yīng)用價值。

2.1 促進(jìn)種子萌發(fā)

種子萌發(fā)期是植物對鹽脅迫十分敏感的時期，遭遇鹽脅迫時，種子萌發(fā)受抑制，即使萌發(fā)，長出幼苗的生長狀況也不佳。吳雪霞等[11]研究表明，NaCl處理明顯抑制茄子種子的萌發(fā)，而外源BR 處理顯著提高了NaCl 處理茄子種子的發(fā)芽率、發(fā)芽勢、發(fā)芽指數(shù)以及種子活力，起到促進(jìn)種子萌發(fā)的作用。范翠枝等[12]通過番茄種子萌發(fā)試驗發(fā)現(xiàn)，10-9、10-8 mol·L-1的2，4-表油菜素內(nèi)酯（EBR）處理使150 mmol·L-1 NaCl脅迫下的發(fā)芽率分別增加82% 和59%，即BR 可以在鹽脅迫下促進(jìn)種子萌發(fā)。

2.2 促進(jìn)幼苗正常生長

植物遭受鹽脅迫后會對植物的正常生長發(fā)育產(chǎn)生影響，包括外部形態(tài)及內(nèi)部的生理生化2方面。植株能否正常生長發(fā)育，體現(xiàn)在根長、株高、鮮重等指標(biāo)上。Hu等[13]研究表明，BR促進(jìn)馬鈴薯根的伸長，0.10和0.01 μg·L-1的BR促進(jìn)根伸長和側(cè)根發(fā)育，而1.00～100.00 μg·L-1 的BR 抑制根伸長。吳雪霞等[11]利用外源BR 處理茄子，結(jié)果表明，0.05 mg·L-1的EBR處理對茄子幼苗的生長影響最大，株高、根長和植株鮮重相比于單獨的鹽處理分別提高89.76%、40.86% 和89.67%。這在番茄[14]上也有體現(xiàn)，且表現(xiàn)出一定的劑量效應(yīng)。

2.3 提高產(chǎn)量和果實品質(zhì)

鹽脅迫下植物的生長發(fā)育滯緩，產(chǎn)量和品質(zhì)下降。可溶性蛋白、維生素C（Vc）含量等是衡量果蔬產(chǎn)品營養(yǎng)價值的重要指標(biāo)，外源BR處理可以促進(jìn)鹽脅迫下作物達(dá)到優(yōu)質(zhì)高產(chǎn)的效果。張林青[15]研究表明，鹽脅迫下番茄果形指數(shù)隨著BR處理水平的增加呈先增大后減小的趨勢，BR 為0.2 mg·L-1時果實硬度為14.36 kg·cm-2，平均單果重和可溶性固形物相比對照分別提高8.81% 和23.46%，Vc含量較多；但隨著BR劑量的增大，以上生理指標(biāo)呈下降趨勢。

2.4 提高愈傷組織再生能力

溝葉結(jié)縷草通過誘導(dǎo)愈傷組織進(jìn)行無性繁殖并大量生產(chǎn)，但遭遇鹽脅迫時生產(chǎn)受阻。宋靚苑等[16]研究表明，EBR處理可以提高鹽脅迫下溝葉結(jié)縷草愈傷組織及再生植株抗氧化酶活性，減少細(xì)胞膜的損傷，有效提升溝葉結(jié)縷草愈傷組織及再生植株的耐鹽能力，但其作用效果也呈現(xiàn)一定的劑量效應(yīng)。

3 BR 的信號通路

3.1 擬南芥中的BR 信號通路

擬南芥中BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的主要調(diào)控方式是可逆磷酸化與去磷酸化反應(yīng)。在無BR 參與時，BRI1（brassinosteroid insensitive 1）抑制激酶1 （BRI1 kinase inhibitor 1， BKI1）和14-3-3 蛋白分別抑制BR信號受體BRI1 和轉(zhuǎn)錄因子BZR1/BES1的活性，促進(jìn)BZR1/BES1在細(xì)胞質(zhì)中保留[17]，BRI1受體的互作調(diào)控蛋白1（BRI1 associated receptorkinase1， BAK1）與BAK1 負(fù)調(diào)控激酶3 （BAK1interacting receptor like kinase 3， BIR3）互作，抑制BAK1和BRI1的結(jié)合[18]，同時BZR1/BES1與BSS1蛋白互作，保持失活狀態(tài)[19]， 硫氧還蛋白THXh5（thioredoxin H type 5）降低細(xì)胞核中的BZR1[20]，使這些轉(zhuǎn)錄因子 （transcription factor，TF）失活，不傳導(dǎo)BR信號。

