土壤細菌呼吸對西雙版納熱帶森林恢復的響應

張昆鳳,王邵軍,張路路,樊宇翔,解玲玲,肖 博,王鄭鈞,郭志鵬

西南林業大學生態與環境學院,昆明 650224

近幾十年來,全球化石燃料消耗與森林過度采伐導致的大氣CO2等溫室氣體排放劇增,已成為科學界及國際社會廣泛關注的前沿熱點問題[1—2]。土壤作為陸地生態系統中最大的碳庫,但能通過土壤呼吸而成為一個重要排放源,其微小的波動可能引起大氣CO2濃度的顯著波動[3]。土壤呼吸作為大氣與陸地生態系統之間碳交換的第二大通量,其每年排放的CO2總量達79.3—81.8Pg C,約是全球化石燃料燃燒所排放的10倍[4]。因此,闡明土壤呼吸過程及調控機制對于全球氣候變化研究具有重要的科學意義。

土壤呼吸作為森林生態系統碳循環的重要環節及碳輸出的主要途徑,其動態變化將直接或間接影響全球碳平衡[5]。森林土壤呼吸主要是一個由根系-微生物-動物交互作用驅動的生物生態學過程[6]。目前,土壤呼吸主要集中于自養與異養呼吸組分貢獻的區分研究[7—8],但少見區分細菌和真菌等呼吸組分的研究報道。微生物呼吸組分作為土壤異養呼吸的主要來源,直接或間接參與生物地球化學循環過程[9—10]。土壤細菌和真菌在微生物數量中所占比重高達80%,不僅直接支配著40%—70%的土壤呼吸[11],而且通過影響根系與土壤動物而間接調控土壤呼吸[12]。土壤細菌作為土壤微生物的最主要類群,其數量約占土壤微生物總量的70%—90%,是土壤異養呼吸的主要貢獻者[13—15]。少量研究區分了菌根真菌呼吸組分,而關于土壤細菌呼吸的相關研究,卻相當缺乏[16—17],嚴重制約人們對森林土壤微生物呼吸各組分對全球碳循環貢獻的理解[18]。因此,揭示森林土壤細菌呼吸速率的時空變化及其影響機制,有助于量化異養呼吸組分對森林土壤CO2排放的貢獻。

熱帶森林是全球變化研究的一個重要組成部分,然而,目前關于土壤微生物呼吸的研究主要集中于溫帶[19]和亞熱帶森林[20]、草地[21]、濕地[22]和農田[23],而關于熱帶森林土壤呼吸的相關研究,卻相對缺乏。西雙版納是中國大陸熱帶雨林集中分布的重要區域,但由于傳統農業方式及人口增加等因素的影響,熱帶雨林遭到嚴重破壞,自中國實施退耕還林工程及天然林保護計劃以來,形成了大面積處于不同恢復階段的次生森林類型。熱帶森林恢復能夠通過引起地上與地下凋落物輸入及土壤理化環境改變,可能顯著影響到土壤微生物生物量及細菌呼吸變化。本研究以西雙版納不同恢復階段熱帶森林群落為研究對象,運用真菌抑制劑測定土壤細菌呼吸隨月份的時間動態,剖析不同熱帶森林恢復階段土壤微生物量碳、細菌群落多樣性及土壤理化環境變化對土壤細菌呼吸時間動態的影響,從而闡明西雙版納熱帶森林恢復對土壤細菌呼吸時空動態的影響機制,對于區分土壤細菌呼吸組分對大氣CO2的貢獻具有十分重要的科學意義。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

研究樣地位于中國科學院西雙版納勐侖熱帶植物園(21°55′N,101°16′E),屬東南亞北熱帶季風氣候區,自然植被類型為熱帶雨林和季雨林。該地區全年平均氣溫21.5℃,干濕季節分明,年均降水量1557mm。全年降雨量的87%集中在5—10月的雨季;而13%則集中于11月—次年4月的干季。研究區土壤類型為白堊紀砂巖發育而成的磚紅壤。

根據該園建園以來的相關森林維護記錄,在植物園區內選取起源于熱帶雨林刀耕火種后自然恢復形成的次生熱帶森林(白背桐群落、崖豆藤群落及高檐蒲桃群落)為研究對象,3個群落處于連續演替的不同恢復階段且起源(植被與土壤類型)和立地條件(包括坡度、坡向與坡位等)基本類似[24]。樣地間相距300—800m。樣地詳情見表1。

