高溫對芙新姬小蜂控制美洲斑潛蠅潛力的影響

王綺靜 肖悅 杜素潔 梁永軒 王福蓮 郭建洋 劉萬學

摘要 為明確高溫條件對芙新姬小蜂Neochrysocharis formosa （Westwood） 成蟲壽命以及行為的影響，以美洲斑潛蠅Liriomyza sativae Blanchard 2齡末至3齡初幼蟲為寄主，在補充非寄主食物20%葡萄糖溶液的情況下，觀察了芙新姬小蜂雌成蟲在26、30℃和35℃ 3個溫度下的壽命及對美洲斑潛蠅的取食致死數、叮蟄致死數、寄生致死數和總致死數。結果顯示：與26℃相比，高溫條件（30℃和35℃）下，單頭雌蟲的日均取食致死數、日均叮蟄致死數、日均寄生致死數、日均總致死數均顯著升高，并在35℃達到最高值，分別為9.6、12.2、5.5頭和27.3頭。芙新姬小蜂雌成蟲的壽命隨著溫度升高而顯著縮短，26℃下的壽命（21.4 d）約為30℃下壽命（11.4 d）的1.9倍和35℃下壽命（9.6 d）的2.2倍。3個溫度下雌成蟲一生的取食致死數、叮蟄致死數、寄生致死數、總致死數均無顯著差異，總寄主致死數均達230頭以上。表明35℃高溫對芙新姬小蜂控制美洲斑潛蠅的總潛力沒有顯著影響。

關鍵詞 芙新姬小蜂;?溫度;?美洲斑潛蠅;?致死寄主行為;?控害潛力

中圖分類號： S 436.429

文獻標識碼：?A

DOI：?10.16688/j.zwbh.2021644

Abstract To evaluate the impact of high temperatures on the longevity and biocontrol behavior of Neochrysocharis formosa （Westwood）， the late 2nd-instar and the early 3rd-instar larvae of Liriomyza sativae Blanchard were used as hosts to investigate the longevity， average number of host-feeding events， host-stinging events， parasitism events， and total host-killing events of N.formosa at 26℃， 30℃， and 35℃ under the supplementation of 20% glucose solution. The results showed that， compared to 26℃， the average number of daily host-feeding events， daily host-sting events， daily parasitism events， and daily host-killing events per female increased significantly at higher temperatures （30℃ and 35℃）， reaching a maximum of 9.6， 12.2， 5.5， and 27.3 larvae at 35℃， respectively. However， the longevity of parasitoids decreased significantly with increasing temperature， with the longevity at 26℃ （21.4 d） being approximately 1.9 and 2.2 times longer than those at 30℃ （11.4 d） and 35℃ （9.6 d）. There was no significant difference in host-feeding events， host-sting events， parasitism events， and total host-killing events per female adult in their lifetime under three?temperatures， and the total host mortalities were over 230 larvae at each temperature. In conclusion， high temperature （35℃） does not significantly affect the biocontrol potential of N.formosa.

Key words Neochrysocharis formosa;?temperature;?Liriomyza sativae;?host-killing behavior;?biocontrol potential

芙新姬小蜂Neochrysocharis formosa （Westwood），屬膜翅目Hymenoptera姬小蜂科Eulophidae，可寄生雙翅目Diptera等4目16科50多種昆蟲，是潛葉蠅類害蟲的優勢寄生蜂之一［1-5］，主要的寄主為美洲斑潛蠅Liriomyza sativae Blanchard、三葉草斑潛蠅L. trifolii （Burgess）等斑潛蠅類害蟲［6］。該蜂主要通過取食寄主（host-feeding）和叮蟄寄主（host-stinging）的非繁殖性致死行為，以及產卵寄生（parasitism）的繁殖性致死行為致死寄主幼蟲［2-4］。芙新姬小蜂對溫度適應范圍廣，在田間主要發生于夏季，在溫室等保護地中的豐富度較高，具有很強的生防潛力［7-10］。

