降水變化對荒漠草原植物群落生物量及其權衡關系的影響

邢彬彬,安 慧*,劉姝萱,尹星元,文志林,郭建超,劉小平,王 波

(1.西北土地退化與生態恢復國家重點實驗室培育基地,西北退化生態系統恢復與重建教育部重點實驗室,寧夏大學生態環境學院,寧夏 銀川 750021;2.鹽池縣草原試驗站,寧夏農牧交錯帶溫性草原生態系統定位觀測研究站,寧夏 鹽池 751506;3.寧夏回族自治區草原工作站,寧夏 銀川 750004)

荒漠草原是典型草原向荒漠過渡的旱生化草地生態系統,是干旱、半干旱地區陸地生態系統的主體部分[1],極易受全球變化和人為干擾影響,生態系統功能和穩定性較差,抗干擾能力和自我恢復能力較弱[2]。降水是干旱半干旱地區草地生態系統中植被生長的主要限制因子[3],而荒漠植被對于維持干旱、半干旱區域生態系統的穩定性至關重要,對降水變化的響應極為敏感[4-5]。近年來,在我國由于對草地資源的不合理利用(過度放牧、開墾)以及氣候變化(氮沉降、干旱等極端氣候),使荒漠草原出現生物多樣性銳減、生產力下降,水土流失等問題,進而導致荒漠草原大面積退化和生態系統服務功能下降。因此,研究降水變化對荒漠草原植被生物量變化的影響,對于管理和恢復退化的荒漠草原具有重要意義。

降水變化是制約荒漠草原生態系統植被生產力和退化生態系統植被恢復的關鍵環境因子[6]。生態系統生產力是反映生態系統功能的最為綜合的指標[7]。植物生物量是生態系統生產力的重要組分,在許多研究中生態系統生物量近似等同于生產力[8-9]。有研究表明,降水增加顯著提高了美國荒漠草原[10]、北美中部干旱草原[11]、內蒙古典型草原[12]和荒漠草原[13]的植物群落地上生物量或生產力。然而也有研究表明,增加降水降低了科爾沁固定沙地[14]和黃土高原草原-荒漠帶[15]的植物群落生物量。此外,降水減少和極端干旱顯著降低荒漠草原[16]和德國半干旱草原[17]植物群落生產力,而對內蒙古干旱半干旱草地[18-19]和中歐草地生產力[20]沒有顯著影響。同時,Yang等[21]發現,全球草原生態系統生產力與年降水量的線性增加關系隨氣候由干旱向濕潤逐漸減弱,當年降水量達1 000 mm時,生產力呈降低趨勢。姜勇等[22]研究表明前六年增加降水使半干旱草地地上生產力持續增加,而在接下來的4年增加降水對植物地上生產力無顯著影響。因此,由于草地類型、降水量和降水處理時間等的不同,導致草原生態系統植生物量對降水變化的響應還存在不確定性。

地上-地下生物量的分配是理解植物地上生物量和地下生物量功能以及預測持續環境變化下生態系統過程動態的重要概念[23]。研究表明降水變化與根冠比呈顯著負相關關系[24-25]或無影響[26-27],而根冠比的變化并不能直接反映地上和地下生物量對環境變化的響應。因此,有研究者引入了生物量權衡比相關概念[23,28-30]。植物權衡生長特性是植物自身生長發育過程中適應周圍環境的結果,在一定程度上決定了植物對外界干擾的耐受范圍和在不同生境中的分布格局[31-32]。生物量權衡是地上-地下生物量分配在群落水平上響應環境脅迫的另一種表現形式[23],在研究地上或地下生物量對環境變化上更為有效。在未退化草地,權衡比更傾向地上生物量,隨著退化程度加劇,生物量權衡比逐漸傾向地下生物量[28-29]。降水變化很可能引起植物群落生物量的權衡,因為植物分配策略將適應降水引起的資源限制的變化[33]。不同降水梯度下草地生態系統生物量權衡比變化結果表明,從干旱區到濕潤區,植物生物量權衡比逐漸向地上轉移,半濕潤區生物量權衡比最大[30]。然而,國內外針對草原植物群落地上-地下生物量權衡比如何響應降水量變化的研究主要集中在青藏高原,但針對荒漠草原的研究相對匱乏,尤其是寧夏荒漠草原。

