機器人輔助腹腔鏡手術與開腹手術治療早期宮頸癌術后生存影響因素的對比分析

周瀟妮，張琦玲，蔡麗萍，涂春華，張智，唐旭秀，肖子文，趙娜

摘 要 目的：分析早期宮頸癌患者行機器人輔助腹腔鏡手術與開腹手術對其術后生存質量的影響及其相關因素，并進行對比。方法：回顧性分析2016年1月—2021年6月于南昌大學第一附屬醫院婦科接受治療的904例早期宮頸癌患者的臨床資料。其中研究組為機器人手術組，共413例，患者全部行機器人輔助子宮切除術及盆腔淋巴結清掃術，并對部分患者行腹主動脈旁淋巴結取樣；對照組為開腹手術組，共491例，行開腹子宮切除術及盆腔淋巴結清掃術，并對部分患者行腹主動脈旁淋巴結取樣。結果：研究組與對照組的一般臨床特征相比，差異無統計學意義（P>0.05），但兩組術后多項手術質量評價指標（如并發癥等）比較，差異有統計學意義（P<0.05）。兩組在病理預后因素以及總生存期、無病生存期的對比中并無明顯統計學差異（P>0.05）。結論：與開腹手術相比，機器人輔助手術治療早期宮頸癌患者的手術質量評價較好，但在患者病理預后因素及術后生存期上無明顯改善。

關鍵詞 早期宮頸癌；機器人輔助手術；開腹手術；總生存期；無病生存期

中圖分類號 R608 R713 文獻標識碼 A 文章編號 2096-7721（2023）05-0431-10

Comparative analysis on the influencing factors of postoperative survival between robot-assisted

laparoscopic surgery and laparotomy in the

treatment of early cervical cancer

ZHOU Xiaoni1， ZHANG Qiling2， CAI Liping2， TU Chunhua2， ZHANG Zhi2， TANG Xuxiu3， XIAO Ziwen3， ZHAO Na4

（1. Department of Gynecology， the Second Peoples Hospital of Jingdezhen， Jingdezhen 333000， China; 2. Department of Obstetrics and Gynecology， the First Affiliated Hospital of Nanchang University， Nanchang 330000， China; 3. The First

Clinical Medical College of Nanchang University， Nanchang 330000， China; 4. Department of Clinical Laboratory，

the Second Peoples Hospital of Laboratory Jingdezhen， Jingdezhen 333000， China）

Abstract Objective： To compare and analyze the quality of life of patients underwent robot-assisted laparoscopic surgery and laparotomy for early cervical cancer and and its related factors. Methods： A retrospective study was performed on 904 patients with early cervical cancer who were treated in the Department of Gynecology， the First Affiliated Hospital of Nanchang University from January 2016 to June 2021. The study group （robotic surgery group） had a total of 413 cases， all patients underwent robot-assisted hysterectomy and pelvic lymph node dissection， and some patients underwent abdominal aortic lymph node sampling. The control group （laparotomy group） had a total of 491 cases， laparotomy for hysterectomy and pelvic lymph node dissection was performed， and para-aortic lymph node sampling was performed in some patients. Results： There was no significant difference in general clinical characteristics between the study group and the control group （P>0.05）， but several postoperative surgical quality evaluation indicators （such as complications） in the study group were significantly different from those in the control group （P<0.05）. In addition， there was no significant difference in the comparison of pathological prognostic factors， overall survival and disease-free survival between the two groups （P>0.05）. Conclusion： For patients with early cervical cancer， compared with the laparotomy， robotic surgery has better surgical quality evaluation， but there is no significant improvement in terms of pathological prognostic factors and postoperative survival.

Key words Early cervical cancer; Robot-assisted surgery; Laparotomy; Overall survival; Disease-free survival

據相關資料顯示，世界范圍內每年有50多萬宮頸癌新發病例，是全球面臨的較為嚴重的公共衛生問題[1]。隨著宮頸癌預防篩查的廣泛開展、HPV疫苗的上市以及治療技術的改進，宮頸癌的發病率和死亡率均呈下降趨勢，但每年仍有近30萬女性死于這一疾病[2]。因此，對于宮頸癌的預防和治療刻不容緩。

