大豆SWEET 基因在莢粒發育過程中與逆境脅迫下的表達

柯博洋， 李文龍， 張彩英*

（1.河北農業大學生命科學學院，河北 保定 071001； 2.河北農業大學農學院，河北 保定 071001）

光合作用產生的糖類物質不僅是植物重要的碳源和能量貯存形式，而且是重要的信號傳遞分子，在植物生長發育及抵御各種生物與非生物脅迫中發揮著重要作用[1-2]。然而，糖類物質在葉片中合成以后必需經過韌皮部的運輸才能到達其他組織部位或器官進而發揮功能。由于糖類物質不能獨立地實現跨膜運輸，因而需要糖轉運蛋白[3-4]。

SWEET（sugars will eventually be exported transporters）是一類重要的糖轉運蛋白，一般含有7個跨膜結構域[5]。辛紅佳等[6]利用擬南芥SWEET1 /2 /3突變體證實，SWEET基因具有調控角果生長發育的功能。Li 等[7]發現，水稻基因組有21 個SWEET基因，其中7個參與種子發育，SWEET基因突變后可造成植株花粉活力下降、穎果和種子發育不良。Hu等[8]發現，黃瓜基因組有17個SWEET基因，其在不同組織、器官中的表達存在較大差別，如CsSWEET3與CsSWEET15在莖中優勢表達，CsSWEET1、CsSWEET9和CsSWEET10等在雄花中優勢表達，CsSWEET7a和CsSWEET7b等在果實中優勢表達。Qin 等[9]發現，小麥基因組有105 個SWEET基因，其中59%的基因在干旱、高溫以及鹽脅迫處理后表達量發生改變。Li 等[10]發現，甘薯IbSWEET10在尖孢鐮刀菌侵染后上調表達，過表達IbSWEET10可提高甘薯抗病性。由此可見，糖轉運蛋白對于植物正常生長發育以及抗病和抗逆具有重要意義。

與其他植物相比，目前關于大豆SWEET基因的研究較少，且主要集中在功能基因挖掘方面。Wang等[11]發現，GmSWEET10a（Glyma.15G049200）和GmSWEET10b（Glyma.08G183500）通過轉運蔗糖和己糖來影響種子大小及油分含量。Zhang等[12]在15 號染色體定位到油分含量數量性狀基因座（quantitative trait locus,QTL），該QTL 區間含有1個SWEET基因（GmSWEET39），進一步分析發現，GmSWEET39在大豆種皮優勢表達，且通過控制糖類物質從種皮向種胚的運輸影響油分含量。Miao 等[13]測定了382 份大豆品種資源的油脂及其組分含量，經群體進化與關聯分析獲得油脂含量顯著關聯位點，并在其連鎖不平衡范圍內尋找到1 個SWEET基因（GmSWEET39），進一步分析發現，GmSWEET39在大豆籽粒高表達，且與油脂含量顯著正相關，轉化GmSWEET39優勢單倍型可顯著提高轉基因擬南芥和大豆毛狀根的油脂含量。Patil 等[14]在2015 年利用已測序大豆品種‘Williams82’基因組序列（Wm82.a1.v1 版本）預測出52 個SWEET基因，但隨著測序技術和基因組組裝質量的提高，目前‘Williams82’基因組已更新到Wm82.a4.v1 版本[15]，且野生大豆基因組也已公布[16]，因此，利用最新公布基因組分析栽培大豆和野生大豆SWEET基因，并研究其在大豆生長發育尤其是豆莢和籽粒發育以及抵御生物和非生物脅迫中的作用意義重大。

鑒于此，本研究利用栽培大豆‘Williams82’和野生大豆‘W05’最新基因組數據分析SWEET基因，并利用栽培大豆豆莢和籽粒不同發育時期轉錄組數據，以及接種花葉病毒不同時間的葉片轉錄組和低磷脅迫處理不同時間的根系轉錄組數據分析SWEET基因表達量，篩選參與豆莢和籽粒發育以及抗病和耐低磷的候選基因，為利用SWEET基因提高豆莢和籽粒產量以及抗病、抗逆能力奠定基礎。