BR通過與一系列的受體結(jié)合形成激活轉(zhuǎn)錄因子BZR1/BES1 的信號通路。首先，BR 與BRI1[21]結(jié)合，激活BRI1，進(jìn)而促進(jìn)BKI1 的磷酸化[2223]，并與BKI1 分離，被活化的BKI1 與14-3-3蛋白互作，解離到細(xì)胞質(zhì)中，可同時解除對BRI1和BZR1/BES1的抑制作用，增加BZR1/BES1在核內(nèi)的積累[17]。BIR3在感知BR后被BAKI和BRI1釋放[18]，同時活化的BR/BRI1 與共受體BAK1 結(jié)合，激活BAK1，活化的BAK1又將BRI1磷酸化[24]，TWD1（twisted dwarf 1）蛋白和BRI1互作，有助于形成BRI1-BAK1 復(fù)合物[25]，進(jìn)而將BR 信號激酶（BR signaling kinases， BSKs）[26] 和CDG1（constitutive differential growth 1）磷酸化激活[27]，活化的BSK1與磷酸酶BSU1結(jié)合[28]，激活 BSU1，活化的BSU1 使GSK-3（glycogen synthase kinases3）類激酶BIN2（brassinosteroid insensitive 2）去磷酸化失活，抑制其對 BZR1/BES1的磷酸化作用，而去磷酸化的BIN2為無活性的形式，易被蛋白酶體降解[29]。E3泛素連接酶家族成員KIB1在BR存在下介導(dǎo)了BIN2 的泛素化和降解，同時阻止了BIN2 與底物的互作[30]。同時，蛋白磷酸酶PP2A的活性也被BRI1/BAK1 復(fù)合體上調(diào)，PP2A 將BZR1/BES1去磷酸化，使BZR1/BES1變?yōu)橛谢钚缘男问絒31]轉(zhuǎn)移到細(xì)胞核中，具有結(jié)合E-box元件的能力，并可與輔因子（如組蛋白修飾酶REF6 和SDG8、轉(zhuǎn)錄伸長因子IWS1 、BR 相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子PIF4 和BIM1）相互作用，誘導(dǎo)相關(guān)基因的表達(dá)[3233]。另外，BES1/BZR1 與BR 響應(yīng)元件BRRE（BR-response element： CGTGC/TG） 位點結(jié)合，并與共抑制劑TPL 和MYBL2 及組蛋白脫乙酰酶（histone deacetylase，HDAC）互作，以抑制BR相關(guān)基因的表達(dá)[34]。甲基化的PP2A 又可與活化的BRI1結(jié)合并將其去磷酸化使其降解，BR信號終止。此外，BRI1也可以自身磷酸化使其失活，進(jìn)而降低BR反應(yīng)[35]。擬南芥BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路模式如圖1所示。

