印度梨形孢提高作物抵抗非生物脅迫的研究進展

陳建珍 穆麒麟

摘要：干旱脅迫和高鹽脅迫是農業生產上面臨的兩大主要非生物脅迫，嚴重危害作物的生長生產，導致作物的產量和質量顯著降低。因此，提高作物抵抗逆境脅迫的能力已成為當下亟待解決的問題。利用有益菌與作物建立互惠共生關系，提高作物的抗逆性，已成為幫助作物應對環境變化、增產增質的一種經濟有效且綠色環保的措施。印度梨形孢是一種可以體外培養的根內生真菌，寄主范圍廣泛，能與多種作物互作共生。本文系統總結了干旱和鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖促進作物的營養生長和生殖生長，提高作物的抗氧化能力、維持光合系統的穩定性和細胞溶質的離子穩態，激活脅迫相關的基因和蛋白質，增強作物的抗逆性，緩解脅迫危害等的研究。該研究可為農業的可持續發展和印度梨形孢潛在價值的深層次開發提供參考。

關鍵詞：印度梨形孢；干旱脅迫；鹽脅迫；內生真菌；互惠共生

中圖分類號：S311；S182? 文獻標志碼：A

文章編號：1002-1302（2023）24-0011-10

印度梨形孢是擔子菌門（Basidiomycota）蠟殼耳目（Sebacinales）的一種根內生真菌，可以在室內進行純化培養，最初從印度塔爾沙漠灌木的根際土壤中分離摩西球囊霉（Glomus mosseae）孢子時所得，寄主范圍廣泛，可定殖于單子葉植物和雙子葉植物的根部，促進植物生長，增強營養吸收，提高植物抵抗逆境脅迫的能力［1-3］。印度梨形孢采取雙相定殖策略——早期營養生長，之后在植物根部建立菌落，殺死并定殖于活的根細胞，與植物根系建立互惠共生關系［4］。接種印度梨形孢24～48 h，孢子幾乎遍及檢測根段的所有區域，主要集中在根毛附近；接種48 h后，孢子成功萌發，穿透表皮細胞，定殖于根皮層的地上組織，在細胞間和細胞內生長，在根皮層和根際區形成梨形厚垣孢子［5-7］。

1 印度梨形孢與干旱脅迫

氣候變化已成為限制作物生產的一個重要因素，目前已有10%以上的耕地受到不同程度的影響。預計到2050年，平均作物產量將下降50%以上［7］。干旱是制約農業可持續發展的關鍵環境因素，干旱和半干旱地區40%以上的農場都受到不同程度的影響［8］。干旱脅迫不僅影響作物的表觀性狀，抑制生長、降低產量，而且對作物的生理、生化特性和分子特性產生嚴重的負面影響［9-11］。目前，應對干旱脅迫的措施主要有3種：（1）作物通過形態變化、生理和生化反應來逃避或抵抗干旱；（2）培育節水抗旱品種；（3）利用有益菌（如印度梨形孢）與植物建立互惠共生關系。其中，利用真菌-作物的互惠共生提高作物的抗旱能力，既是植物適應環境脅迫的一種策略，也是幫助作物避旱或抗旱的一種經濟、有效措施［12］。本研究從印度梨形孢接種方式、定殖測定時間、干旱處理和對作物的影響等方面系統地歸納和總結了印度梨形孢定殖于不同的作物，促進其生長、提高其抵抗干旱脅迫能力的研究（表1）。

1.1 印度梨形孢促進作物生長，降低干旱脅迫的負面影響

印度梨形孢能與水稻、小麥、大麥、水稻和指粟（穇子）等多種作物互作共生，促進作物的營養生長和生殖生長，使根長、根體積、根干（鮮）質量、莖干（鮮）質量、葉片數量、葉面積、株高和生物產量增加［6，10，13-19］；使番茄的果實質量、數量和總產量增加［3］；使抽穗期提前，株高、穗長、灌漿籽粒的數量、單株粒質量和穗數增加，產量和品質提高［20-21］。