荒漠草原雖然是抵抗力穩定性較差的生態系統,植被稀少,但對維持生物多樣性和當地生態平衡具有重要意義。目前,已有國內學者關注了降水量對荒漠草原植物根冠比的影響,但僅從根冠比角度研究降水變化對地上-地下生物量分配策略具有一定的局限性,限制了我們對降水格局改變下荒漠草原地上-地下生物量分配機制的深入理解。那么,在豐水年和枯水年,降水變化對荒漠草原植物群落生物量及其分配是如何影響的?在豐水年和枯水年,降水變化如何影響不同功能群生物量及其在群落地上生物量的比重?在荒漠草原,植物是否會因降水變化對地上-地下生物量分配產生權衡,權衡關系是如何變化的。因此,本研究以寧夏鹽池縣荒漠草原為研究對象,利用多年數據(2018—2021)研究降水變化對荒漠草原群落生物量(包括地上、地下、不同功能群和總生物量)和生物量權衡比的影響。并利用結構方程模型闡明降水變化對生物量和生物量權衡比的直接與間接影響,從權衡關系角度進一步探討降水變化對荒漠草原植被生物量分配的影響機制,以期為干旱、半干旱地區退化荒漠草原的恢復和管理提供理論依據和實踐指導。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于寧夏回族自治區鹽池縣南部荒漠草原(37°31′N,106°93′E),海拔1 523 m,地處鄂爾多斯臺地向黃土高原過渡帶,是荒漠向典型草原的過渡區域。研究區屬于典型中溫帶大陸性氣候區,年降水量約為296.12 mm,降水多集中于7—9月(圖1),年潛在蒸發量約為2384 mm,年平均氣溫7.6℃。研究區土壤結構松散,肥力低下,土壤pH為8.4,TN含量0.63 g·kg-1,TP含量為0.30 g·kg-1,TK含量為14.35 g·kg-1,AN為36.14 mg·kg-1,OP為4.25 mg·kg-1,AK為174.10 mg·kg-1,主要以灰鈣土、淡灰鈣土為主。該區植被類型有草原、沙地和荒漠植物,群落中常見的植物種類以旱生和中旱生類型為主,主要有草原霞草(GypsophiladavuricaTurcz)、長芒草(StipabungeanaTrin)、短花針茅(StipabrevifloraGriseb)、糙隱子草(CleistogenessquarrosaKeng)、砂珍棘豆(OxytropisracemoseTurcz)、達烏里胡枝子(LespedezadauricaSchindl)、短翼巖黃耆(HedysarumbrachypterumBunge)、阿爾泰狗娃花(HeteropappusaltaicusWilld)、銀灰旋花(ConvolvulusammanniiDesr)、委陵菜(PotentillachinensisSer)、遠志(PolygalatenuifoliaWilld)、米蒿(Artemisiadalai-lamaeKrasch)、苦荬菜(IxerispolycephalaCass)等。干旱少雨且基質較差,植物生長矮小,群落層片結構多呈單層[34-35]。

圖1 2018—2021年月平均降水量Fig.1 The monthly average precipitation in desert grassland from 2018 to 2021

1.2 試驗設計

本研究依托2017年建立的草地生態系統全球變化聯網試驗(養分添加和降水變化)的荒漠草原試驗樣地。從養分添加和降水變化試驗的16個處理中選取CK(自然降水)、CK+50%(增加50%降水)和CK-50%(減少50%降水)處理。每個處理6次重復,共18個6 m ×6 m的樣方(樣方間設置2 m緩沖帶)。CK-50%)處理采用Drought Net (https：//drought-net.colostate.edu/)的試驗設計。CK+50%)和CK-50%試驗設置詳見杜忠毓等[35]。CK-50%樣方收集50%的自然降水經遮雨棚兩側降水收集裝置流動到滴管系統,由滴管系統滴灌到CK+50%樣方中。為防止樣方內外水分以徑流的形式向四周流動,需將每個CK-50%和CK+50%樣方四周用鐵皮深埋100 cm,露出地表15 cm。