3.2 水稻中的BR 通路

目前，關(guān)于BR 信號轉(zhuǎn)導(dǎo)的研究在作物中也取得了一定進(jìn)展。研究表明，EBR通過與多種植物激素的互作可促進(jìn)玉米胚芽鞘的生長，提高玉米深播種的耐受性[37]。水稻BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)存在許多與擬南芥同源的相關(guān)基因，包括OsBRI1[38]、OsBAK1[39]、OsBZR1[40]等，降低OsBRI1、OsBZR1 的表達(dá)可導(dǎo)致節(jié)間長度縮小、葉片直立、植株矮小等表型，而減少OsBAK1 表達(dá)可使葉片直立、增加種植密度，具有增產(chǎn)潛力。dlt 突變體呈現(xiàn)半矮稈、葉片深綠、分蘗少、對BR 處理敏感性降低的性狀，DLT （dwarf and low-tillering）基因參與BR的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)[41]。水稻BR不敏感矮稈突變體tud1（taihudwarf 1）呈現(xiàn)的性狀相比于矮稈突變體d1（dwarf1）具有上位性，且TUD1與D1互作，共同參與BR信號傳遞[42]。過量表達(dá)LIC 轉(zhuǎn)基因植株的性狀與dlt 突變體類似，即LIC 是BR 負(fù)調(diào)控因子[43]。研究發(fā)現(xiàn)，水稻具有與擬南芥不同的BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路，水稻中缺乏擬南芥BSU1的對應(yīng)物，其對應(yīng)基因編碼PPKL家族蛋白，其中PPKL1 已被證明可負(fù)調(diào)節(jié)BR信號傳導(dǎo)[44]。OFP3蛋白與GSK2和DLT互作，是BR信號通路中的負(fù)調(diào)節(jié)因子，降低OFP3 的表達(dá)促進(jìn)水稻幼苗的生長，過表達(dá)會降低植株高度[45]。水稻中BR 信號通路（圖2）的基因以及相關(guān)轉(zhuǎn)錄因子基因的表達(dá)所引起的性狀均與葉片夾角、植株高度等相關(guān)，這與水稻種植密度和生長發(fā)育有重要聯(lián)系，直接影響水稻產(chǎn)量，在水稻增產(chǎn)方面有巨大潛力，BR對水稻及其他作物的調(diào)控作用仍需進(jìn)一步研究。

3.3 園藝植物中的BR 信號通路

BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)途徑在園藝植物上也取得了一定的研究進(jìn)展。Ji等[47]研究表明，在梨的成熟過程中，外源BR處理會增加梨的內(nèi)源BR水平，延緩其成熟，這是由于BZR1 同源基因PuBZR1 的過度表達(dá)抑制了轉(zhuǎn)錄因子基因PuERF2 的表達(dá)，間接抑制了乙烯生物合成基因PuACO1 和PuACS1a的表達(dá)，減少了乙烯的產(chǎn)生，從而延緩果實成熟進(jìn)程。BR信號通路中bzr1 基因的突變抑制了番茄芽的生長，而BZR1 的過度表達(dá)（OE-BZR1）顯著促進(jìn)了芽的生長，BR通過轉(zhuǎn)錄因子BZR1對BRC1調(diào)節(jié)來促進(jìn)番茄芽的生長[48]。An等[49]研究表明，番茄在響應(yīng)低溫脅迫時，BR信號中的BZR1調(diào)控脫落酸（abscisic acid，ABA）合成關(guān)鍵基因NCED1的轉(zhuǎn)錄表達(dá)，促進(jìn)ABA積累，提高番茄植株的低溫抗性。BR還可以促進(jìn)獼猴桃根系的側(cè)根生長，可能是由于BR通過調(diào)節(jié)外排載體PIN蛋白和流入載體AUX1/LAX蛋白的合成和定位來調(diào)節(jié)生長素在側(cè)根中的積累和分布，進(jìn)而促進(jìn)側(cè)根發(fā)育[50]。BR 還可以通過降低HMGR（3-hydroxy-3-methylglutaryl CoA reductase， 3-羥基3-甲基戊二酸單酰輔酶A還原酶）的活性促進(jìn)葡萄花青素的積累和著色[51]。雖然BR在園藝植物方面的應(yīng)用和研究有明顯的增多趨勢，但是相比于模式植物擬南芥和水稻，對園藝植物中的BR生物合成和信號轉(zhuǎn)導(dǎo)了解仍較少。