表1 樣地概況Table 1 Sample plot overview

1.2 土壤取樣

于2018年6、9、12月和2019年3月,定期在西雙版納熱帶植物園白背桐群落、崖豆藤群落、高檐蒲桃群落中,分別隨機設置3個重復的樣地,各樣地面積50m×50m。按照五點采樣法,在樣地中心和中心到4個角的等距中心確定5個采樣點,采集0—10cm土層土壤樣品(采樣前除表層枯枝落葉),混合均勻后裝入無菌自封袋,分3份帶回實驗室,分別用于土壤理化指標、微生物量碳及細菌呼吸速率測定。

1.3 土壤細菌呼吸測定

采用基質誘導抑制真菌呼吸法測定細菌呼吸速率。據報道,放線菌酮(C)對真菌呼吸有較好的抑制作用[25—27],故選取放線菌酮作為真菌抑制劑。研究前設置預實驗以確定最優的抑制劑濃度及處理時間[28]。共設計8組實驗(25℃恒溫培養),每組2個實驗處理(上述3個樣地濕土干重各2g,葡萄糖20mg,用去離子水將含水率調至一致)[28],分別為只添加葡萄糖(G)、添加葡萄糖和放線菌酮(G+C),每處理3重復。不同實驗組抑制劑的加入量及培養時間見表2,用堿液吸收法測定各實驗組產生的CO2量[29]。

表2 不同抑制劑濃度土壤細菌產CO2預實驗Table 2 Pretreatment of CO2 production by soil bacteria with different inhibitor concentrations

CO2產生速率的計算公式為:F=[(v0-v)×c×22]÷m÷h

式中,F表示氣體產生速率(CO2mg g-1h-1);v0為對照組滴定消耗標準鹽酸體積(mL);v為實驗組滴定消耗標準鹽酸體積(mL);c為標準鹽酸濃度(mol/L);m為土樣質量(g);h為培養時間(h);22為質量轉換系數。

相關指標計算公式:

真菌抑制效率:(A-B)÷A×100

式中,A和B分別為G和G+C處理中土壤 CO2產生速率。

預實驗結果表明(表2),采自3個樣地的土樣,實驗組3的抑制效率(平均88.50%)均最高(且無顯著差異)。由此確定本研究采用添加真菌抑制劑(10mg放線菌酮C、處理時間2h)來測量細菌呼吸。

分別采集上述3個樣地濕土樣品(干重2g),設計實驗組(土壤+葡萄糖+放線菌酮G+C)和對照組(土壤+葡萄糖G)2種處理,每個處理3個重復(25℃恒溫培養,用去離子水將土壤含水率調至一致)。其中,葡萄糖(20mg)為誘導試劑(由于對照組及實驗組中都添加了外源葡萄糖,因此即使外源碳有激發效應,葡萄糖的加入對后續試驗結果無影響),放線菌酮10mg,用上述方法測定并計算細菌呼吸速率。

1.4 土壤細菌多樣性測定

取樣品(約200g)置于-70℃下冷凍保存,利用1%瓊脂糖凝膠電泳檢測抽提的基因組DNA,采用ABI GeneAmp 9700型PCR儀,將同一樣本的PCR產物混合后用2%瓊脂糖凝膠電泳檢測,使用AxyPrepDNA 凝膠回收試劑盒切膠回收PCR產物,運用IIIumina PE250進行土壤DNA提取和高通量測序。

將相似性大于97%的序列歸為同一種可操作分類單元(OTU),基于OTU數計算門水平上土壤細菌群落的豐富度及Alpha多樣性。其中,趙氏指數(Chao1)反映了細菌群落的豐富度[30],香儂(Shannon)和辛普森(Simpson)指數從概率論和信息論的角度描述其多樣性[31]。

1.5 土壤理化指標測定

將帶回的樣品進行室內自然風干、磨細過篩,用于土壤的基本性質測定。土壤含水率采用稱重法測定[32];土壤微生物量碳采用液態氯仿熏蒸浸提-水浴法測定[33];土壤有機碳采用油浴加熱-重鉻酸鉀氧化法測定[34];易氧化有機碳用高錳酸鉀氧化法測定[35];全氮采用半微量凱氏定氮法測定[36];水解性氮采用堿解擴散法測定[37];銨態氮用納氏試劑比色法測定[38];硝態氮用紫外分光光度法測定[39];pH值用電位法測定[40]。