自2005年美國食品藥品監督管理局批準達芬奇機器人手術系統應用于婦科以來，達芬奇手術機器人已成功應用于諸多臨床外科手術中[3-4]。它是一種新型的機器人平臺，可通過微創的手段實施復雜的外科手術。隨著腹腔鏡技術在臨床治療中的進一步推廣，機器人輔助腹腔鏡下子宮切除術為宮頸癌的微創治療提供了新的選擇。諸多臨床實踐結果表明，機器人手術具有更高的精確性及更好的臨床操控性[5]，且機器人輔助子宮切除術能夠達到較為理想的手術治療效果[6]。

根據2018年LACC研究顯示，與微創手術相比，早期（ⅠA1～ⅠB1）伴或不伴（LSVI+）宮頸癌患者采用開腹手術具有更高的總體生存期（Overall Survival，OS）及無病生存率（Disease-free Survival，DFS），以及更低的復發率和死亡率[7]。同期另一項大數據研究結果顯示，微創手術組的OS比開腹手術組更低，證實了LACC研究中微創手術與更差的腫瘤結局有關的結論[8]。

但是對于ⅠA1（LVSI+）～ⅡA1期宮頸癌患者行機器人輔助腹腔鏡手術與開腹手術的腫瘤學結局如何，目前未見多中心大樣本研究。為此，本回顧性研究通過比較機器人輔助腹腔鏡下子宮切除術與開腹子宮切除術的臨床預后指標、患者術后的復發率、死亡率以及生存率等情況，探討機器人輔助腹腔鏡手術在宮頸癌手術治療中的優勢，分層分析宮頸癌患者行機器人輔助腹腔鏡手術與開腹手術的長期腫瘤學結局，并對影響癌癥生存期的可能因素進行分析。

1 資料與方法

1.1 一般資料

本研究為單中心回顧性臨床研究，經南昌大學第一附屬醫院倫理委員會審查批準，向被納入研究的所有患者告知相關事宜并取得知情同意。選取2016年1月1日—2021年6月30日在南昌大學第一附屬醫院婦科接受治療的部分早期宮頸癌患者904例為本研究對象，其中研究組為機器人手術組，共413例，患者全部行機器人輔助子宮切除術及盆腔淋巴結清掃術，并對部分患者行腹主動脈旁淋巴結取樣；對照組為開腹手術組，共491例，行開腹子宮切除術及盆腔淋巴結清掃術，并對部分患者行腹主動脈旁淋巴結取樣。對患者相關數據進行收集，內容包括：一般臨床資料、實驗室檢驗結果、術前病理活檢結果、手術相關資料、輔助治療相關資料（術前和術后）以及長期隨訪結果。其中，隨訪內容包括患者生存情況、復發情況等信息，并經2名受訓的婦科醫生對同一份病例進行整理和輸入，對存疑的參數核對后重新錄入并建立統一的研究數據庫。

納入標準：①患者經陰道鏡下宮頸活檢病理確診為宮頸癌；②由2位婦科腫瘤專家依據2009年國際婦產科聯盟（International Federation of Gynecology and Obstetrics，FIGO）分期標準診斷患者疾病分期，其中選定患者的臨床分期為ⅠA1（LVSI+）、ⅠA2、ⅠB1以及ⅡA1期[9]；③患者接受機器人輔助腹腔鏡手術以及開腹手術；④依靠B超、CT、MRI來評估腫瘤病灶的大??；⑤患者無嚴重合并癥，無化療及手術禁忌證；⑥患者術后的病理報告全面；⑦患者隨訪資料齊全，有生存結局。