4 BR 的耐鹽機(jī)制

BR處理對植物的抗鹽作用主要通過以下幾點實現(xiàn)：①保護(hù)細(xì)胞膜和葉綠體的結(jié)構(gòu)，提高葉綠素酶的活性，促進(jìn)葉綠素的合成，減少光合色素的損失，增強(qiáng)光合速率。②增強(qiáng)體內(nèi)的超氧化物歧化酶（superoxide dismutase，SOD）、過氧化物酶（peroxidase，POD）、過氧化氫酶（catalase，CAT）、類胡蘿卜素等抗氧化性酶及抗氧化物質(zhì)的活性，增強(qiáng)抗氧化能力。降低丙二醛 （malondialdehyde，MDA）含量，減少過量活性氧的產(chǎn)生，防止對細(xì)胞膜結(jié)構(gòu)的破壞。③增加可溶性糖、脯氨酸等滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)調(diào)節(jié)細(xì)胞的滲透壓，維持正常pH。

4.1 BR 對光合作用的影響

光合作用是植物獲得生長所需能量的重要途徑，當(dāng)遭遇鹽脅迫時，光合作用受到抑制，葉綠素a、葉綠素b、類胡蘿卜素含量以及葉綠素a/b均明顯降低，從而減少光合作用中光能的吸收和傳遞[52]。鹽脅迫下，植物的凈光合速率下降，葉綠素含量降低。適宜水平的BR有利于降低高鹽對光合作用的抑制，從而促進(jìn)植株光合作用。王金平等[53]研究表明，EBR增加了樟樹鹽脅迫下光合色素的含量，提高了對光能的捕獲、吸收、傳遞和轉(zhuǎn)換，增強(qiáng)了光合能力。

4.2 BR 對活性氧水平和抗氧化酶活性的影響

正常情況下，植物細(xì)胞會產(chǎn)生適量的活性氧，但當(dāng)遭受鹽脅迫時，植物細(xì)胞會積累大量的H2O2、活性氧等有害物質(zhì)，對膜系統(tǒng)、DNA等造成損傷。MDA是膜脂過氧化的最終分解產(chǎn)物，其積累可導(dǎo)致代謝失衡，破壞細(xì)胞膜的完整性。因此，MDA含量可以反映細(xì)胞氧化損傷的程度，即可反映植物受鹽害程度。植物擁有活性氧清除系統(tǒng)如超氧化物歧化酶、過氧化氫酶、過氧化物酶、抗壞血酸過氧化物酶（ascorbate peroxidase， APX）、谷胱甘肽還原酶（glutathione reductase，GR）等[54]，酶活性越高，其抗氧化傷害的能力也就越強(qiáng)，可減少活性氧產(chǎn)生速率，緩解鹽脅迫。?zdemir等[55]研究發(fā)現(xiàn)，EBR處理可顯著增加鹽脅迫下水稻中APX活性，降低鹽脅迫下水稻植株中MDA含量，緩解鹽脅迫對幼苗的抑制。張林青[14]研究表明，番茄葉片中CAT和POD活性隨著BR水平的增加呈先上升后下降的趨勢，過高水平的BR加重了對細(xì)胞膜通透性的破壞作用，說明BR具有劑量效應(yīng)，處理時需要適宜的水平；同樣BR 處理降低了MDA 含量，提高了幼苗的耐鹽生長能力。Liu等[56]研究表明，一定水平的BR可提高高鹽脅迫下植物的耐鹽性，但同樣水平的BR在低鹽條件下卻可能呈現(xiàn)抑制作用，這種現(xiàn)象被稱為激素壓力水平依賴性雙向效應(yīng)（stress-level-dependentbiphasic，SLDB），且認(rèn)為與H2O2的積累有關(guān)。