1 材料與方法

1.1 試驗材料

不同栽培大豆品種（小莢品種‘KN7’和大莢品種‘C813’）豆莢5 個不同發育時期（PT1~PT5，分別為開花后5、7、9、12、17 d）轉錄組數據[17]；不同栽培大豆品種（‘Z92116’和‘QH30’）籽粒5個不同發育時期（ST1~ST5，分別為開花后 24、31、38、45、52 d）轉錄組數據[18]；不同大豆品種（抗病品種‘QH30’和感病品種‘Z92116’）接種花葉病毒（soybean mosaic virus，SMV）SC7 株系7 個不同時間（0、3、10、24、120、240、336 h）葉片轉錄組數據[19]；不同大豆品種（耐低磷品種‘ZH15’和不耐低磷品種‘NMH’）低磷脅迫處理5個不同時間（0、7、28、49、70 d）根系轉錄組數據[20]。

1.2 試驗方法

1.2.1栽培大豆與野生大豆SWEET基因鑒定首先從NCBI 網站（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/）下載最新版的blast-2.13.0+，然后從大豆公共數據庫Soybase網站（https://www.soybase.org/）下載栽培大豆‘Williams82’最新版本基因組（Wm82.a4.v1）[15]和野生大豆‘W05’基因組（W05.a1.v1）[16]CDS（coding sequence）序列，并以上述CDS 序列為基礎分別建立栽培大豆和野生大豆核酸數據庫；隨后以擬南芥AtSWEET11 氨基酸序列為查詢序列，利用Tblastn 分別在上述2 個核酸數據庫中搜尋匹配閾值小于1e-5 的核酸序列，進而獲得栽培大豆和野生大豆基因組中的SWEET基因。

1.2.2栽培大豆與野生大豆SWEET基因系統進化樹的構建 首先在栽培大豆‘Williams82’和野生大豆‘W05’基因組CDS 序列中查找上述SWEET基因序列，并單獨提取上述序列，進而獲得包含SWEET基因序列的fasta 文件；然后將該fasta 格式文件進行mafft 比對，并使用MEGA 剪切掉匹配性較差的區段，將結果保存為fas 文件；隨后使用fasttree 軟件構建栽培大豆與野生大豆SWEET基因的系統進化樹，并利用iqtree 軟件進行可視化調整，將最終結果保存為pdf 格式輸出。

1.2.3栽培大豆SWEET基因在豆莢不同發育時期表達分析 利用2 個鮮莢大小不同品種（小莢品種‘KN7’和大莢品種‘C813’）開花后5個不同豆莢發育時期（PT1~PT5）的轉錄組數據[17]，分析SWEET基因的表達情況，并依據基因表達模式進行分組，篩選影響豆莢發育的SWEET基因，采用HemI熱圖軟件對基因表達量進行作圖。

1.2.4栽培大豆SWEET基因在種子不同發育時期表達分析 利用2 個不同品種（‘Z92116’和‘QH30’）籽粒5個不同發育時期（ST1~ST5）的轉錄組數據[18]分析SWEET基因表達情況，并依據基因表達模式對基因進行分組，篩選影響籽粒發育的SWEET基因，采用HemI熱圖軟件作圖。

1.2.5SWEET基因在大豆葉片接種SMV 不同時間表達分析 利用抗感SMV特性不同的2個栽培大豆品種（抗病品種‘QH30’和感病品種‘Z92116’）接種大豆花葉病毒SC7 株系（黃淮海大豆生態區SMV 主要流行株系）7 個不同時間的葉片轉錄組數據[19]分析SWEET基因表達情況，并依據基因表達模式對其進行分組，篩選可能參與大豆抗花葉病毒反應的SWEET基因，采用HemI 熱圖軟件作圖。

1.2.6SWEET基因在大豆根系低磷處理不同時間表達分析 利用耐低磷大豆品種‘ZH15’和不耐低磷品種‘NMH’低磷處理5個不同時間的根系轉錄組數據[20]分析SWEET基因表達情況，并依據基因表達模式對其進行分組，篩選可能參與大豆耐低磷反應的SWEET基因，采用HemI 熱圖軟件作圖。

1.2.7SWEET基因在不同大豆品種資源間的SNP 分析 利用Soybase 網站公布的1 556 份大豆品種資源重測序數據[21]，分析SWEET基因內部的非同義突變單核苷酸多態性（single nucleotide polymorphism，SNP），并根據SNP 突變位置以及基因編碼蛋白的序列，在NCBI 網站（https://www.ncbi.nlm.nih.gov/）分析突變位點是否位于基因編碼蛋白的保守結構域。

