阿拉善荒漠區兩種優勢跳鼠種間營養生態位

陳國康,袁 帥,*,付和平,武曉東,李 鑫,李琳琳

1 內蒙古農業大學草原與資源環境學院, 呼和浩特 010011 2 草地嚙齒動物生態學與鼠害控制自治區高等學校重點實驗室, 呼和浩特 010011

在生態系統中,生態位理論是闡釋維持生物多樣性、物種共存和生物群落穩定性機制等生態學基礎問題的重要理論支撐[1],營養生態位又是生態位理論的重要維度之一,通常把動物能夠實際或者潛在占據及利用的食物資源稱之為營養生態位,該維度注重于強調物種間相互的營養關系[2]。近年來碳(δ13C)、氮(δ15N)穩定同位素技術逐漸被應用到營養生態位研究領域,穩定同位素生態位屬于低維度下的哈欽森生態位[3],隨著其概念和方法的快速發展[4],已成為量化營養生態位的有利工具[5—8]并被廣泛應用于哺乳動物[9—12]和許多脊椎動物研究中[13—17]。穩定同位素生態位被看作是表征營養生態位的重要指標之一,通過分析特定物種的營養生態位,揭示物種對資源的利用能力及其在群落中的功能位置[18],這已成為生態位理論體系研究中的焦點[19]。

當環境中的食物資源發生改變時,動物的營養生態位也會隨之變化,營養生態位寬度與營養生態位重疊指數是描述種間生態位的重要指標[20]。營養生態位寬度能夠反映物種對食物資源利用的競爭能力,通常在食物資源供應不足的情況下,物種的營養生態位寬度就會變大[21]。最優覓食理論認為營養生態位寬度的增加總是伴隨著食物資源的可獲得性降低,從而導致眾多次優級食物得到了更多利用[22];營養生態位的重疊反映物種間對資源利用的相似程度與物種間潛在的競爭關系,當環境中的食物資源足夠豐富時,動物優先利用最適于其生存且最方便攝取的食物資源,致使其營養生態位寬度變窄,豐富優質的食物資源自然會引起動物種內和種間高度的食物重疊[23];營養生態位的分化可表征物種間食性的差異程度[24—25],其中動物對食物資源利用差異的營養生態位分化是它們求得共存的必要條件之一[26]。生態位分化假說對物種共存的機制進行了闡釋[27—28],并且得到了諸多國內外學者的研究論證[29—30]。

國內關于穩定同位素生態位的研究多集中在水生動物[31—32],主要是以魚類、蝦類為研究對象[33—35]。對小型食草動物的研究相對較少[36—39]且研究區域多集中在高寒草甸與典型草原,對于荒漠區嚙齒動物營養生態位的研究并不多見。嚙齒動物作為哺乳動物中種類最多的一個類群,在荒漠生態系統中占據著重要的地位和作用[40]。三趾跳鼠(Dipussagitta)與五趾跳鼠(Allactagasibirica)是阿拉善荒漠區同域分布的優勢嚙齒動物,均屬跳鼠科(Dipodidae),均為夜行性且雜食性物種。由于受到自然界中資源的競爭與進化選擇的壓力,長期以來形成了獨特的資源利用策略來維持其物種生存與種群延續[41]。二者在阿拉善荒漠共享相似生境,但是它們共存的機制尚未明確。因此,本研究對三趾跳鼠與五趾跳鼠的不同組織進行了碳、氮穩定同位素的測定,旨在通過分析二者不同時間尺度下的食性差異與營養生態位分化,進而探討其資源分配方式及同域共存機制。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究區位于內蒙古自治區阿拉善盟阿拉善左旗南部,地處騰格里沙漠的東緣 (37°24′—38°25′N,104°10′—105°30′E)。年降水量為75—215mm,且主要集中在7—9月,年蒸發量2900—3300mm,無霜期為156d,屬于典型的高原大陸性氣候,極端最低氣溫-36℃,極端最高氣溫42℃。草地類型屬于沙質荒漠亞類,典型的溫性荒漠。土壤類型主要為灰漠土與灰棕土,植物種類稀少,植被覆蓋度通常低于25%,主要以旱生、超旱生和鹽生的灌木、半灌木為主。藜科(Chenopodiaceae)、菊科(Asteraceae)、蒺藜科(Zygophyllaceae)植物為建群種,薔薇科(Rosaceae)、檉柳科(Tamaricaceae)次之[42],研究區植物地上生物量見表1,表格中的生物量采用植物的干重計算,計算方法參考袁帥、楊素文等的研究[43—44]。