環境溫度是影響寄生蜂生存、生活史性狀和行為的關鍵外部因素之一［11-14］。一般來說，溫度升高會促使寄生蜂體內的新陳代謝及發育速率加快，對寄生蜂的未成熟期發育、性別比例、成蟲取食、寄主選擇、產卵寄生等生命活動具有重要影響［15-17］。例如，高溫通常導致昆蟲的發育歷期更短、成蟲體型更小［11，18-19］;在成蟲階段，高溫環境下寄生蜂的代謝速率加快，活動能力提高［14，19］，進而其取食寄主和產卵寄生的速率和頻率提高［20］。高溫也可能對寄生蜂產生負面影響，例如壽命縮短［15，21-22］、繁殖能力降低［22-23］、影響后代性比［17］等，進而影響其生防效果。因此，了解具有重要應用價值的寄生蜂的溫度適應性對評價其控害潛力以及指導寄生蜂的田間應用有重要意義。

目前，芙新姬小蜂成蟲對環境溫度的適應性已有報道［5，24］。然而，這些研究僅觀察了芙新姬小蜂對寄主的取食致死和寄生致死行為，忽略了叮蟄致死行為。本研究基于芙新姬小蜂的3種致死行為，比較了高溫對芙新姬小蜂成蟲生活史及其對美洲斑潛蠅控害潛力的影響，旨在評價其在高溫環境下對潛葉蠅的控害效果，為田間規模化釋放應用提供科學依據。

1?材料與方法

1.1?供試蟲源

美洲斑潛蠅初始種群于2013年7月采自中國農業科學院植物保護研究所廊坊試驗站田間菜豆Phaseolus vulgaris，在溫室用菜豆繼代飼養。芙新姬小蜂于2014年9月采自中國農業科學院植物保護研究所家屬院，在人工氣候箱里用“菜豆-美洲斑潛蠅（2齡末～3齡初幼蟲）系統”繼代飼養。寄生蜂和寄主的實驗室種群穩定，成蟲數量維持在200頭以上;飼養條件為：溫度（26±1）℃，相對濕度（45±5）%，光周期L∥D=14 h∥10 h。

1.2?寄生蜂寄主/食物的準備

將帶有2齡末至3齡初美洲斑潛蠅幼蟲（密度35～45頭/葉）的菜豆葉片剪下放入培養皿（直徑9.0 cm，高2.2 cm）中，在葉柄旁放一個蘸有20%葡萄糖溶液的脫脂棉球，皿底用1.2%瓊脂保濕，用封口膜密封并在膜上均勻地扎30～40個孔以保持空氣流通。

1.3?寄生蜂轉接

試驗共設置3個環境溫度，分別為26、30℃和35℃。選取上午8：00－10：00羽化的健康活躍的單頭芙新姬小蜂雌蜂，移入含有寄主/食物的培養皿中，編號，分別放入溫度為26、30℃和35℃的3個人工氣候箱中，設置環境相對濕度（45±5）%，光照周期L∥D=14 h∥10 h。每個溫度處理設置25個有效重復。每日上午8：00前（在人工氣候箱亮燈前）將前一天培養皿中的寄生蜂移入新的寄主/食物培養皿，直至寄生蜂死亡。移出寄生蜂的培養皿置于同樣環境條件的人工氣候箱中持續培養。

1.4?寄生蜂取食、叮蟄和寄生情況調查

首次接蜂的時間記為第1日，3日（約72 h）后在解剖鏡下觀察記錄芙新姬小蜂對美洲斑潛蠅的取食致死數、叮蟄致死數和寄生致死數。寄生蜂3種致死行為的判定參考肖悅等［25］和Ye等［26］的方法，即寄生蜂利用口器直接取食寄主幼蟲體內血液和組織液至干癟或部分干癟記為取食致死;寄主幼蟲體內有寄生蜂幼蟲或卵記為寄生致死;寄主幼蟲蟲體僵硬死亡，但蟲體飽滿，體表伴有寄生蜂產卵器穿刺留下的黑刻點，且沒有寄生蜂的卵或幼蟲，記為叮蟄致死。試驗期間，每日記錄寄生蜂死亡數量及死亡時間。