2 結果與分析

2.1 栽培大豆與野生大豆基因組SWEET 基因分析

2.1.1栽培大豆基因組SWEET基因分析 為提供栽培大豆SWEET基因最新信息，利用‘Williams82’最新版本基因組（Wm82.a4.v1）分析SWEET基因，獲得其基因ID、起始和終止物理位置以及編碼區長度等信息，共獲得48個SWEET基因（表1），其編碼蛋白長度在174~354 個氨基酸，位于15 條染色體（2、3、4、5、6、8、9、12、13、14、15、17、18、19和20號染色體），以8號和6號染色體分布的SWEET基因數量最多。并且發現，上述48個SWEET基因中有43 個可與已報道[14]預測的SWEET基因進行對應，但基因的物理位置以及部分基因的長度因‘Williams82’基因組版本更新而發生改變，其中一些基因的編碼蛋白長度也發生變化，故本研究重新預測的SWEET基因結果將為今后克隆這些基因、分析基因表達以及研究其生物學功能提供參考。

表1 栽培大豆基因組48個SWEET基因信息Table 1 Information of 48 SWEET genes in cultivated soybean genome

2.1.2野生大豆基因組SWEET基因分析 為挖掘利用野生大豆SWEET基因，利用野生大豆‘W05’基因組分析SWEET基因，獲得其基因ID、起始和終止物理位置以及編碼區長度等信息，共獲得51 個SWEET基因（表2），其編碼蛋白長度在84~392 個氨基酸，位于16 條染色體（2、3、4、5、6、8、9、11、12、13、14、15、17、18、19和20號染色體），并以8號、6號和4號染色體分布的SWEET基因數量較多。

表2 野生大豆基因組51個SWEET基因信息Table 2 Information of 51 SWEET genes in wild soybean genome

2.1.3栽培與野生大豆SWEET基因的系統進化樹分析 為進一步分析上述48 個栽培大豆SWEET基因和51 個野生大豆SWEET基因之間的關系，對這99 個SWEET基因構建系統進化樹，結果（圖1）發現，99 個基因可分為3 個亞組，其中第Ⅰ亞組包含16 個基因，第Ⅱ亞組包含26 個基因，第Ⅲ亞組包含57 個基因；同時發現，除野生大豆W05.11g030581和W05.u055442等個別基因外，其余基因均可在野生大豆與栽培大豆之間形成“兩兩配對”關系，如野生大豆W05.03g007786和栽培大豆Glyma.03G209600、野生大豆W05.19g050127和栽培大豆Glyma.19G009800等，這些“配對”基因間相似性更高，為利用野生大豆SWEET基因提供了依據，也為今后研究SWEET基因從野生大豆到栽培大豆的進化奠定了基礎。

圖1 栽培大豆與野生大豆SWEET基因的系統進化樹Fig. 1 Phylogenetic tree of SWEET genes in cultivated and wild soybeans

2.2 栽培大豆SWEET基因表達分析

2.2.1豆莢不同發育時期SWEET基因表達分析 通過分析SWEET基因在2個大豆品種5個豆莢發育時期轉錄組數據，結果發現（圖2），有16個基因在豆莢表達，根據其表達情況可將這16 個基因分為3 類。第1 類基因的表達量（以PT1時期為對照）隨豆莢發育在2個品種中均至少有1個時期呈現增加，如Glyma.06G122200、Glyma.14G159900和Glyma.14G160100等，其中Glyma.06G122200在2 個品種的PT2、PT3、PT4和PT5時期的表達量均高于PT1時期，Glyma.06G166800在‘KN7’的PT4和PT5時期以及‘C813’的PT3、PT4和PT5時期的表達量均高于PT1時期，說明這些基因的高表達對不同類型品種豆莢發育具有重要意義。

圖2 豆莢不同發育時期SWEET基因表達分析Fig. 2 Expressions of SWEET genes in different soybean pod developmental stages

第2 類基因的表達量只隨其中1 個品種豆莢發育出現上升，如Glyma.05G122200、Glyma.08G077200和Glyma.19G009900等，其中Glyma.05G122200在‘KN7’的PT2和PT3時期表達量高于PT1時期，Glyma.08G077200在‘KN7’的PT2、PT3和PT4時期表達量高于PT1時期，說明這些基因的高表達只與特定品種的豆莢發育有關。第3 類基因的表達隨豆莢發育沒有發生明顯改變，如Glyma.05G202700、Glyma.08G010000、Glyma.13G169700和Glyma.15G211800。