表1 研究區植物地上生物量(干重, g/m2)Table 1 Above-ground biomass of plants in the study area (Dry weight)

1.2 樣品采集

在研究區隨機選擇12個樣方作為取樣區,采用鋏日法進行嚙齒動物數量調查與樣品采集,調查時間為2017年春季(4月)、夏季(7月)、秋季(10月)。每個取樣區于傍晚18:00布放鐵質標準中號鼠鋏3行,每行布設100鋏,鋏距5m,行距50m,以新鮮花生米為誘餌,次日6:00檢查捕獲情況,并記錄捕獲鼠種的相關信息。2017年累計布放10800鋏日,共捕獲嚙齒動物3科5屬6種,分別為三趾跳鼠、五趾跳鼠、子午沙鼠(Merionesmeridianus)、小毛足鼠(Phodopusroborovskii)、阿拉善黃鼠(Spermophilusalaschanicus)、蒙古羽尾跳鼠(Scirtopodaandrewsi)。通過百鋏捕獲率計算研究區各嚙齒動物種群密度(圖1)并選取研究對象三趾跳鼠18只,五趾跳鼠17只進行穩定同位素實驗。

圖1 研究區種群密度Fig.1 Population density of rodents in study area

百鋏捕獲率計算公式如下:

(1)

1.3 樣品處理

將選取的三趾跳鼠和五趾跳鼠進行取樣,取其骨骼組織與毛發,共獲得三趾跳鼠毛發與骨骼樣品各18份,五趾跳鼠毛發與骨骼樣品各17份。將骨骼組織置于烘箱內65℃烘干24h至恒重,用球磨儀(Retsch MM400)粉碎并研磨成均勻粉末后放入干燥器保存,由于部分骨骼組織樣品研磨后獲得量極少,不足以進行后續實驗,因此選擇了10個骨骼樣品(三趾跳鼠6份,五趾跳鼠4份);毛發組織用去離子水浸泡清洗,在 60℃下恒溫干燥12h,為了減少脂質對實驗結果的影響,需要對樣品進行脫脂處理[45—46],采用甲醇∶氯仿(2∶1)的混合液浸泡6h后用去離子水清洗并浸泡30min,再次使用上述脫脂混合液浸泡3h,最后用去離子水再次清洗,從而達到脫脂效果;將脫脂樣品在65℃下干燥24h后,骨骼樣品直接收集于塑封袋內,毛發樣品剪成1—2mm的小段后裝入塑封袋內保存[47]。

1.4 穩定同位素測定與營養級計算

分別稱取骨骼、毛發樣品1.00—2.00mg,以規格4×6mm的錫杯進行包樣,使用穩定同位素質譜儀(IsoPrime 100,英國) 和元素分析儀(vario ISOTOPE cube,德國)對預處理后的樣品進行穩定性碳、氮同位素值的測定,δ13C值測定精度<±0. 05‰;δ15N值的測定精度≤±0. 06‰[47]。

穩定同位素比值(δ‰)計算公式如下:

(2)

式中,R代表樣品和標準物質中的重同位素與輕同位素豐度比,即13C/12C、15N/14N。δ13C的相對標準物質為V-PDB(Vienna Pee Dee Belemnite),δ15N的相對標準物質為空氣。

1.5 營養級計算與基線δ15N值和富集度的確定

(3)

式中,TL代表營養級,δ15Nsample和δ15Nbaseline分別表示跳鼠樣品與基線生物的δ15N值;TEF表示相鄰營養級的氮穩定同位素富集度,λ為基線生物的營養級,通常定為2[48]。同位素基準的意義在于反映食物網中生物最初物質來源的同位素特征,基線生物的選擇與基準同位素的準確性對推斷和分析不同層次、不同尺度的生態學問題至關重要[49]。本研究根據Post[50]對基線生物的討論,選取與動物樣品相同采集時間、相同采集地點的優勢植物種藜科霸王屬植物霸王(Sarcozygiumxanthoxylon)作為評估營養級的基線生物,該植物屬于多年生灌木、返青最早且地上生物量相對較大,且之前的研究表明:通過分析了兩種跳鼠胃內容物的發現,霸王植物在兩種跳鼠的胃容物中所占比例是最大的。