1.2 手術方式、術后管理及輔助治療

本研究選定患者的臨床分期為ⅠA1（LVSI+）、ⅠA2、ⅠB1以及ⅡA1期，其中ⅠA1（LVSI+）及ⅠA2期患者行改良根治性子宮切除術及雙側盆腔淋巴結切除術，IB1及IIA1期患者行根治性子宮切除術及雙側盆腔淋巴結切除。研究組均行機器人輔助腹腔鏡下子宮切除術，而對照組為傳統開腹子宮切除術，兩組部分患者行腹主動脈旁淋巴結取樣。手術過程中，傳統腹腔鏡手術需采用舉宮杯固定子宮，而在研究組中則使用薇喬線縫合兩側宮角對子宮進行牽引，繼而避免使用舉宮杯。在CO2充盈腹腔過程中，研究組與傳統腹腔鏡手術過程相同，而對照組則無此過程。此外，在陰道殘端的處理過程中，研究組于手術開始時先行陰道封閉術（于陰道上段四周注射生理鹽水，在宮頸病灶外緣3～4 cm處將注水區的陰道壁環形切開，向上分離陰道壁，游離后連續縫合陰道壁，將宮頸癌組織包埋于其中）。完成手術后，徹底止血，沖洗盆腔，留置盆腔引流管及尿管，鼓勵患者盡早下床活動，術后6 h開始進食少量流質?；颊呤欠裥行g后輔助治療取決于術中發現及術后病理判斷。若患者具備淋巴結轉移陽性、宮旁浸潤陽性、宮頸浸潤陽性其中任何一個“高危因素”，則補充盆腔外照射+含鉑同期化療+近距離放療。若具備“Sedlis標準”的中危因素（腫瘤大小、間質浸潤、淋巴脈管間隙陽性）中的任一項，則補充盆腔外照射+含鉑同期化療。

1.3 觀察指標

主要的觀察和隨訪指標包括患者術后B超、CT及MRI效果、OS及DFS，并以術后第5年為腫瘤學長期結局觀察的截點。通過2名資深影像學診斷醫生評估患者B超、CT及MRI結果，OS定義為接受治療日期起至任何原因導致的死亡或最后1次有效隨訪的時間間隔，DFS定義為接受治療日期起至死亡/復發或最后1次有效隨訪的時間間隔。

1.4 統計學方法

所有數據采用SPSS 26.0統計學軟件進行分析處理。計量資料用均數±標準差（x±s）表示并采用獨立樣本t檢驗進行分析，計數資料使用 χ2檢驗或者Fisher精確檢驗，采用Kaplan-Meier法進行生存分析統計并通過雙側對數秩檢驗進行分析，所有假設檢驗均以α=0.05為臨界值評估數據間有無統計學差異。

2 結果

2.1 一般臨床特征

早期宮頸癌患者共904例，其中研究組413例，對照組491例。研究組平均年齡（51.9±7.8） 歲，對照組平均年齡（51.5±7.3）歲。研究組腫瘤大?。?1.33±10.91）mm，對照組腫瘤大?。?1.20±10.77）mm。FIGO分期研究組ⅠA1期118例、ⅠA2期90例、ⅠB1期100例，ⅡA1期105例，對照組ⅠA1期123例、ⅠA2期121例、ⅠB1期121例、ⅡA1期126例。病理類型分析結果顯示，鱗癌724例，其中研究組334例，對照組390例；腺癌161例，其中研究組70例，對照組91例；腺鱗癌19例，其中研究組9例，對照組10例。腫瘤分化程度比較，研究組57例G1，對照組60例G1；研究組86例G2，對照組105例G2；研究組270例G3，對照組326例G3（見表1）。

2.2 手術質量評價

兩組手術質量評價相比，研究組與對照組在手術時間、術中出血量、術后腸道功能恢復時間、術后首次下床活動時間、術后至拔尿管時間、術后至出院時間、術后1周傷口滲出以及術后1周傷口感染方面在統計學上均存在明顯差異（P<0.05）；在并發癥的對比中，研究組與對照組之間同樣存在統計學差異（P<0.05）。據術后病理結果顯示，在淋巴結轉移/宮旁浸潤、宮頸浸潤的統計中，兩組比較差異無統計學意義（P>0.05）。在術后輔助治療方面，研究組有58例因“高危因素”和18例因“中危因素”而采取術后輔助治療，對照組有60例因“高危因素”及22例因“中危因素”而采取術后輔助治療，兩組結果比較無統計學差異（P>0.05），見表2。

2.3 影像學預后及長期隨訪

對納入本研究的所有早期宮頸癌患者術后進行長期隨訪，并通過患者術后的CT、MRI結果對術后手術治療效果進行評價，同時統計患者的復發時間、OS以及DFS。其中比較，研究組與對照組術后CT和MRI結果發現兩組患者間預后效果相當，復發率也無明顯差異。本研究總體隨訪時間為7～72個月。OS研究組平均為33.6個月，對照組平均為35.3個月。DFS研究組平均為32.8個月，對照組平均為34.3個月。兩組OS和DFS比較，差異無統計學意義（Log-rank P>0.05），如圖1。