2.2.2籽粒不同發育時期SWEET基因表達分析 通過分析SWEET基因在2個大豆品種5個籽粒發育時期轉錄組數據，結果發現（圖3），有12個基因在籽粒表達，并且根據其表達情況可將其分為3 類。第1 類基因的表達量（以ST1時期為對照）隨籽粒發育在2個品種中均至少有1個時期呈現增加，如Glyma.08G025100、Glyma.13G041300和Glyma.14G120300，其中Glyma.13G041300在2個品種的ST2、ST3、ST4和ST5時期表達量均高于ST1時期，Glyma.08G025100和Glyma.14G120300的表達量在‘Z92116’的ST4和ST5時期以及‘QH30’的ST5時期高于ST1時期，說明這類基因的高表達對不同類型品種籽粒發育具有重要意義。

圖3 籽粒不同發育時期SWEET基因表達分析Fig. 3 Expressions of SWEET genes in different soybean seed developmental stages

第2類基因的表達只隨其中1個品種的籽粒發育出現上升，其中Glyma.04G198400在‘QH30’的ST3和ST4時期表達量高于ST1時期，Glyma.04G198600在‘Z92116’的ST5時期表達量高于ST1時期，說明這類基因的高表達只與特定品種籽粒發育有關。第3 類基因的表達隨籽粒發育沒有明顯變化，如Glyma.04G198500、Glyma.06G122200、Glyma.08G183500和Glyma.15G049200等。

2.2.3接種SMV不同時間SWEET基因表達分析通過分析SWEET基因在不同抗感SMV 大豆品種葉片中的表達量，結果（圖4）發現，不同基因對接種SMV 的響應存在較大差別，表明有些SWEET基因參與大豆對SMV 的抗性反應，但也有些基因可能不參與大豆抵抗SMV 侵染過程；進一步分析發現，即使是響應SMV 接種的SWEET基因，其響應時間和響應模式也存在較大差別，說明不同SWEET基因在參與大豆抗SMV 反應中發揮的功能可能不同。

圖4 大豆SWEET基因在葉片接種SMV不同時間的表達Fig. 4 Expressions of SWEET genes in soybean leaves at different time-points after SMV inoculation

根據SWEET基因對大豆葉片接種SMV后的表達模式將其劃分為3 類，其中，第1 類屬于在抗病品種葉片高水平表達的SWEET基因，如Glyma.08G009900和Glyma.13G264400，Glyma.08G009900在抗病品種‘QH30’接種SMV后3、10、24、120、240 和336 h 的表達量均高于接種前，而感病品種中的表達量在SMV 接種前后沒有發生明顯改變，表明這類基因的高表達可能與大豆抗花葉病毒病相關。第2 類基因在抗感品種‘Z92116’葉片均較高水平表達，如Glyma.04G198600和Glyma.12G234500，其中Glyma.04G198600在‘QH30’接種SMV 后的120和336 h表達量高于接種前，而在‘Z92116’接種SMV 后的3、120和336 h表達量高于接種前，表明這些基因的高表達對于不同大豆品種抵御SMV 侵染具有一定作用。第3類基因在大豆接種SMV 前后表達量沒有發生明顯改變，如Glyma.15G211800，說明其可能不參與大豆抗花葉病毒。

2.2.4低磷脅迫不同時間根系SWEET基因表達分析 對SWEET基因在不同大豆品種低磷處理根系中的表達量進行分析（圖5）發現，按照基因表達情況可將其分為3類。與脅迫前相比，第1類基因的表達量在耐低磷和不耐低磷品種根系均呈現上升趨勢，如Glyma.04G198400、Glyma.14G160100和Glyma.15G211800，其中Glyma.04G198400在耐低磷品種‘ZH15’低磷處理28 和49 d 時表達量較高，在不耐低磷品種‘NMH’低磷處理7 d時表達量較高；第2 類基因的表達量僅在其中1 個品種的根系中存在上升趨勢，如Glyma.04G238100和Glyma.12G 234500；第3 類基因的表達量在低磷處理前后大豆根系中沒有發生明顯改變，表明其可能不參與大豆抵抗低磷逆境脅迫。

圖5 大豆SWEET基因在低磷脅迫處理不同時間根系的表達Fig. 5 Expressions of SWEET genes in soybean roots at different time-points after low phosphorus stress