1.3 采樣與測定方法

2018至2021年每年8月中旬采集植物地上及地下生物量。在每個樣方(6 m×6 m)的核心區域(4 m×4 m)內設置2個1 m×1 m的固定樣方,在每個固定小樣方內另設置1個1 m×0.2 m的小樣方,將小樣方內的植物按物種齊地面剪下其地上部分,帶回試驗室烘干至恒重(65℃,48 h),分物種稱重測定地上生物量(精度為0.01 g),小樣方內所有物種的地上生物量分別乘以5之后累加即為群落地上生物量(g·m-2)。樣地內植物按恩格勒分類法進行功能群劃分,劃分為豆科、禾本科和雜類草3個功能群[36]。

收集植物地上生物量后用直徑為9 cm的根鉆在每個小樣方(1 m×0.2 m)內隨機選取3個點采集0～10,10～20,20～30和30～40 cm土層的植物根系樣品。將每個小樣方內同一土層3個采樣點的植物根系樣品進行混合,帶回試驗室用水沖洗,置于烘箱中烘至恒重(65℃,48 h),測定植物根系生物量(精度為0.01 g),小樣方內0～40 cm根系生物量即為群落地下生物量(g·m-2)[34]。

1.4 數據處理與分析

1.4.1降水年型劃分 依據常用降水年型,將降水年型分為豐水年(Wet years)、平水年(Normal years)和枯水年(Dry years)[37]。

豐水年：Pi>P+0.33δ

(1)

平水年：P-0.33δ≤Pi≤P+0.33δ

(2)

枯水年：Pi

(3)

式中,Pi為當年降水量(mm),P為多年平均降水量(mm),δ為多年降水量標準差(mm),根據研究區1954—2020年降水量算出研究區多年平均降水量為296.12 mm,多年降水量標準差為83.95 mm。降水年型劃分如圖2所示。

圖2 研究區2018-2021年降水年型劃分Fig.2 Precipitation year type in the study area from 2018 to 2021

1.4.2生物量分配計算

(4)

(5)

(6)

(7)

其中,PAGB,AGB,PBGB,TB,BGB,R/S,DFPAGB和DFAGB分別代表群落地上生物量占比、群落地上生物量、群落地下生物量占比、群落總生物量、群落地下生物量、根冠比、不同功能群植物地上生物量占比和不同功能群地上生物量。不同功能群地上生物量包括豆科植物地上生物量(LAGB)、禾本科地上生物量(GAGB)和雜類草生物量(FAGB)。

1.4.3地上-地下生物量權衡比 采用均方根偏差來計算群落地上和地下生物量的權衡比,各處理地上地下相對收益(Relative benefit,RB)公式計算如下：

(8)

(9)

其中,X,Xmin和Xmax代表不同降水處理地上或地下生物量的平均值、最小值和最大值,RBi和RB表示地上和地下生物量相對收益實際值和平均值[23]。參與權衡的群落地上或地下生物量相對收益作為橫縱坐標軸,通過公式(8)計算出的地上或地下生物量相對收益作為橫縱坐標(x,y),如A點坐標(RBBGB,RBAGB)。用零權衡線(Zero trade-off)將坐標系分為兩部分,均方根偏差(RMSD)為坐標偏離平衡線的垂直距離,以此作為地上-地下生物量的權衡關系,距離越遠,表明兩者權衡關系越強烈,距離越近,表明權衡關系越弱。圖中A和C在零權衡線上方,表明A和C有利于地上生物量相對收益,且C距離零權衡線更遠,說明C的權衡關系比A強烈。B在零權衡線下方,說明B更有利于地下生物量相對收益[38]。

圖3 植物群落地上和地下生物量權衡關系圖Fig.3 An illustration of trade-offs between aboveground biomass and belowground biomass of plant community