1.2 印度梨形孢調控干旱脅迫相關的代謝過程，提高作物的抗旱能力

1.2.1 提高抗氧化能力 干旱脅迫條件下，印度梨形孢能提高抗氧化物酶活性，激活活性氧清除系統，提高對活性氧和其他破壞植物細胞的自由基的脅迫耐受性。印度梨形孢定殖能提高作物葉片的過氧化物酶、過氧化氫酶、超氧化物歧化酶、谷胱甘肽還原酶、抗壞血酸過氧化物酶和愈創木酚過氧化物酶等多種抗氧化物酶的活性，降低丙二醛積累，維持過氧化氫含量的穩定，提高作物的解毒能力［3，13，15-16，23-24］。Saddique等研究發現，印度梨形孢定殖使脯氨酸合成關鍵酶——吡咯啉-5-羧酸合成酶（P5CS）的活性上調，脯氨酸含量增加，葉片總抗氧化能力提升［10］。Tsai等研究發現，印度梨形孢定殖促進了過氧化氫酶和谷胱甘肽還原酶的活性升高，使還原型谷胱甘肽和氧化型谷胱甘肽的比值升高，脯氨酸含量增加，提高了稻株的抗氧化能力，減小了膜損傷，降低了丙二醛含量，對超氧化物歧化酶和抗壞血酸過氧化物酶的活性沒有顯著影響［21］。Hosseini等研究發現，印度梨形孢定殖促進了小麥根長、根體積、葉片水勢、葉片相對含水量和葉綠素含量顯著升高，過氧化氫酶和抗壞血酸過氧化物酶活性顯著降低，脯氨酸含量無顯著變化；而且接種印度梨形孢改善了小麥的生長發育，促進了水分和營養物質的吸收，降低了脅迫引起的氧化損傷［14］。這可能與印度梨形孢調節脅迫誘導的氧化應激，抑制植物細胞中活性氧（ROS）的形成和過度積累，增強作物抗脅迫能力有關［25-26］。有研究認為，印度梨形孢與作物共生能產生生長素，瞬時提高抗壞血酸過氧化物酶活性，同時降低過氧化氫酶活性［27-28］。

1.2.2 維持光合系統穩定 光合作用是植物生長發育的關鍵生理過程。干旱脅迫使類囊體膜退化、光合色素降解加速，破壞電子傳遞反應，限制光合作用，導致作物的產量和質量顯著降低［29］。印度梨形孢定殖促進了受干旱脅迫影響的小麥、藜麥、水稻、指粟等作物的營養生長，增加了葉綠素含量和光合參數，延緩了脅迫誘導的光合效率下降以及葉綠素和類囊體蛋白降解，減小了光合損害［3，10，13，15，23］。Tsai等研究發現，印度梨形孢接種提高了稻株的葉綠素含量，促進了氣孔關閉、葉溫升高，Fv/Fm增加，葉片萎蔫程度和光合效率損害程度降低［21］。

1.2.3 調控受干旱脅迫作物的分子特性 干旱脅迫條件下，印度梨形孢定殖使葉片中干旱相關基因DREB2A、CBL1、ANAC072、RD29A及miR159、miR396的表達水平上調，使類囊體膜Ca2+敏感調節因子（Ca2+-sensing regulator）的CAS mRNA水平和CAS蛋白量增加［22，25］；增加了參與光合作用、抗氧化防御系統和能量運輸等的蛋白質水平［6］；改變了碳氮代謝，重新分配資源；重新編碼了參與應激反應、氧化還原和信號轉導的蛋白質合成；增強或維持了干旱脅迫作物中膜相關蛋白的存在；改變了參與泛素——蛋白酶體途徑和自噬體形成中的蛋白質變化，減輕了脅迫危害［19］。Zhang等研究發現，印度梨形孢通過增強根部的氧化潛能，重新平衡碳、硫代謝，激活激素功能基因（對脫落酸、生長素、水楊酸和細胞分裂素有反應的基因），提高了作物的抗旱能力［17］。

綜上，干旱脅迫條件下，印度梨形孢定殖激活了抗氧化酶系統，提高了抗氧化能力；減輕了光合器官的受損程度，維持了光合器官的穩定性；提高了功能基因和蛋白質的表達，協調代謝過程，促進作物生長，提高了作物抵抗干旱脅迫的能力（圖1）。