1.6 數據統計分析

將采集所得的數據(土壤細菌呼吸速率、土壤微生物量碳、土壤細菌多樣性指數、pH值、有機碳、全氮、硝態氮、銨態氮等理化性質)進行整理,用 Excel 2019和SPSS 20.0軟件進行分析作圖。采用單因素方差分析(ANOVA)比較不同數據之間的差異。采用指數回歸模型(Y=aebx)分別對土壤細菌呼吸速率與微生物量碳和細菌多樣性的關系進行分析,Y為土壤細菌呼吸速率,a、b為回歸系數。采用Pearson相關分析對不同恢復階段土壤細菌呼吸與細菌多樣性指數或土壤理化性質之間的相關性。基于相關分析篩選出相對重要的因子,采用Amos 28.0軟件構建結構方程模型,分析土壤細菌多樣性、微生物量碳及理化性質與土壤細菌呼吸之間的關系,并用Adobe Illustrator CC 2018軟件畫圖。所有統計的顯著性水平設為0.05,在分析所有數據之前,對數據進行齊性方差檢驗。

2 結果與分析

2.1 不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸及其時間動態特征

結果表明,不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸速率(4個月份均值)具有顯著差異(圖1;P<0.05)。不同恢復階段土壤細菌呼吸速率大小順序為:高檐蒲桃群落((1.51±0.62)CO2mg g-1h-1)>崖豆藤群落((1.16±0.56)CO2mg g-1h-1)>白背桐群落((0.82±0.60)CO2mg g-1h-1)。其中,恢復后期高檐蒲桃群落土壤細菌呼吸速率是恢復前期白背桐群落的1.81倍。因此,隨著熱帶次生森林的恢復,土壤細菌呼吸速率呈現顯著增加的變化趨勢。

圖1 不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸速率的時間變化 Fig.1 Temporal variations in soil bacterial respiration rates across the three restoration stages of tropical forests不同大寫或小寫字母表示不同恢復階段、不同月份之間存在顯著差異(P<0.05);MP:白背桐群落;ML:崖豆藤群落;SO:高檐蒲桃群落

不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸速率呈單峰型季節變化(圖1)。3個群落土壤細菌呼吸速率最大值出現在9月,其大小順序依次為:高檐蒲桃群落((2.41±0.29)CO2mg g-1h-1)>崖豆藤群落((1.75±0.33)CO2mg g-1h-1)>白背桐群落((1.60±0.66)CO2mg g-1h-1)。高檐蒲桃與崖豆藤群落土壤細菌呼吸速率均在3月為最小值((0.85±0.11)CO2mg g-1h-1與(0.72±0.23)CO2mg g-1h-1),而白背桐群落在12月達到最低值((0.40±0.08)CO2mg g-1h-1)。

2.2 土壤微生物量碳含量變化與細菌呼吸之間的關系

土壤微生物量碳含量沿熱帶森林恢復發生顯著(4個月份均值)的變化,其大小順序為:高檐蒲桃群落((3.06±1.45)g/kg)>崖豆藤群落((2.22±1.40)g/kg)>白背桐群落((1.75±1.14)g/kg)(圖2;P<0.05)。相對于白背桐群落,高檐蒲桃和崖豆藤群落土壤微生物量碳分別增加了1.37和1.74倍。因此,與土壤細菌呼吸相類似,土壤微生物量碳含量隨熱帶森林恢復呈現增加的變化趨勢。

圖2 不同恢復階段熱帶森林土壤微生物量碳的時間變化 Fig.2 Temporal variations in soil MBC concentrations across the three restoration stages of tropical forests不同大寫或小寫字母表示不同恢復階段、不同月份之間存在顯著差異(P<0.05)

熱帶森林土壤微生物量碳具有顯著的時間變化(圖2;P<0.05)。高檐蒲桃與白背桐群落中,土壤微生物量碳含量的時間變化趨勢為:9月((5.18±0.75)、(2.63±0.58)g/kg)>6月((3.23±0.05)、(2.28±0.50)g/kg)>3月((2.22±0.32)、(1.56±0.42)g/kg)>12月((1.62±0.40)、(0.53±0.45)g/kg)。而崖豆藤群落中,土壤微生物量碳含量的表現為:6月((3.32±0.05)g/kg)>9月((3.19±1.94)g/kg)>3月((1.42±0.44)g/kg)>12月((0.94±0.25)g/kg)。熱帶森林不同恢復階段的土壤微生物量碳含量時間變化趨勢基本一致。