通過對比不同季節采集的霸王進行穩定性氮同位素值測定,將3個季節的δ15N值求平均后定為基線δ15N值,數值大小為1.98‰,富集度參考有關文獻,取平均值3.4‰[50—52]。

1.6 營養生態位估算

利用R軟件計算凸多變形總面積(TA)、估算標準橢圓面積(SEA)與營養生態位重疊面積(OA)。由于本實驗分組后的樣本量小于30,所以采用校準標準橢圓面積(SEAc)來度量營養生態位,該指數是基于貝葉斯原理95%置信區間所生成校準后的標準橢圓營養生態位,對樣本量要求較小,最小適值為3且能對所有樣本給出合適的矯正[53],OA作為衡量不同物種間營養生態位重疊的度量指標[54]。利用IBM SPSS Statistic 26.0進行單因素方差分析。

1.7 不同組織穩定同位素平衡周期推算

本研究考慮到兩種跳鼠不同組織中穩定同位素的分餾時間差異,在計算兩種優勢跳鼠的短期營養生態位時,參考Jones[55]對牛尾碳同位素完全平衡時間的研究與Oelze[56]利用山魈(Mandrillussphinx)毛發組織穩定同位素確定該物種季節性營養生態位的研究,結果表明毛發可以反映哺乳動物近2—3個月的食性特征與營養生態位,因此將2017年4、7、10三個月所對應的毛發組織穩定同位素值往前推2—3個月,由于兩種優勢跳鼠都具有冬眠的習性,所以2017年4月的同位素數據代表跳鼠前一年秋季的食性特征,7月的同位素數據代表2017年春季的食性特征,10月的同位素數據代表2017年夏季的食性特征;

在計算兩種優勢跳鼠的長期營養生態位時,參考Jim[57]和O′Regan[58]對動物骨骼組織穩定同位素的研究,明確骨骼組織可以反映哺乳動物一生甚至更長時間的食性特征與營養生態位,因此以骨骼組織穩定同位素數據分析兩種跳鼠一生的食性特征與營養生態位狀況。

2 結果

2.1 兩種優勢跳鼠不同季節毛發組織穩定同位素特點

通過對比不同季節兩種跳鼠毛發組織的δ13C值發現:春季,三趾跳鼠與五趾跳鼠δ13C值的變幅分別為7.97‰和5.72‰,二者的攝食范圍差異并不顯著(P>0.05);夏季,三趾跳鼠δ13C值變幅為3.78‰,五趾跳鼠δ13C值變幅為3.81‰,二者的攝食范圍相比于春季有大幅度減小;秋季,三趾跳鼠的攝食范圍大于五趾跳鼠,二者δ13C值變幅相差2.53‰;三趾跳鼠與五趾跳鼠夏秋季節的攝食范圍差異均顯著(P<0.05)(表2)。

表2 三趾跳鼠與五趾跳鼠毛發組織δ13C值Table 2 The δ13C value of hair in Dipus sagitta and Allactaga sibirica

對比不同季節兩種跳鼠毛發組織的δ15N值發現,無論在任何季節,二者的δ15N平均值差異均顯著(P<0.05),五趾跳鼠的營養級總是高于三趾跳鼠,且春季二者的營養級相差最大,差值為1.09;隨著季節變化,二者的δ15N平均值呈現遞減的趨勢,三趾跳鼠的δ15N平均值依次為(5.66±0.29)‰、(5.34±0.28)‰和(5.10±0.23)‰;五趾跳鼠的δ15N平均值依次為(9.37±0.19)‰、(8.67±0.23)‰和(7.80±0.22)‰;三趾跳鼠與五趾跳鼠均在春季營養級最高分別為3.08和4.17,秋季營養級最低分別為2.92和3.71(表3)。

表3 三趾跳鼠與五趾跳鼠毛發組織δ15N值與營養級Table 3 The δ15N value and trophic level of hair in Dipus sagitta and Allactaga sibirica