2.3 栽培大豆SWEET基因SNP等位變異分析

利用Soybase網站公布的1 556份大豆品種資源重測序數據[21]，分析栽培大豆48個SWEET基因內部的SNP，結果（表3）發現，43 個基因總共存在220 個非同義突變SNPs（除Glyma.06g122200、Glyma.08g010000、Glyma.08g025100、Glyma.17g090800和Glyma.18g301100外），其中以Glyma.06G200800中的非同義突變SNPs 數量最多（29 個），其次為Glyma.20G082700（18 個）；進一步分析發現，有103 個SNPs 位于33 個SWEET基因的保守結構域（除Glyma.05G202700、Glyma.06G167000和Glyma.08G360400等10 個基因外），可能影響基因的生物學功能，這些SNPs 對揭示SWEET基因生物學功能具有重要意義。

表3 栽培大豆SWEET基因非同義突變SNP分析Table 3 Nonsynonymous SNP of cultivated soybean SWEET genes

3 討論

目前，關于SWEET基因在提高植物果實和籽粒產量以及抗病、抗逆等方面的研究已有報道[22-26]。大豆是世界重要糧油作物，既可采摘鮮莢食用又可收獲成熟籽粒，在各國農業生產中占有不可替代的地位[27]。本研究利用大豆公共數據庫公布的最新版本栽培大豆與野生大豆基因組數據分析SWEET基因，同時結合栽培大豆轉錄組數據，分析SWEET基因在豆莢和籽粒不同發育時期以及葉片花葉病毒侵染和根系低磷脅迫處理下的表達，明確SWEET基因在上述幾種情況下的表達模式，篩選可能參與大豆莢果與種子發育以及抗病抗逆候選基因，為進一步發掘利用SWEET基因，提高菜用和粒用大豆產量以及抗病抗逆能力提供依據。

有關SWEET基因在大豆豆莢和種子發育中的功能目前報道較少。Hooker 等[28]研究SWEET基因在大豆葉片的表達以篩選在籽粒蛋白質合成和積累過程中的候選基因。Wang 等[29]研究發現，GmSWEET15a和GmSWEET15b在大豆子葉期的胚乳中優勢表達，與胚乳向胚胎運輸糖類物質有關，基因的雙突變引起胚胎發育遲緩及種子敗育。Patil 等[14]利用‘Williams82’最早版本基因組預測出52 個大豆SWEET基因（GmSWEET1~GmSWEET52），位于15 條染色體。本研究中，利用‘Williams82’最新版本基因組預測出48 個SWEET基因，也位于15 條染色體。通過比較發現，本研究中有43 個SWEET基因可對應到Patil 等[14]預測的GmSWEETs，有5 個SWEET基因屬于新預測的基因，分別 為Glyma.03G065500、Glyma.05G202600、Glyma.06G200800、Glyma.08G360500和Glyma.20G082700；而Patil 等[14]預測的GmSWEETs中有9 個在‘Williams82’最新版本基因組中沒有找到。Wang 等[29]曾利用37 個大豆SWEET基因與擬南芥和水稻SWEET基因構建系統進化樹，其中Glyma.08G360500也不能對應到Patil 等[14]預測的GmSWEETs中，與本研究結果一致。Hooker等[28]在研究大豆SWEET基因時發現，Patil 等[14]預測的GmSWEET3、GmSWEET18和GmSWEET27在‘Williams82’第二版本基因組（Wm82.a2.v1）中找不到對應的基因ID，本研究中這3 個基因在‘Williams82’最新版本基因組（Wm82.a4.v1）中也找不到對應的ID，可見不同版本預測結果存在一定差別。分析原因，一方面可能是由于不同版本的‘Williams82’基因組測序和組裝技術不同；另一方面也可能與不同版本‘Williams82’基因組測序所用材料差別有關[15,30]。