為探究不同FIGO分期中兩組患者OS以及DFS有無差異，對納入研究的患者采用Kaplan-Meier法進行亞組分析，在對ⅠA1、ⅠA2、ⅠB1和ⅡA1期亞組患者進行分析時發現患者OS和DFS均無明顯差異（Log-rank P>0.05），如圖2。

此外，為比較兩組患者3年生存期和5年生存期有無差異，統計2016—2018年納入研究的全部患者，結果顯示研究組患者術后3年生存率為94.57%（174/184），對照組患者術后3年生存率為94.44%（221/234）。統計2016年納入研究的全部患者，發現研究組患者術后5年生存率為84.21%（32/38），對照組患者術后5年生存率為85.00%（51/60），如圖3。

3 討論

本研究對904例早期宮頸癌患者進行回顧性研究，其中研究組（機器人手術組，n=413）行機器人輔助子宮切除術及盆腔淋巴結清掃術，對照組（開腹手術組，n=491）行開腹子宮切除術及盆腔淋巴結清掃術。最終結果表明，研究組與對照組的一般臨床特征相比，差異無統計學意義（P>0.05）。在手術質量評價的對比中，研究組的多項結果（如手術時間、出血量、術后腸道功能恢復時間、術后首次下床活動時間、術后至拔尿管時間、術后至出院時間、術后1周傷口滲出和感染以及并發癥發生率等）均優于對照組。在患者術后影像學的隨訪中，發現研究組和對照組的CT與MRI預后效果相當，復發率也無明顯差異。對納入研究的患者進行長期隨訪后發現，兩組總體的OS以及DFS無明顯差異。對所有患者FIGO分期進行的亞組分析中，其OS及DFS亦無明顯差異。此外，研究組的3年生存率及5年生存率分別為94.56%、84.21%，對照組分別為94.44%、85.00%。

在過去的幾十年間，早期宮頸癌的手術方式相對沒有改變，包括本研究在內的諸多文獻大多參照2009年FIGO分期標準。除了沒有淋巴血管空間受累的IA1期（LVSI+）和符合保留生育能力手術的I期患者，包含盆腔淋巴結清掃術的根治性子宮切除術仍然是金標準[10-12]。而這期間最大的改變在于手術方法的轉變，即微創手術被不斷提倡，因此出現了許多關于腹腔鏡和機器人輔助根治性子宮切除術的前瞻性/回顧性研究和Meta分析研究。與開腹根治性子宮切除術相比，微創手術的諸多術中指標如失血量、住院時間和術后并發癥風險等均有減少[13-15]。

直至LACC研究及同期另一項大數據研究的結論揭開了以往手術方式的不同對預后結局影響的神秘面紗[7-8]。然而，在早期宮頸癌患者以及FIGO分期亞組生存結局的比較中，本研究的結論與上述研究的結論不同，后者的研究提示ⅠA1（LVSI+）～ⅠB1期宮頸癌患者在OS和DFS方面，腹腔鏡手術均低于開腹手術。在一項國內多中心回顧性臨床研究中，其研究結果與LACC研究在DFS方面的結論相似，腹腔鏡手術的DFS低于開腹手術，但5年腹腔鏡手術OS與開腹手術無明顯差異。有文獻研究證實傳統腹腔鏡手術是導致子宮頸癌患者復發的獨立因素，深層次原因是術中未嚴格執行無瘤原則[16-18]。值得一提的是，本研究中針對FIGO亞組分析的結果提示，雖然兩組間各亞型的OS與DFS均不存在明顯統計學差異，但機器人手術組的ⅠA2期腫瘤學結局比開腹組好，這可能是由于機器人輔助手術中對腫瘤大小存在著放大效應，手術視野較好，利于腫瘤的切除。

大量研究結果表明，微創手術一直是早期宮頸癌手術治療最受歡迎的選擇，直到LACC試驗結果公布[19]。根據美國的流行病學分析，與開腹根治性子宮切除術相比，微創根治性子宮切除術后的預后結果明顯較差。因而歐洲婦科腫瘤學會（European Society of Gynecological Oncology，ESGO）不再推薦微創手術用于早期宮頸癌的治療，且開腹手術是早期宮頸癌手術的金標準[20-21]。