2.2 兩種優勢跳鼠骨骼組織穩定同位素特點

三趾跳鼠與五趾跳鼠骨骼組織的δ13C和δ15N均值差異顯著(P<0.05),三趾跳鼠的攝食范圍變幅相對較大為7.23‰,δ15N平均值為(5.60±0.30)‰,營養級為3.07;五趾跳鼠的攝食范圍小于三趾跳鼠,δ13C值變化區間為(-17.30—-16.18)‰,但五趾跳鼠δ15N平均值高于三趾跳鼠,且營養級也相對較高,δ15N平均值與營養級(TL)分別為(12.17±1.98)‰和5.00(表4)。

表4 兩種優勢跳鼠骨骼組織穩定同位素值與營養級Table 4 The stable isotopic value and trophic level of bone in two dominant jerboas

2.3 兩種優勢跳鼠不同組織穩定同位素營養生態位變化

2.3.1毛發組織穩定同位素營養生態位

對比兩種跳鼠不同季節的毛發穩定同位營養生態位可知:春季,三趾跳鼠的營養生態位面積大于五趾跳鼠的營養生態位面積,其SEAc值為11.67‰2,TA值為20.65‰2(表5),二者不存在營養生態位重疊的現象,OA值為0‰2(圖2);夏季,三趾跳鼠的與五趾跳鼠的營養生態位面積相近,SEAc值分別為3.71‰2和3.66‰2(表5),但二者分別占據著不同的營養生態位(圖3);秋季,三趾跳鼠比五趾跳鼠所占據的營養生態位更寬,其SEAc值為10.33‰2(表5),且二者營養生態位產生分化,OA值依舊為0‰2(圖4)。

圖2 春季兩種跳鼠毛發組織營養生態位 Fig.2 The trophic niche of hair between two jerboas in spring

圖3 夏季兩種跳鼠毛發組織營養生態位 Fig.3 The trophic niche of hair between two jerboas in summer

圖4 秋季兩種跳鼠毛發組織營養生態位 Fig.4 The trophic niche of hair between two jerboas in autumn

表5 三趾跳鼠與五趾跳鼠不同季節營養生態位面積Table 5 The trophic niche area of Dipus sagitta and Allactaga sibirica in different seasons

隨著季節的變化三趾跳鼠的營養生態位呈現春季最寬,夏季變窄,秋季再變寬的趨勢(圖5),從春季到夏季的營養生態位面積減少了68%,從夏季到秋季的營養生態位面積又增加了72%(表5);五趾跳鼠的營養生態位面積隨季節的變化也呈現出先減小后增加的趨勢(圖6),從春季到夏季的降幅為15%,夏季到秋季的增幅為61%,且在秋季營養生態位達到最寬,SEAc值為8.65‰2(表5);三趾跳鼠的營養生態位季節變幅大于五趾跳鼠的營養生態位季節變幅。

圖5 三趾跳鼠不同季節間毛發組織營養生態位 Fig.5 The trophic niche of Dipus sagitta hair between different seasons

圖6 五趾跳鼠不同季節間毛發組織營養生態位 Fig.6 The trophic niche of Allactaga sibirica hair tissue between different seasons

2.3.2骨骼組織穩定同位素營養生態位

兩種跳鼠骨骼組織穩定同位素營養生態位結果表明,在長時間尺度下,三趾跳鼠與五趾跳鼠依舊存在著營養生態位分化的現象(圖7),OA值為0‰2(表6);三趾跳鼠占據的營養生態位比五趾跳鼠占據的營養生態位更寬(圖7),二者的營養生態位面積分別為三趾跳鼠9.92‰2,五趾跳鼠7.33‰2(表6)。

圖7 三趾跳鼠與五趾跳鼠骨骼組織營養生態位Fig.7 The trophic niche of bone betwwen Dipus sagitta and Allactaga sibirica

表6 三趾跳鼠與五趾跳鼠骨骼組織營養生態位面積Table 6 The trophic niche area of bone between Dipus sagitta and Allactaga sibirica