采用指數回歸模型對不同恢復階段土壤微生物量碳含量與細菌呼吸速率回歸分析(圖3),結果表明高檐蒲桃群落土壤細菌呼吸速率隨微生物量碳含量增加呈極顯著的增加趨勢(P<0.01),而白背桐和崖豆藤土壤呼吸速率與微生物量碳含量則呈顯著的二次增加趨勢(P<0.05)。不同恢復階段土壤微生物量碳對細菌呼吸速率的解釋率大小順序為:高檐蒲桃群落(35.30%)>崖豆藤群落(20.80%)>白背桐群落(20.70%)。說明恢復后期土壤細菌呼吸速率受微生物量碳的影響大于中期及前期。

圖3 不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸速率與土壤微生物量碳的關系Fig.3 Relationships between soil bacterial respiration rate and soil MBC concentration in the three restoration stages of tropical forests

2.3 土壤細菌多樣性與細菌呼吸之間的關系

隨著熱帶森林的恢復,土壤細菌OTU數目、趙氏指數和香儂指數呈顯著增加的變化趨勢(圖4;P<0.05),其大小順序為:高檐蒲桃群落((1752.25±194.27)、(2020.99±280.42)、(6.22±0.17))>崖豆藤群落((1592±124.24)、(1782.33±126.19)、(6.15±0.17))>白背桐群落((1307.5±272.72)、(1462.68±307.41)、(5.82±0.29))。高檐蒲桃群落的OTU數、趙氏指數和香儂指數分別是白背桐群落的1.34、1.38倍和1.07倍。但不同恢復階段土壤細菌辛普森多樣性指數差異不顯著(P>0.05)。說明熱帶森林群落恢復提高了土壤細菌豐度及多樣性。

圖4 土壤細菌多樣性指數沿熱帶森林恢復的變化Fig.4 Variations in soil bacterial diversity across the three restoration stages of tropical forestsOTU:Operational Taxonomic Unit 操作分類單元,不同小寫字母表示不同恢復階段之間存在顯著差異(P<0.05)

不同恢復階段土壤細菌呼吸與豐富度、多樣性指數之間相關分析結果表明,白背桐群落土壤細菌呼吸與OTU數目、香儂指數顯著正相關(表3;P<0.05),與趙氏指數達到極顯著正相關水平(P<0.01),與辛普森指數相關性不顯著(P>0.05);崖豆藤群落中,土壤細菌呼吸與香儂指數顯著正相關(P<0.05),與辛普森指數顯著負相關(P<0.05),與趙氏指數和OTU數目未達到顯著水平(P>0.05);高檐蒲桃群落中,土壤細菌呼吸與香儂指數和趙氏指數顯著正相關,與OTU數目和辛普森指數相關性不顯著(P>0.05)。說明不同恢復階段細菌多樣性變化對土壤細菌呼吸產生了重要影響。

表3 不同恢復階段土壤細菌呼吸與細菌多樣性指數的相關關系Table 3 Relationship between soil bacterial respiration and bacterial diversity

進一步對3個恢復階段土壤細菌呼吸與香儂多樣性指數進行回歸分析,結果顯示3個群落細菌呼吸速率均隨香儂指數的升高而增加(圖5;P<0.05或0.01),香儂指數對細菌呼吸速率的貢獻率大小順序為:高檐蒲桃群落(72.60%)>崖豆藤群落(67.90%)>白背桐群落(64.80%)。說明隨著熱帶森林群落的恢復,細菌多樣性對細菌呼吸的影響逐漸增大。

圖5 不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸速率與香儂指數的關系Fig.5 Relationship between soil bacterial respiration rate and shannon index in the three restoration stages of tropical forests

2.4 土壤細菌呼吸速率與土壤化學性質的關系

土壤化學性質沿熱帶森林恢復呈現增加的變化趨勢,但存在樣地差異性(表4)。其中,土壤有機碳、全氮、水解氮、銨態氮及硝態氮含量和pH值恢復后期顯著高于恢復初期,相較于恢復初期增加了4.27%—58.77%;而土壤易氧化有機碳含量在恢復中期達到最大。

表4 熱帶森林土壤化學性質沿恢復階段的變化Table 4 Changes in soil chemical properties along the tropical forest restoration