1.5?數據統計與分析

試驗數據采用SPSS 26.0軟件進行統計分析，對不同溫度下寄生蜂的壽命、取食致死數、叮蟄致死數、寄生致死數和總致死數等數據進行正態性檢驗和方差齊性檢驗，根據檢驗結果（正態性檢驗結果：不符合正態分布;方差齊性檢驗結果：方差不齊）采用非參數檢驗-多個獨立樣本比較的秩和檢驗（K independent samples Kruskal-Wallis H test）進行分析。利用Excel分別統計取食致死數、叮蟄致死數、寄生致死數在總致死數中的占比，并繪制對應的柱狀圖;對數據進行反正弦轉換后，根據正態性檢驗和方差齊性檢驗結果（正態性檢驗結果：符合正態分布;方差齊性檢驗結果：符合方差齊性），采用單因素方差分析（One-way ANOVA）比較同種致死行為的占比在3個溫度下的差異;采用獨立樣本t測驗（independent samples t-test）比較同一溫度下非繁殖性致死數占比和繁殖性致死數占比的差異。所有的檢驗在α=0.05水平下進行。寄生蜂控害效應參數之間的關系采用線性回歸（linear regression）分析。

2?結果與分析

2.1?不同溫度下芙新姬小蜂成蟲壽命及對美洲斑潛蠅的致死效果

2.1.1?壽命

溫度對芙新姬小蜂雌成蟲壽命有顯著影響（H=29.601，df=2，P＜0.001）;26℃下雌成蟲的壽命最長，為21.4 d，分別為30℃和35℃下的1.9倍和2.2倍，并且差異顯著;而30℃和35℃兩個溫度處理下的雌成蟲壽命無顯著差異（表1）。

2.1.2?取食致死寄主的效果

不同溫度對芙新姬小蜂雌成蟲取食致死數無顯著影響（H=0.140，df=2，P=0.932）（表1），而溫度升高顯著影響了單雌日均取食致死數（H=50.108，df=2，P＜ 0.001）。單雌日均取食致死數呈現隨著溫度升高而升高的趨勢，30℃和35℃下的日均取食致死數均顯著高于26℃，而30℃與35℃下的日均取食致死數之間無顯著差異（表2）。此外，取食致死數在總致死數中的占比在不同溫度下存在顯著差異（F2， 72=3.838，P=0.026），26℃與30℃下取食致死數占比顯著高于35℃（圖1a）。

3個溫度條件下，芙新姬小蜂取食致死數隨日齡的增加整體呈現先增加后降低的趨勢（圖2a）。在26℃條件下，第1～28天的取食致死數在3～6頭之間穩定波動，直至第29天達到最高峰（7.1頭），之后逐漸下降;30℃條件下，在第5天達到高峰（10.2頭），之后波動下降;35℃條件下，第1～11天的取食致死數呈現波動上升的趨勢，并在第11天達到最高峰（14.3頭），之后逐漸下降。

2.1.3?叮蟄致死寄主的效果

不同溫度對寄生蜂的叮蟄致死數無顯著影響（H=3.847，df=2，P=0.146）（表1），但溫度升高顯著影響了單雌日均叮蟄致死數（H=43.823，df=2，P ＜ 0.001）。單雌日均叮蟄致死數呈現隨著溫度升高而升高的趨勢，3個溫度兩兩之間存在顯著性差異（表2）。此外，叮蟄致死數在總致死數中的占比在不同溫度下存在顯著差異（F2， 72=4.267，P=0.018），35℃下叮蟄致死數占比顯著高于26℃和30℃（圖1a）。

26℃條件下，隨寄生蜂日齡的增加，叮蟄致死數在1～6頭之間呈現穩定、小幅度的波動。30℃和35℃條件下，叮蟄致死數均在第2天達到最高峰（分別為13.9頭和17.6頭），之后呈波動下降趨勢（圖2b）。