3 討論

物種在某一群落中所占據的營養生態位受食物資源的多樣性、物種之間的競爭程度等因素的綜合影響。在生態系統中,正是由于物種對食物資源、空間資源的競爭,才導致種間的生態位寬度及生態位重疊程度隨之發生變化。在本研究中,五趾跳鼠無論是在長時間尺度還是短時間尺度下,其δ15N平均值與營養級均顯著高于三趾跳鼠(P<0.05),這表明五趾跳鼠在該區域內一直占據著較高的地位,而三趾跳鼠則處于著相對較低的營養層級。但是三趾跳鼠的攝食范圍與營養生態位面積卻總是大于五趾跳鼠,這是由于低營養級的物種必須通過擴大攝食范圍來增加食物資源以求得生存,而高營養級的五趾跳鼠在攝食方面具有較強自主選擇性,在該領域具有優先選擇食物的權利,這與蓋珊珊等的研究結果一致[59]。通過結合本研究中兩種跳鼠的種群密度與營養級發現:五趾跳鼠的營養級雖然顯著高于三趾跳鼠(P<0.05),但其種群密度卻小于三趾跳鼠。根據生物量金字塔理論的相關內容來講[60]:處于低營養級的物種受到取食與捕食的壓力也越大,因此這些物種的數量也就越多,生殖能力也就越強,這樣可以補償自然選擇壓力下的損失;而物種的營養級位置越高,歸屬于這個營養級的生物種類、數量和能量就越少,這種現象的出現與r-k策略所表達的內容有諸多相似的地方[61]。

動物的穩定同位素營養生態位會隨著季節的更替而變化,這是由于食物來源的季節性變化及穩定同位素在動物體內不同組織累積效應的不同所造成的[62—63]。動物在不同時間段內的食性信息可以通過其組織內穩定同位素比值和潛在食物資源的穩定同位素比值來推斷[64]。在本研究中,無論是對兩種跳鼠的長期營養生態位變化還是短期營養生態位變化進行分析,結果都一致表現出二者的營養生態位產生了分化,且三趾跳鼠的營養生態位面積總是大于五趾跳鼠的營養生態位面積,這說明兩種跳鼠在不同季節均占據著不同的營養生態位,二者食性差異化明顯;隨著季節的更替,二者的營養生態位均呈現出春季最寬,夏季變窄,秋季再變寬的規律。這種營養生態位季節性差異的出現與陳亞東等對昆承湖優勢魚類不同季節營養生態位的研究結果相似[65]。春季,荒漠生態系統中返青植物種類稀少、地上生物量匱乏,導致嚙齒動物為了補充其生長發育所需的營養物質以及維持種群的繁衍,必須采取相應的攝食策略,如通過占據不同的營養生態位來降低物種間對食物資源的競爭強度或者通過擴大自身的攝食范圍和營養生態位以獲取更充足的營養,進而緩解生存壓力;夏季,荒漠區植物生長旺盛,物種多樣性相對豐富,此時荒漠區小型嚙齒動物的食物資源也最為充足,不需要消耗過多的能量來擴大活動范圍尋找食物,因此它們的攝食范圍相對于春季較小,且營養生態位也相對較窄;秋季,荒漠植物資源相比于夏季的豐富度有所下降,具有冬眠習性的三趾跳鼠與五趾跳鼠必須在此階段尋找足夠的食物資源來補充營養,以幫助它們度過寒冷的冬季,所以在此期間各冬眠物種通過再次擴大攝食范圍或拓寬其營養生態位來獲取食物資源。這是由于季節變化所引起的環境因素或動物攝食偏好產生了季節性差異,從而導致物種的攝食范圍和營養生態位均表現出明顯的季節性變動特征[66]。這不僅揭示了荒漠區同域共存的兩種優勢跳鼠營養生態位發生了明顯的種間分化與季節分化,而且驗證了二者營養生態位產生分化是實現其共存和資源共享的重要機制之一[27—28]。

綜上所述,本研究中五趾跳鼠的營養級總是高于三趾跳鼠,其攝食范圍與營養生態位小于三趾跳鼠,二者的營養生態位發生完全分離;兩種跳鼠的營養級均是春季最高,秋季最低,攝食范圍與營養生態位面積隨著季節的更替呈V型變化曲線,具體表現為春季最寬,夏季變窄,秋季再變寬;兩種跳鼠的營養生態位變化與攝食策略支持生態位分化假說,二者通過種間營養生態位分化實現同域共存。