土壤細菌呼吸和土壤化學性質的相關性分析可知(表5),不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸與土壤銨態氮、全氮和有機碳達到極顯著正相關(P<0.01),與土壤pH顯著正相關(P<0.05),與土壤硝態氮、水解氮和易氧化有機碳未達到顯著性水平(P>0.05)。說明土壤全氮、銨態氮、有機碳和pH對不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸具有重要影響。

表5 不同恢復階段土熱帶森林土壤細菌呼吸與化學性質的相關關系Table 5 Relationships between bacterial respiration and chemical properties in soils of three tropical forest restoration states

2.5 土壤細菌呼吸與土壤微生物、化學性質變化之間的關系

采用結構方程模型對不同恢復階段熱帶森林土壤微生物、化學性質及土壤細菌呼吸之間相互關系分析,結果表明模型最終解釋了78.5%的細菌呼吸變化、47.1%的香儂指數變化及55.2%的土壤微生物量碳變化(圖6)。土壤香儂指數、微生物量碳、全氮、銨態氮和pH的升高會直接引起細菌呼吸速率增加(P<0.001、0.01或0.05)。其中,香儂指數和微生物量碳(路徑系數分別為0.441和0.424)是土壤細菌呼吸變化的主要貢獻者。土壤總有機碳通過影響香儂指數和微生物量碳間接作用于細菌呼吸(P<0.001或0.05);土壤銨態氮通過引起香儂指數的升高而對細菌呼吸進行調控(P<0.05);土壤全氮含量的增加會提高微生物量碳,從而促進細菌呼吸(P<0.001)。因此,熱帶森林土壤細菌呼吸速率變化,主要由細菌多樣性、微生物量碳及pH的直接調控以及土壤總有機碳、全氮和銨氮含量的間接影響。

圖6 不同恢復階段熱帶森林土壤微生物、化學性質變化及土壤細菌呼吸間的結構方程模型Fig.6 Structural equation model of soil microbial and chemical properties changes and soil bacterial respiration in tropical forests at different restoration stages圖中箭頭上的數字表示顯著的標準化路徑系數圖,***表示P<0.001;**表示P<0.01;*表示P<0.05;BR:土壤細菌呼吸速率;TN:全氮;銨態氮;SOC:土壤有機碳;pH:酸堿度;MBC:微生物量碳;Shannon:香儂指數

3 討論

3.1 西雙版納不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸及其季節變化特征

本研究表明西雙版納熱帶森林恢復進程顯著影響土壤細菌呼吸動態,土壤細菌呼吸速率表現為恢復后期(高檐蒲桃群落)顯著高于恢復前期(白背桐群落)和中期(崖豆藤群落)。這種規律與土壤微生物量碳及細菌基因多樣性隨熱帶森林恢復的變化相一致。這可能是由于隨著熱帶森林的恢復,樣地植被覆蓋率增加、植物群落結構及理化環境趨于穩定與復雜[41—42],地上與地下凋落物輸入也隨之增加,并刺激了土壤微生物量碳積累[43]和土壤細菌多樣性的增加[44],進而促進了土壤細菌的呼吸活動。柳春林等[45]研究亦表明,森林恢復過程中植被類型及養分歸還的改變會引起土壤細菌多樣性變化,并且發現恢復后期細菌多樣性顯著高于前期,從而形成了土壤細菌呼吸速率隨著恢復進程而增加的變化模式。因此,土壤微生物數量及多樣性可能是驅動土壤細菌呼吸隨熱帶森林恢復變化的重要生物因素。

不同恢復階段熱帶森林土壤細菌呼吸速率均具有顯著的季節變化,且與土壤微生物量碳的時間變化規律相一致。這可能是由于西雙版納位于亞熱帶北緣,高溫高濕的微氣候為土壤微生物提供適宜的棲息環境,刺激了微生物數量增長及細菌呼吸作用[46—47]。土壤微生物量碳含量在6、9月份較高,這與前人研究結果相類似[48—49]。這是因為夏季適宜的水熱條件會維持較快的土壤碳周轉速率,為土壤微生物提供碳源,刺激土壤微生物量碳的積累[24],進而提高了土壤微生物呼吸強度[50—51]。因此,微生物量碳時間動態是影響熱帶森林土壤細菌呼吸季節變化的重要調控因素。