4.3 BR 對植物滲透調(diào)節(jié)的影響

遭遇鹽脅迫時，植物細(xì)胞外水勢高于細(xì)胞內(nèi)，抑制了根系對水的吸收，引起滲透脅迫。滲透調(diào)節(jié)是植物減少傷害的重要方式，主要表現(xiàn)在有機(jī)滲透調(diào)節(jié)和無機(jī)滲透調(diào)節(jié)2個方面。參與有機(jī)滲透調(diào)節(jié)的物質(zhì)主要有可溶性糖（soluble sugar，SS）、游離氨基酸（free amino acids，F(xiàn)AA）、脯氨酸（proline，Pro）和有機(jī)酸（organic acids，OA）等[57]。在正常情況下，植物主動吸收并積累無機(jī)鹽離子，緩解離子失衡，其中Na+、K+起到非常重要的作用，需要保持適當(dāng)?shù)钠胶狻Ｒ话闱闆r下，無機(jī)滲透調(diào)節(jié)和有機(jī)滲透調(diào)節(jié)同時存在，只是在不同的植物、器官和組織中所占的比例不同。孫珊珊等[58]研究發(fā)現(xiàn)，EBR處理可以提高黑麥草中脯氨酸、可溶性蛋白和可溶性糖等滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)的含量 ，以更好地調(diào)節(jié)細(xì)胞內(nèi)的滲透勢，從而較好地緩解鹽脅迫對植株造成的傷害。鄭春芳等[59]研究表明，在75和150 mmol·L-1 NaCl脅迫下，番茄幼苗地上部和根部K+/Na+顯著下降，離子平衡被鹽脅迫破壞，而EBR能提高地上部和根部K+/Na+，說明BR通過調(diào)控鹽脅迫下番茄幼苗植株選擇性吸收K+的生理功能，通過提高K+/Na+來增強(qiáng)植株耐鹽性。

5 BR 參與下的鹽脅迫反應(yīng)

5.1 感知鹽脅迫

最早感受逆境脅迫信號并產(chǎn)生相應(yīng)生理反應(yīng)的是植物根系，根系可影響整個植株的正常生長發(fā)育，研究根部對鹽反應(yīng)的機(jī)制是研究植物耐鹽的基礎(chǔ)。NaCl是易溶且廣泛存在的鹽，在鹽脅迫時，根內(nèi)皮層的凱氏帶和木栓層可起到抵制鹽離子危害的作用，但是大量的Na+可通過質(zhì)膜上的非選擇性陽離子通道（non-selective cation channels，NSCCs）進(jìn)入根部[60]，對植物造成鹽脅迫。

MOCA1 是質(zhì)膜蛋白，可在質(zhì)膜上產(chǎn)生鞘脂GIPC（glycosylinositol phosphorylceramide），結(jié)合Na+，從而打開Ca2+通道。Ca2+的流入會引起下游的鹽脅迫反應(yīng)，推測OSCA1[reduced hyperosmolalityinduced（Ca2+）i increase 1]是細(xì)胞中感受高鹽滲透引起的Ca2+信號的關(guān)鍵蛋白[61]。此外，受體激酶RLK成員FER是細(xì)胞壁傳感器，可感知由鹽誘導(dǎo)產(chǎn)生的細(xì)胞壁變化。FER 蛋白的胞外結(jié)構(gòu)域與果膠相互作用，通過增加細(xì)胞質(zhì)中游離鈣離子（Ca2+）cyt水平來傳送信號，從而誘導(dǎo)細(xì)胞壁修復(fù)信號途徑[62]。

5.2 鹽脅迫下的鹽過敏感通路

細(xì)胞內(nèi)Ca2+、活性氧（reactive oxygen species，ROS）含量的增多是早期鹽脅迫的反應(yīng)信號[6364]。植物為了應(yīng)對鹽脅迫，形成了一套完整的鹽過敏感（salt overly sensitive， SOS）通路。SOS通路主要包含SOS1/NHX7、SOS2/CIPK24、SOS3/CBL4 和SCaBP8/CBL10 共4 種組分。SOS1 是質(zhì)膜上的Na+/H+反轉(zhuǎn)運器NHX，可被SOS2激活，主要負(fù)責(zé)Na+的外排，在根表皮細(xì)胞和木質(zhì)部細(xì)胞中表達(dá)，大部分Na+可以通過根質(zhì)膜Na+/H+反向轉(zhuǎn)運體SOS1/NHX7被泵出根細(xì)胞，將細(xì)胞內(nèi)Na+外排到土壤中[65]。SOS1還促進(jìn)了Na+從根部到葉部的運輸，而高親和力K+轉(zhuǎn)運體HKT1的作用與此相反，它通過減少葉片中Na+的積累來控制根/芽Na+的分布，減少葉片的鹽脅迫傷害[66]。SOS2是SNF1/AMPK 家族中的絲氨酸/蘇氨酸蛋白激酶，也是CBLs- 蛋白激酶（CBL interacting protein kinases，CIPKs），可被鹽脅迫下產(chǎn)生的Ca2+信號激活[67]。SOS3/ SCaBP8是鈣調(diào)磷酸酶B型蛋白，負(fù)責(zé)感知和結(jié)合Ca2+[68]，通過與CIPKs 互作引起蛋白磷酸化，與SOS2激酶形成復(fù)合物激活SOS2，進(jìn)而激活SOS1，激活耐鹽調(diào)控通路。