1.4.4數據處理與分析 用SPSS23.0軟件進行統計分析,利用單因素重復測量方差分析豐水年和枯水年降水變化對地上和地下生物量及其生物量分配的總體差異;如果數據不滿足Mauchly球形假設,則以對自由度校正后較為穩健的Greenhous-Geisser結果為準。利用單因素方差法分析豐水年和枯水年不同處理間的差異,利用LSD法進行組間差異比較(P<0.05)。所有統計分析前均對數據進行方差齊性檢驗。利用GraphPad Prism 9繪圖。結構方程模型利用Amos 26.0分析降水變化對荒漠草原群落總生物量和地上-地下生物量權衡關系影響的直接與間接途徑,包括地上、地下和不同功能群生物量(豆科、禾本科、雜類草)對總生物量影響的大小和方向等。利用卡方自由度比(χ2/df)、卡方檢驗的P值、近似誤差平方根(RMSEA)和相對匹配度(CFI)的優度評價模型的優度,擬合優度的臨界值為P>0.05,RMSEA<0.1,CFI>0.90,χ2/df <2表明擬合良好,2<χ2/df<5為可接受模型[39]。

2 結果與分析

2.1 降水變化對荒漠草原植物群落生物量及其分配的影響

豐水年和枯水年的降水變化對植物群落地上生物量和根冠比的影響均顯著(P<0.05,表1)。枯水年的降水變化對植物群落總生物量有顯著影響(P<0.05),而豐水年的降水變化對植物地下和總生物量無顯著影響(表1)。豐水年的降水變化對植物地上和地下生物量占比具有顯著影響(P<0.05),枯水年的降水變化對植物地上和地下生物量占比無顯著影響(表1)。在豐水年內,CK-50%的植物地上生物量和地上生物量占比與自然降水相比,分別降低了36.9%和19.3%,而地下生物量占比和根冠比分別增加了13.8%和42.9%(圖4)。在枯水年內,CK-50%的植物群落地上生物量比自然降水的降低了56.6%,而根冠比增加了317.3%(圖4)。與枯水年的CK相比,CK+50%顯著增加植物群落地下和總生物量,分別增加了10.0%和25.6%(圖4)。

表1 降水變化對荒漠草原植物群落生物量及其分配影響的單因素重復測量方差分析Table 1 One-way repeated measures ANOVA of the effect of precipitation change on the biomass and allocation of plant community in desert grassland

2.2 降水變化對荒漠草原不同功能群植物生物量及其分配的影響

豐水年和枯水年的降水變化對豆科和禾本科植物地上生物量以及豆科和雜類草植物地上生物量占比影響均顯著(P<0.05),而對雜類草地上生物量無顯著影響(表2)。降水變化顯著影響枯水年禾本科植物地上生物量占比(P<0.05),但對豐水年禾本科植物地上生物量占比無顯著影響(表2)。與豐水年的自然降水(CK)相比,CK-50%的豆科和禾本科植物地上生物量以及豆科植物地上生物量占比分別降低了74.7%,50.6%,61.2%(圖5),而雜類草地上生物量占比增加了31.3%(圖5)。與枯水年的自然降水(CK)相比,CK-50%的豆科和禾本科植物地上生物量以及禾本科植物地上生物量占比分別降低了60.4%,82.2%,85.7%,而雜類草地上生物量占比增加了90.1%(圖5)。此外,與豐水年和枯水年的自然降水相比,CK-50%未顯著降低雜類草地上生物量(圖5)。

表2 降水變化對荒漠草原不同功能群植物地上生物量及其占比影響的單因素重復測量方差分析Table 2 One-way repeated measures ANOVA of effect of precipitation change on aboveground biomass and proportion of different functional groups in desert grassland

2.3 降水變化對荒漠草原植物群落生物量權衡比的影響

在豐水年和枯水年,CK+50%和自然降水(CK)地上-地下生物量權衡比均朝向地上生物量(在零權衡線上方),CK-50%地上-地下生物量權衡比均朝向地下生物量(在零權衡線下方)(圖6)。在豐水年,生物量權衡比的大小依次為CK+50%>CK-50%>CK;在枯水年,生物量權衡比的大小為CK-50%>CK+50%>CK(圖6)。豐水年CK+50%和自然降水(CK)的生物量權衡比遠高于枯水年的CK+50%和自然降水(CK)的,而枯水年CK-50%的生物量權衡比高于豐水年CK-50%的生物量權衡比(圖6)。此外,隨著年份變化CK-50%、CK +50%和自然降水(CK)地上-地下生物量權衡比呈增加-降低-增加的趨勢。2018—2021降水變化生物量權衡比變化趨勢與其降水量變化基本一致(圖6,圖2)。