3.2 土壤細菌呼吸對熱帶森林恢復過程中微生物量碳及細菌群落變化的響應

相關分析、回歸分析和結構方程模型結果表明,土壤微生物量碳含量和細菌多樣性沿熱帶森林恢復的增加顯著促進土壤細菌呼吸,成為了細菌呼吸變化的主控因子。其中,土壤微生物量碳含量對細菌呼吸變化的解釋量表現為高檐蒲桃群落顯著大于崖豆藤和白背桐群落,說明恢復后期微生物量碳含量變化對土壤細菌呼吸變化具有重要調控作用。這可能是因為相較于恢復中期及早期,恢復后期地上植物生長對土壤養分的需求加大[52—53],加劇了土壤微生物與地上植物對土壤有機碳的競爭,此時細菌的繁衍受到了微生物量碳的限制[54]。因此,熱帶森林恢復引起土壤微生物量碳含量的變化,能夠對土壤細菌呼吸產生顯著影響。

沿熱帶森林恢復土壤細菌豐度及群落多樣性的變化對土壤細菌呼吸產生了重要影響。土壤細菌豐富度和多樣性對細菌呼吸的貢獻率均表現為高檐蒲桃群落顯著大于白背桐和崖豆藤群落。這表明恢復后期土壤細菌類群數、豐度及多樣性的增加對細菌呼吸產生了重要促進作用。可能是由于土壤細菌群落變化容易受到環境因子的影響[55],處于恢復初期的群落,其郁閉度和表面凋落物較少[56],地面受到的太陽直射部分較多,土壤溫濕度不穩定[57],導致細菌類群數、豐富及多樣性的降低[58];隨著森林恢復的進行,輸入土壤的凋落物較多,土壤滲透性、自動調節能力、保水保溫土壤物理性狀得到改善[59—60],細菌豐富度和多樣性也得到了提高[61—62]。特別是結構方程模型結果表明,微生物Shannon多樣性是直接調控土壤微生物呼吸變化的主要因素,表明細菌多樣性隨熱帶森林恢復的逐漸增加時,可能通過刺激不同功能細菌類群的呼吸活動,進而提高了土壤細菌總的呼吸水平[63]。

3.3 土壤細菌呼吸對熱帶森林恢復過程中土壤酸性及碳氮庫變化的響應

土壤pH變化能夠顯著影響熱帶森林土壤細菌呼吸速率,土壤pH值隨恢復進程而增加刺激土壤細菌群落發展及其呼吸作用。這可能是由于土壤酸度增強時會抑制大多數細菌的生長和繁殖并可能導致死亡[64],改變土壤細菌豐度、群落結構及多樣性,進而抑制土壤細菌呼吸;而當土壤酸度降低(pH升高)時,會加快細菌生長繁殖,使得細菌多樣性增加[65—68],細菌呼吸速率也隨之增強。因此,熱帶森林恢復導致土壤pH升高是調控土壤細菌呼吸速率的一個重要因子。

森林恢復過程中土壤中碳氮組分的變化是影響細菌呼吸的重要因素。結構方程模型表明,熱帶森林恢復導致的土壤有機碳、全氮和銨態氮是土壤細菌呼吸變化的間接調控因子。土壤有機碳含量的升高會增加細菌多樣性及微生物量碳含量進而促進細菌呼吸。這是因為土壤有機碳含量對土壤微生物代謝及群落發展具有重要的影響[69],很大程度上決定著土壤細菌群落動態變化[70],并刺激細菌的生長和繁殖,顯著提高細菌代謝活性及微生物量碳含量[33,70—71],進而提高細菌呼吸速率。土壤氮素的增加,不僅能夠抑制土壤中有害物質的產生,為微生物提供良好的生長環境,從而提高微生物物量碳含量[33]及碳礦化速率[72],進而促進細菌呼吸。還會刺激細菌數量增長[73]、改變土壤細菌群落結構[74]、提高細菌多樣性[75],從而影響土壤細菌的呼吸活動[76—77]。因此,熱帶森林恢復能夠通過促進土壤有機碳、全氮及銨態氮含量的積累影響細菌群落的發展,進而對熱帶森林土壤細菌呼吸速率產生間接的調控作用。

綜上,西雙版納熱帶森林次生恢復,刺激土壤細菌多樣性、微生物量碳、pH值的升高而直接調控土壤細菌呼吸,而土壤有機碳、全氮和銨態氮含量的增加,則通過促進土壤細菌多樣性和微生物量碳而對熱帶森林土壤細菌呼吸具有間接調控作用。研究結果有助于理解熱帶森林恢復過程中土壤細菌呼吸組分動態特征及其調控機制,能為正確評估熱帶森林恢復對溫室氣體排放及全球碳平衡的貢獻提供基礎數據。