關于大豆SWEET基因在不同組織器官的表達，Patil 等[14]利用‘Williams82’轉錄組數據分析其預測的52 個SWEET基因發現，有23 個基因在各組織器官的表達量非常低，而GmSWEET21和GmSWEET24在各組織器官的表達量較高，并且發現很多SWEET基因在花和種子形成及發育過程中呈現高表達，暗示其在大豆生殖生長階段具有重要功能。在本研究中，對4 個大豆品種豆莢和籽粒發育的5 個時期轉錄組數據分析發現，與籽粒發育ST1時期（開花后24 d）相比，Glyma.08G025100、Glyma.13G041300和Glyma.14G120300等基因的表達量隨籽粒發育進程而增加；同時發現，與豆莢發育PT1時期（開花后5 d）相比，Glyma.06G122200和Glyma.14G159900等基因的表達量隨豆莢發育進程而增加。進一步比較本研究和Patil等[14]研究結果發現，二者存在一定程度的一致性，如有些SWEET基因在本研究的4 個品種以及Patil 等[14]研究的Williams82 豆莢和籽粒不同發育時期的表達量都非常低，如Glyma.02G088400（GmSWEET1）、Glyma.05G036500（GmSWEET9）、Glyma.13G002700（GmSWEET32）、Glyma.19G009800（GmSWEET47）和Glyma.19G232200（GmSWEET49）等，說明這些基因可能參與其他組織器官發育過程或參與某些特定條件下的糖類運輸；還有一些SWEET基因在豆莢或籽粒不同發育時期始終保持較高水平的表達量，如Glyma.08G183500（GmSWEET24）等。更重要的是，有些SWEET基因隨豆莢或籽粒發育進程呈現增加，可作為進一步研究的重要候選基因。另外，本研究比較在豆莢和籽粒中隨發育進程而表達量增加的基因發現，二者不盡相同，說明在大豆豆莢發育和籽粒發育過程中可能存在不同的糖類物質運輸蛋白。

目前，SWEET基因是否參與大豆抗花葉病毒尚不明確。孫玥[31]利用花葉病毒JLCC 株系接種‘吉大豆1 號’14 d 后發現，葉片出現花葉，并伴隨葉緣下卷、頂部葉片皺縮以及植株矮化；經檢測在接種14 d 后，有33 個SWEET基因上調表達，19個下調表達，說明SWEET基因對SMV侵染的響應不同。本研究利用黃淮海生態區SMV流行株系SC7接種抗病品種‘QH30’和感病品種‘Z92116’，分析SWEET基因在不同接種時間表達量發現，不同基因對接種SC7的響應存在差別。孫玥[31]研究發現，‘吉大豆1號’在接種JLCC株系14 d出現上調表達的基因有GmSWEET6、GmSWEET9和GmSWEET20，下調表達的基因有GmSWEET4、GmSWEET12和GmSWEET17等。本研究分析SC7 株系接種336 h的SWEET基因表達發現，Glyma.04G198600（GmSWEET6）在抗病和感病品種中均上調表達，與孫玥[31]研究結果一致；重要的是，本研究發現該基因在抗病品種中的表達量明顯高于感病品種，表明其可能在大豆抵抗SMV 侵染過程中發揮重要功能。同時，本研究還發現，Glyma.08G009900（GmSWEET20）在抗病品種‘QH30’接種SC7 株系3 h 出現第1 次表達高峰，說明該基因能夠快速響應SC7 病毒侵染，隨后在接種10、24、120 和240 h呈現下降，但在接種336 h 表達量再次出現高峰，而在感病品種‘Z92116’中的表達量在接種前后沒有明顯變化，說明Glyma.08G009900可能在大豆抗SC7 侵染早期及中后期發揮重要作用。孫玥[31]研究表明，Glyma.08G009900基因在感JLCC株系的‘吉大豆1 號’接種336 h 的表達量也出現上調，表明其可能同時響應JLCC株系。本研究發現了一些新的可能參與大豆抗病的基因，如Glyma.13G264400和Glyma.06G166800，為進一步研究SWEET基因在大豆抗SMV 過程中的功能奠定了基礎。

有關大豆SWEET基因如何響應外界低磷逆境目前尚無報道。陳阿[32]分析大豆SWEET基因在低磷處理條件下對菌根接種的響應發現，在低磷脅迫條件下，GmSWEET6和GmSWEET15在叢枝菌根接種后誘導表達，表明其可能與大豆通過叢枝菌根途徑提高耐低磷能力有關，但在不接種叢枝菌根的情況下，上述2 個基因在低磷處理的大豆根系基本不表達。本研究通過分析SWEET基因在低磷處理大豆根系的表達情況發現，G1yma.04G198600（GmSWEET6）和G1yma.06G166800（GmSWEET15）在耐低磷和不耐低磷品種根系的表達量都非常低，這與陳阿[32]研究中有關這2 個基因在不接種菌根情況下的結果一致，說明這2個基因不能直接通過大豆根系響應低磷脅迫，而是通過菌根的形式來響應低磷脅迫。本研究獲得了在大豆根系中響應外界低磷脅迫處理的SWEET基因，如Glyma.04G198400、Glyma.14G160100和Glyma.15G211800等，為研究該類基因在大豆抵御外界環境低磷逆境中的作用奠定了基礎。