圖5 降水變化對不同功能群植物地上生物量及其占比的影響Fig.5 Effects of precipitation change on the biomass and its proportions of different functional groups

圖6 降水變化對植物群落地上-地下生物量權衡比的影響Fig.6 Effects of precipitation change on the trade-off between aboveground biomass and belowground biomass of plant community

2.4 降水變化對荒漠草原植物群落生物量的直接與間接影響

結構方程模型結果顯示,降水量變化對荒漠草原群落總生物量有顯著直接影響,而對群落地上-地下生物量權衡比無顯著直接影響,各變量分別能夠解釋群落總生物量和群落地上-地下生物量權衡比變化的99.8%和3.1%(圖7)。降水變化是影響荒漠草原豆科和禾本科植物地上生物量的主要因素,路徑系數(β)分別為0.73和0.54。雜類草和禾本科植物地上生物量占群落地上生物量比重最大,路徑系數(β)分別為0.39和0.61。群落地上和地下生物量對群落總生物量具有極顯著正效應,其中群落地下生物量對群落總生物量的貢獻最大,路徑系數(β)為0.84。此外,群落地上和地下生物量對群落地上-地下生物量權衡比均無顯著直接負效應。

圖7 降水變化對荒漠草原生物量和權衡比影響途徑的結構方程模型(SEM)分析結果Fig.7 Structural equation model (SEM) analysis of effects of precipitation change on biomass and trade-off in desert grassland注：χ2=11.87,P=0.54,df=13,χ2/df=0.91,RMSEA=0.000,AIC=57.82,CFI=1。實線和虛線分別表示變量之間作用關系顯著(P<0.05)和不顯著(P>0.05),黑線代表正效應,紅線代表負效應。正負數表示標準化回歸數(β);*P<0.05,**P<0.01,***P<0.001;R2值表示某一變量被其他變量的方差解釋量Note：χ2=11.87,P=0.54,df=13,χ2/df=0.91,RMSEA=0.000,AIC=57.82,CFI=1.Solid and dashed arrows indicate significant (P<0.05) and non-significant (P>0.05) effects,respectively.Black lines represent positive effects,red lines represent negative effects.Positive and negative numbers represent standardized regression coefficients(β).* P<0.05,** P<0.01,*** P<0.001.R2 values associated with response variables indicate the proportion of variation explained by relationships with other variables

3 討論

3.1 降水變化對荒漠草原植物群落生物量及分配的影響

生物量作為荒漠草原植被生長發育狀況的指標,對降水變化的響應較為敏感[40],減少降水和干旱顯著減少荒漠草原植物群落地上生物量[41-44],這與本研究CK-50%降低群落地上生物量的結果相一致,為應對干旱帶來的危害,植物可能會自動調節植株高度、葉面積和葉片干物質含量,導致植物地上部分積累的干物質減少,從而降低了植物地上生物量[45-46]。枯水年CK+50%顯著增加群落總生物量,主要是因為在枯水年CK+50%群落地上生物量增加不顯著,而群落地下生物量增加顯著,進而導致群落總生物量顯著增加。枯水年增加50%降水并未有效提高土壤含水量[47],使植物減少地上部分生長,加強地下部生長,這符合缺水條件下植物地上部和地下部生長的規律,是植物對生長所需水分不足時的抗逆反應[14],這可能是枯水年CK+50%地上生物量增加不顯著而地下生物量顯著增加的原因。本研究中,豐水年,CK-50%增加了根冠比和地下生物量所占比重,與Zhang等結果研究一致[48],可能是因為植物調節生產力在各個器官的分配比例來適應外界環境改變對自身的影響,以此來獲取更多有限資源來維持脅迫環境下的生長發育。荒漠草原植物受到水分限制,植物將更多的資源分配到地下[49],以維持最基本的生存,導致地下生物量增加。