正常情況下，SOS1處于自抑制狀態(tài)，質(zhì)膜上的H+-ATP 酶活性被SCaBP 和PKS5 （SOS2-likeprotein5）/PKS24抑制，并保持負(fù)電位。ABI2、14-3-3、GI、J3以及PKS5抑制SOS2活性 [6970]，未發(fā)生信號轉(zhuǎn)導(dǎo)。

遭遇鹽脅迫時，細(xì)胞內(nèi)的Na+增多，一方面VHA 負(fù)責(zé)編碼液泡膜上的真空H+-ATP酶，為Na+向液泡內(nèi)的運輸產(chǎn)生質(zhì)子電化學(xué)梯度，通過在液泡中積累Na+來控制細(xì)胞與外界環(huán)境的滲透平衡[71]；另一方面，植物通過多種途徑激活SOS1活性，促進(jìn)Na+外排。Na+結(jié)合到植物細(xì)胞質(zhì)膜外側(cè)GIPC，引起細(xì)胞表面電勢變化，質(zhì)膜上的H+-ATP酶產(chǎn)生質(zhì)子梯度，激活SOS1活性，起到了減少Na+輸入和K+ 輸出的作用[64]；也可由SOS3/CBL4 和SCaBP8/CBL10 感知并結(jié)合Ca2+ ，然后與SOS2/CIPK24 互作[68]，從而激活SOS2，SOS2-SOS3 復(fù)合物磷酸化Na+/H+反轉(zhuǎn)運器SOS1/NHX7，將Na+運出細(xì)胞；或是14-3-3蛋白感知鹽誘導(dǎo)的Ca2+信號后與PKS5 相互作用，并抑制PKS5 活性[70]，SOS2 蛋白被釋放。研究表明，14-3-3和GI蛋白通過26S蛋白酶途徑降解，從而釋放SOS2激酶活性[69]，進(jìn)一步激活SOS1，達(dá)到緩解鹽脅迫的效果。鹽脅迫下的SOS通路模式見圖3。

5.3 BR 參與下的鹽脅迫信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路

BR合成于根部，在低水平下可以促進(jìn)主根生長，在植物的根系發(fā)育中起著重要作用[73]。BR參與植物耐鹽脅迫信號通路，Li等[74]研究證明，SOS2與BR信號通路中的BIN2互作，且BIN2對SOS途徑的調(diào)節(jié)對鹽脅迫的反應(yīng)獨立于BR信號通路，在鹽脅迫后的恢復(fù)期對SOS通路的關(guān)閉起到重要調(diào)節(jié)作用。

正常條件下，SOS2 活性受到抑制，BES1 和BZR1被釋放并促進(jìn)植物生長。在鹽脅迫下，鹽脅迫誘導(dǎo)的鈣信號減少了BIN2和SOS3/SCaBP8之間的相互作用。此時，BIN2從質(zhì)膜解離，磷酸化BZR1/BES1，抑制其轉(zhuǎn)錄活性，延緩植物生長，導(dǎo)致BZR1/BES1的下游DWF4等關(guān)鍵酶基因在鹽脅迫下的表達(dá)下降。在脅迫后恢復(fù)階段，SOS3 和SCaBP8與BIN2相互作用，可增強(qiáng)BIN2對SOS2 的抑制作用，釋放BZR1/BES1 使植物恢復(fù)生長[74]。BIN2還可以抑制SOS2的活性以避免其過度激活。已知BZR1/BES1與DWF4的啟動子結(jié)合抑制其表達(dá)，從而形成BR合成的負(fù)反饋調(diào)節(jié)環(huán)[75]。BIN2調(diào)節(jié)鹽脅迫反應(yīng)和生長的內(nèi)穩(wěn)態(tài)模式見圖4。