事實上，如果患者接受微創根治性子宮切除術，臨床醫師需詳細告知患者關于不同手術方式對預后結局影響的研究證據。然而，最新的證據和臨床指南會影響臨床醫生做決策，但微創手術所帶來的益處是不容忽視的。若一味地批判微創手術帶來的預后結局的改變，而不思考和研究引起這一現象的深層原因，以至于無法確定何時應采用微創手術或微創手術時應注意哪些操作，這也是不可取的。基于此，國內也在開展諸多臨床隨機對照研究，以期明確兩種手術方法造成生存結局存在差異的可能原因，進而用于改進微創手術操作中的細節。臨床醫生對腹腔鏡手術造成的差異性結局有諸多思考。例如，在舉宮器的使用過程中，可能會擠壓腫瘤繼而導致腫瘤細胞進入脈管造成播散；或由于腫瘤污染了腹腔，在CO2氣腹環境刺激下導致腫瘤細胞生長能力增強。有研究顯示，在腹腔鏡手術中使用舉宮器并不影響浸潤深度、LVSI以及宮旁轉移等術后病理指標，不會增加子宮內膜癌復發的風險或降低OS[22-24]。此前本團隊已完成20例機器人免舉宮器聯合經陰道封閉腫瘤廣泛性子宮切除術，并持續觀察和記錄該術式對患者預后結局的影響[25]。值得一提的是，Chiva L等人[26]的研究結果提示，微創手術中若不使用舉宮器，患者的生存結局與開腹手術并無差異，即舉宮器的使用會對微創手術的DFS產生負面影響。此外，有研究表明腫瘤體積與微創手術的預后結局之間存在關系。腫瘤尺寸越大，腫瘤傳播的風險就越高，尤其是在不采用上述預防措施的情況下[27-28]。而且，在CO2氣腹環境刺激下，宮頸癌細胞增殖能力在短暫抑制后會顯著增強，氣腹導致的腹膜特殊性損傷有利于腫瘤細胞在腹膜中特異性生長，其侵襲、遷移以及粘附能力會減弱，同時在CO2氣腹環境下行機器人手術在體內切開陰道是導致陰道切緣陽性、腹腔內腫瘤細胞播散的高危因素[29-31]。此外，該研究還表明，陰道切開前使用保護措施可有效避免腫瘤暴露繼而改善患者的DFS。在本研究中，研究組未使用舉宮杯，從而避免了舉宮杯對患者預后生存結局造成的影響，同時研究組對陰道殘端的處理也嚴格遵循無瘤原則，避免了腫瘤細胞擴散至腹腔的可能。而對于CO2氣腹環境對腫瘤生存結局的影響，本研究對該觀點持保留態度。首先，體外實驗證實宮頸癌HeLa細胞經過CO2氣腹環境刺激后增殖能力在短暫抑制后增強，但相較于宮頸癌細胞的生長周期而言，在手術過程中幾個小時的生長不足以對腫瘤宏觀大小產生較大影響。其次，在氣腹作用下的癌細胞侵襲、遷移能力會表現出一定程度的減弱，也利于術中對腫瘤組織的清除[32]。

因此，微創手術仍被認為是一種安全且有效的方法，適用于保留生育能力以及手術環境符合前哨淋巴結（Sentinel Lymph Node，SLN）映射的患者。對于已經接受宮頸錐切需要進行根治性子宮切除術的患者以及采用預防性手術操作時腫瘤大小< 2 cm的患者，可以考慮進行微創手術。在此期間，必須告知這些患者關于支持這種手術方式的相關研究結論，這也是本次研究所探求的意義。

我國自20世紀以來，經歷了腹腔鏡的使用熱潮，這導致許多醫院臨床醫生開腹手術技能的“荒廢”，重新選擇開腹手術有一定的現實難度，而且短期內完全放棄微創宮頸癌手術并不現實，因而在術中通過改良術式避免使用舉宮器以及閉合離斷陰道等措施可為患者帶來生存益處。在腹腔鏡技術上應用達芬奇機器人手術系統，有利于患者術后盆底功能的恢復和盆腔淋巴結的清掃[33-34]。值得注意的是，隨著患者對手術微創化的重視，機器人手術系統的出現為微創手術帶來了新的選擇，但仍需開展更多前瞻性、大樣本、臨床多中心的隨機對照實驗進一步證實其在宮頸癌手術中的應用價值。

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