不同植物或功能群對養分和水分利用策略上的差異,導致其競爭能力和優勢等級的不同,最終造成植物群落結構和組成比例發生改變[50-51]。在豐水年和枯水年,豆科植物地上生物量及其在群落中所占比重、禾本科植物地上生物量及其在群落中所占比重基本一致。CK-50%顯著降低豆科植物地上生物量和禾本科植物地上生物量,導致豆科植物和禾本科植物在群落中所占比重下降。這可能是因為植物受到干旱脅迫,生長發育受到影響,導致植物生物量積累減少[49,52]。CK-50%對雜類草植物地上生物量無顯著影響,與毛偉研究結果一致[53],說明雜類草植物能夠通過改變自身形態和生理機制提高水分利用效率,以提高自身的適應能力[49,54]。因此,干旱對雜類草植物地上生物量無顯著影響,但是使豆科植物地上生物量及其在群落中所占比重、禾本科植物地上生物量及其在群落中所占比重顯著下降,導致雜草在群落中所占比重顯著增加。

3.2 降水變化對荒漠草原植物群落生物量權衡比的影響

群落地上和群落地下生物量間的權衡是反映植物對環境脅迫的響應和適應策略的變量[28],植物地上和地下生物量可能隨降水量變化進行權衡[33],植物生存環境的特點可能會影響其生物量的權衡關系。在豐水年和枯水年,自然降水(CK)和CK+50%生物量權衡比均傾向地上生物量,CK-50%生物量權衡比均朝向地下生物量;豐水年CK+50%和自然降水(CK)權衡比傾向地上的程度遠高于枯水年,枯水年CK-50%生物量權衡比更傾向地下生物量。這與干旱區生物量權衡比傾向地下生物量,而濕潤區生物量權衡比傾向地上生物量的研究結果一致[30],說明相對于降水較大的地區,水分是影響干旱區植物生物量分配的主要因素,水分不足會使植物將更多生物量分配到地下[33,55]。土壤水分虧缺可能導致其養分礦化減少、土壤呼吸減弱[56],植物將分配更多的生物量促進根系生長,同時通過減少地上生物量來彌補干旱脅迫下光合速率過低產生的影響[57]。土壤水分充足時,根系生物量占比和根冠比減小,可將更多的生物量分配到地上,這是植物自我調節適應環境脅迫的一種策略[58],這可能是CK+50%生物量權衡比高于其他降水處理的原因。因此,降水變化對荒漠草原生物量的權衡可以用平衡假說來解釋,即植物根據水分的有限性來決定地上或地下生物量的分配。

3.3 降水變化對荒漠草原植物群落生物量影響的途徑

結構方程模型結果表明,降水變化對豆科和禾本科植物地上生物量存在顯著直接正效應,對豆科植物地上生物量的影響最大。相比其他功能群而言,豆科植物具有固氮屬性,降水增加提高了豆科植物對養分和水分的利用率,這可使其植株生長更好,有利于生物量的積累[53]。研究區內禾本科植物以長芒草(StipabungeanaTrin)為主,屬多年生密叢禾草,根系較淺且主要集中于土壤剖面上部,以利用土壤表層水分為主,能對土壤水分增加做出迅速反應[12]。群落地下生物量對群落總生物量貢獻最大,這可能是因為地下生物量占總生物量絕大部分有關[59]。豆科植物地上生物量對雜類草地上生物量存在顯著正效應。可能是由于其根系能夠和根瘤菌結合在一起,大大提高了從空氣和土壤中捕獲氮素的能力,增加了土壤中氮素的含量[60],對雜草生長有一定的促進作用,從而提高了雜草植物的地上生物量。綜上所述,降水變化主要通過影響豆科和禾本科植物地上生物量進而對群落植物地上生物量造成影響,是群落總生物量發生變化的主要原因之一。

4 結論

綜上,在豐水年和枯水年,CK-50%降水顯著降低荒漠草原植物群落地上生物量及其占比、禾本科植物地上生物量及其占比和豆科植物地上生物量及其占比,對植物群落地下生物量無顯著影響,但顯著增加根冠比、地下生物量占比和雜類草植物地上生物量占比,而CK+50%水對以上測定指標無顯著影響。荒漠草原生物量對降水減少的響應強于降水增加。不同功能群植物對水分利用策略上的差異,導致其競爭能力不同,最終造成各功能群植物地上生物量在群落中的比例發生改變。此外,CK+50%地上-地下生物量權衡更傾向于地上生物量,CK-50%生物量權衡比更傾向于地下生物量。荒漠草原植物為適應降水變化在地上-地下生物量分配上產生了權衡,使地上和地下生物量在群落總生物量中的占比發生變化。