6 BR 與其他激素的相互作用

植物是復(fù)雜的生命系統(tǒng)，每種植物激素都有其特定的生理作用，但不是單獨存在、獨立發(fā)揮作用，而是與其他激素一起構(gòu)成系統(tǒng)的調(diào)節(jié)網(wǎng)絡(luò)，共同調(diào)節(jié)植物的生長發(fā)育。

脫落酸（ABA）調(diào)控植物的衰老和葉片脫落，在果實成熟、根系發(fā)育、氣孔調(diào)節(jié)、逆境調(diào)控方面也具有重要作用，被認(rèn)為是抗逆激素。研究表明，ABA和BR通過調(diào)節(jié)BIN2的活性調(diào)節(jié)植物的各種生理過程[75]。ABA抑制種子的萌發(fā)和生長，BR信號通路中的BIN2與ABA信號通路中的轉(zhuǎn)錄因子ABI5 互作并將其磷酸化，可起到穩(wěn)定作用。然而，BR信號中BZR1可直接結(jié)合ABI5并抑制其表達(dá)[76]，BR抑制BIN2活性，拮抗ABA的抑制作用。ABA可通過對ABI2的去磷酸化調(diào)控細(xì)胞壁受體激酶FER活性，調(diào)控對鹽脅迫的感知[77]。

鹽脅迫時，氣孔的及時關(guān)閉可減少水分的流失。為了應(yīng)對鹽脅迫，內(nèi)源ABA含量上升，ABA信號激活SnRK2s 激酶以磷酸化多種ABA 信號通路轉(zhuǎn)錄因子，并通過OST1 激酶、CPK8 激酶、H+-ATP酶等調(diào)節(jié)關(guān)閉氣孔[78]，降低光合和蒸騰作用，減少水分的流失。BR同樣具有調(diào)控氣孔運動的作用，在擬南芥和番茄中低水平的BR誘導(dǎo)氣孔張開，而高水平的BR促進(jìn)氣孔關(guān)閉[79]，其中高水平BR 促進(jìn)氣孔關(guān)閉的機(jī)制是由于高水平BR導(dǎo)致活性氧增多、促進(jìn)ABA合成進(jìn)而導(dǎo)致氣孔關(guān)閉[80]，即BR和ABA共同調(diào)控氣孔運動。

鹽脅迫導(dǎo)致過氧化物增多[63]，其中包含H2O2。研究表明，H2O2 誘導(dǎo)了BZR1 轉(zhuǎn)錄因子的氧化，通過增強(qiáng)其與PIF4和ARF6等結(jié)合親和力來增加BZR1 的轉(zhuǎn)錄活性，BRs 通過與H2O2 的相互作用促進(jìn)保衛(wèi)細(xì)胞淀粉的降解，從而促進(jìn)氣孔的開放[81]。

脯氨酸是有機(jī)滲透調(diào)節(jié)物質(zhì)，可調(diào)節(jié)非生物脅迫引起的滲透失衡，鹽脅迫下脯氨酸積累緩解滲透脅迫，ABA對P5CS1 基因的調(diào)節(jié)可引起脯氨酸的積累，同時受BR信號的抑制調(diào)控[82]。

BR通過調(diào)節(jié)乙烯（ethylene，ETH）合成過程中ACC 合成酶ACS 的穩(wěn)定性，激活ETH 的合成[83]。ETH也可影響植物耐鹽性，目前報道的機(jī)制多與活性氧清除相關(guān)[84]。茉莉酸 （jasmonic acid，JA）可導(dǎo)致Ca2+積累，增強(qiáng)質(zhì)膜H+-ATPase活性，減少K+流失，有利于維持離子平衡，提高耐鹽性[85]。