2.1.4?寄生致死寄主的效果

溫度對寄生蜂的寄生致死數無顯著影響（H=0.820，df=2，P=0.664）（表1），但溫度升高顯著影響了單雌日均寄生致死數（H=36.119，df=2，P ＜ 0.001）。單雌日均寄生致死數呈現隨著溫度升高而升高的趨勢，30℃、35℃處理下的日均寄生致死數均顯著高于26℃，而30℃與35℃處理之間無顯著差異（表2）。此外，不同溫度下寄生致死數在總致死數中的占比無顯著差異（F2， 72=0.238， P=0.789）（圖1a）。

26℃條件下，雌成蟲單日寄生致死數在第3天達到高峰（3.8頭），之后在0.5～3.5頭之間呈較為平穩的波動趨勢，直至為0;30℃和35℃條件下分別在第2天（7.8頭）和第3天（8.0頭）達到高峰，之后呈持續下降的趨勢，直至為0（圖2c）。

2.1.5?對寄主的總致死效果

3個溫度條件對寄生蜂的總致死數和日均總致死數的影響不同。3個溫度下的總致死數之間無顯著差異（H=1.519，df=2，P=0.468）（表1）;但3個溫度處理的單雌每日總致死數均有顯著差異（H=54.389，df=2，P ＜ 0.001），呈現隨著溫度升高而升高的趨勢（表2）。整體來說，不同溫度下的非繁殖性致死數占比（F2， 72=0.189，P=0.828）以及繁殖性致死數占比（F2， 72=0.238，P=0.789）均無顯著差異; 26℃（t1， 48=29.115，P ＜ 0.001），30℃（t1， 48=26.299，P ＜ 0.001）和35℃（t1， 48=33.048，P ＜ 0.001）3個溫度下寄生蜂的非繁殖性致死數在總致死數中的占比均顯著高于繁殖性致死數占比（圖1b）。

26℃處理下第1～28天的日致死數在3～15頭之間呈平穩的波動狀態，第29天達到日致死高峰（14.9頭）;30℃、35℃處理下分別在第2天（30.3頭）、第4天（33.2頭）達到最高峰，之后波動下降（圖2d）。

2.2?不同溫度下取食與壽命、繁殖力、叮蟄致死寄主的相關性

3個溫度下芙新姬小蜂對美洲斑潛蠅的取食致死數與寄生蜂壽命、叮蟄致死數、寄生致死數、總致死數呈顯著正相關（表3）。

3?結論與討論

溫度是影響寄生蜂壽命、繁殖力、控害能力等的重要環境因子［12-14］。本研究結果顯示，溫度對芙新姬小蜂成蟲的影響主要體現在3個方面：一是環境溫度越高，成蟲壽命越短（表1），類似的現象在其他寄生蜂中也有報道［22， 27］。二是成蟲3種導致寄主死亡行為的日均致死數均隨溫度升高而顯著升高（表2），可能的原因是寄生蜂在高溫下的代謝速率加快，活動能力增強［14， 19， 28］，進而提高了寄生蜂處理寄主的速率和頻率。然而，盡管高溫促進了芙新姬小蜂日均總致死數的增加，但同時也顯著縮短了寄生蜂的壽命，因此3個溫度下該蜂一生致死寄主總數無顯著差異（表1）。三是不同日齡成蟲致死寄主數的差異，如圖2所示，隨著日齡增加，26℃下芙新姬小蜂每日的3種致死行為和總致死數趨于平穩，而在30、35℃高溫下，芙新姬小蜂的3種致死行為和總致死數波動幅度較26℃大，在第1～11天明顯增加并達到高峰，之后隨著日齡增加而顯著下降;推測高溫環境下寄生蜂的寄主處理速度加快并在短時間內達到高峰，同時消耗大量能量，隨著日齡的增加和機體能量的快速消耗，寄生蜂生命活動受限而導致寄主致死能力明顯下降。

取食寄主和叮蟄寄主兩種非繁殖性致死行為是寄生蜂的重要控害行為［3-4， 29-30］。本研究結果顯示，26、30、35℃下芙新姬小蜂的非繁殖性致死寄主數在總致死數中的占比分別為79.5%、78.8%和80.0%，顯著高于3個溫度下的繁殖性致死寄主數（圖1b），進一步說明了非繁殖性致死行為是芙新姬小蜂的主要控害方式。研究表明，取食有利于寄生蜂維持生命和促進繁殖［31-39］，本研究中芙新姬小蜂在3個溫度條件下的取食致死數與寄生蜂的壽命、叮蟄致死數、寄生致死數、總致死數均呈顯著正相關（表3），說明隨著取食寄主量的增加，芙新姬小蜂的壽命和控害效果顯著提升，類似的現象在萬氏潛蠅姬小蜂Diglyphus wani［26］和異角亨姬小蜂Hemiptarsenus varicornis［29］中亦有發現。叮蟄行為在潛葉蠅寄生蜂中比較常見［3-4， 26， 29-30］，該控害行為可能是通過降低植物葉片上害蟲的存活率，避免葉片因被過度取食而出現干燥或脫落，有利于寄生蜂幼蟲的存活［40］，或是為了殺死更多的寄主幼蟲以提供食物儲備［41］。本研究中，與26℃和30℃相比，在總致死效果無顯著變化的情況下，35℃下芙新姬小蜂取食致死數占比顯著下降，叮蟄致死數占比顯著上升（圖1a），表明高溫環境下芙新姬小蜂更傾向于以叮蟄的方式致死寄主，提示著不同溫度可能會影響芙新姬小蜂在取食行為和叮蟄行為之間的權衡;而高溫下叮蟄行為的占比增加可能是因為寄主幼蟲在高溫下的發育速率加快，很快不適合寄生，增加耗時較短的叮蟄行為有利于搶占食物資源用于未來的取食或繁殖活動［41］。

據報道，適當范圍內的溫度升高有利于增強寄生蜂的繁殖力［16］，但極端高溫可能會導致寄生蜂繁殖力下降，進而降低其生防潛力［27］。例如，劉培培等［20］的研究表明，在僅提供寄主的條件下，高溫（35℃）會降低脂類物質對芙新姬小蜂生殖的投入，進而產卵量下降;相似的結果在棉鈴蟲齒唇姬蜂Campoletis chlorideae［15］、斯氏側溝繭蜂Microplitis similis［22］、Diglyphus intermedius［42］等寄生蜂中也有發現。然而，本研究中芙新姬小蜂的總體寄生致死數（表1）及其在總致死數中的占比（20.0%～21.2%）在不同溫度下無明顯差異，說明高溫并未降低該蜂的繁殖力，由此認為30～35℃仍在適合芙新姬小蜂繁殖的溫度范圍內，進一步反映了芙新姬小蜂具有較強的耐熱性，這也解釋了該蜂在高溫季節下是同樣耐高溫的美洲斑潛蠅和三葉草斑潛蠅的優勢寄生蜂的現象［2， 7-8］。

綜上所述，本研究明確了芙新姬小蜂在3個溫度下對美洲斑潛蠅的控制效果，發現該蜂在不同溫度下的控害效果無顯著差異，但其控害的持效性有所不同。26℃條件下，芙新姬小蜂的壽命較長，每日的控害效果穩定，持效期長;但隨著溫度升高至30℃和35℃，該蜂壽命顯著縮短，其在接蜂后1～11 d的控害效果明顯提升，但持效期短。因此，在今后的實際防控中，可根據季節和環境溫度制定芙新姬小蜂的田間釋放策略，如在高溫環境下進行適量、多次釋放，適當縮短寄生蜂釋放的時間間隔，以提高該蜂控制害蟲的高效性和持效性。本研究的結果有助于更好地了解高溫季節或高溫環境下芙新姬小蜂對潛葉蠅類害蟲的生防效果，為該蜂的田間應用提供參考。

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（責任編輯：楊明麗）