健壯的根系對提高耐鹽性非常重要。BR可以促進(jìn)根系的生長，原因是由于BR刺激了植物生長素的代謝過程。Bao等[86]研究表明，BR可以顯著促進(jìn)生長素在不同組織中的運輸，調(diào)節(jié)編碼生長素極性運輸載體的PIN 基因的表達(dá)，可促進(jìn)根部發(fā)育。在調(diào)節(jié)根部干細(xì)胞生態(tài)位中的QC（quiescent center）細(xì)胞分裂方面，BR和生長素可拮抗性地調(diào)節(jié)PLT 的表達(dá)。根尖分生區(qū)的發(fā)育也存在多種激素互作調(diào)控的現(xiàn)象，細(xì)胞分裂素可通過細(xì)胞分裂素反應(yīng)轉(zhuǎn)錄因子ARR12激活SHY2 表達(dá)阻遏生長素信號，SHY2可抑制PIN 表達(dá)，影響根系分生組織的發(fā)育[87]。另外，生長素可增強(qiáng)BR信號過程中的BRX 表達(dá)，進(jìn)而提高PIN3 的表達(dá)，因而多種激素互作，共同促進(jìn)根分生組織發(fā)育[88]。同樣，BR 和生長素通過對BR 合成調(diào)控因子DWARF4 的調(diào)節(jié)，可影響植物側(cè)根的形成和生長[89]。BR對根系的調(diào)控作用體現(xiàn)在多個方面，依靠與多種激素的互相協(xié)作發(fā)揮作用。

7 展望

目前，BR抗氧化性調(diào)控研究多集中于SOD、POD、CAT等，其他的抗氧化物質(zhì)，如抗壞血酸、葉黃素、花青素等，是否在BR的調(diào)控中起作用仍需探索，且受到鹽堿脅迫后SOD活性顯著升高的具體原因未知。BR對不同植株、不同器官、不同生長環(huán)境下起到的作用及劑量效應(yīng)不同，都需要進(jìn)一步研究。光合作用方面，胡文海等[52]研究表明，外源BR處理提高了黃瓜的凈光合速率，但BR處理并沒有引起葉綠素含量的增加，主要是促進(jìn)了光合結(jié)構(gòu)對CO2的利用能力，這與張林青[14]、王金平等[53]的研究結(jié)果不同，BR提高光合作用的作用機(jī)理仍有待進(jìn)一步研究。另外，ABA、ETH能夠在植物鹽脅迫信號轉(zhuǎn)導(dǎo)和調(diào)控中發(fā)揮重要作用，其中BR 和ABA 之間的互作主要是對BIN2的調(diào)控引起的，且已有相關(guān)驗證[89]，但更詳細(xì)的機(jī)理仍有待發(fā)掘。ABA含量升高可促進(jìn)JA的快速積累，JA又可促進(jìn)ABA受體蛋白基因的表達(dá)[90]，即ABA與JA信號通路存在交叉。BR在參與鹽脅迫應(yīng)答中是否可能同樣依賴于ETH、JA等其他激素，研究BR與其他激素的互作對構(gòu)建BR鹽脅迫應(yīng)答網(wǎng)絡(luò)其有重要意義。鹽脅迫產(chǎn)生的生理生化反應(yīng)是個復(fù)雜的信號轉(zhuǎn)導(dǎo)網(wǎng)絡(luò)，其中包括Ca2+信號、活性氧信號、滲透調(diào)節(jié)等。本研究針簡單地介紹了SOS途徑與BR信號轉(zhuǎn)導(dǎo)通路，但BR信號與其他植物激素共同參與植物抗鹽脅迫的其他調(diào)節(jié)機(jī)制尚沒有清晰的網(wǎng)絡(luò)，需要進(jìn)一步探索。

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（責(zé)任編輯：胡立霞）