2 印度梨形孢與鹽脅迫

土壤和灌溉水中的高鹽含量是嚴重危害作物生長的全球性問題，根際過量的離子損害作物根系的生長發育，隨后向地上部分逐漸轉移并累積，破壞作物的新陳代謝，導致作物生長受阻、產量降低。預測到2050年，全球超過50%的耕地將鹽堿化［30-31］。高鹽含量對作物的主要危害包括：（1）抑制必需酶的活性，影響細胞分裂和細胞擴張，導致膜紊亂和滲透失衡，使生長受阻、產量下降；（2）引起細胞代謝毒性和離子穩態失衡；（3）降低土壤孔隙度以及水和土壤間的氣體傳導率，改變土壤的完整結構，導致土壤水勢降低，阻礙礦物養分吸收；（4）造成光合作用的氣孔限制、光合速率降低和活性氧過量產生，導致氧化應激損傷［32-38］。研究發現，大約4/5的農作物可以與有益的土壤微生物形成互惠共生關系，為緩解鹽分脅迫提供一種更快、更具成本效益和環保效益的解決方案［39-45］。本研究從印度梨形孢接種方式、定殖測定時間、鹽脅迫處理和對作物的影響等方面系統地歸納和總結了印度梨形孢定殖不同的作物后促進作物生長、提高作物抵抗鹽脅迫的研究（表2）。

2.1 印度梨形孢促進作物生長，降低鹽脅迫的負面影響

鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖促進了大麥、水稻、番茄、苜蓿、胡盧巴等的生長，使根分支增多，根長度、側根密度、根體積、根冠比、根干質量（鮮質量）、莖長度、莖干質量（鮮質量）、葉片數量、葉面積、幼苗的生物量、單株果實的數量及質量增加，降低脅迫危害［31，46-51］。

2.2 印度梨形孢調控鹽脅迫相關的代謝過程，提高作物的抗鹽能力

2.2.1 調節離子穩態 鹽脅迫條件下，印度梨形孢通過成功定殖在擬南芥、水稻、大麥、番茄和白菜等多種作物的根部，調節Na+和K+的濃度以及 Na+/K+ 比值，降低高鹽毒害。印度梨形孢定殖降低了葉片和根系中Na+濃度，增加了根和葉中K+的濃度，降低了Na+/K+［37，41，47-48］；減少了Na+向地上部分（莖和芽）的吸收和運輸，使枝條中的Na+和K+含量降低，保護光合組織免受離子毒害［52］。K+不僅是維持作物最佳生長生產的必需養分，還是作物應對環境變化的重要信號分子［53］。脅迫條件下，維持細胞溶質K+穩態和Na+/K+內穩態已成為作物耐受鹽脅迫的基本機制，對于植物的生長和發育非常重要［48，54］。印度梨形孢定植使玉米根部K+外流降低，枝條中K+含量升高，玉米的耐鹽性提高［55］。隨著NaCl濃度的增加，根部Na+和K+含量顯著增加，當NaCl濃度增加到200 mmol/L時，枝條中Na+含量顯著增加，印度梨形孢接種能顯著降低根和枝條中的Na+和K+含量，減輕離子毒害［43］。 過高的鹽濃度不僅造成離子穩態失衡，還會減少植株對多種營養元素的吸收，印度梨形孢定殖促進了磷的吸收，使白菜根和枝條中的P含量升高，一定程度上緩解了鹽脅迫對作物代謝過程的抑制作用［52］。

2.2.2 提高抗氧化能力 植物在進化過程中在形態、生理生化和分子水平上形成了多種防御機制，以抵抗逆境脅迫。如產生脯氨酸、甘氨酸、甜菜堿等滲透調節物質，協調酶抗氧化劑和非酶抗氧化劑的作用［56-57］。

印度梨形孢成功定殖番茄、苜蓿、白菜和水稻等多種作物，激活活性氧清除系統，增加了過氧化物酶、過氧化氫酶、超氧化物歧化酶等抗氧化物酶的活性，誘導了脯氨酸積累，減輕了活性氧和其他自由基對作物細胞的破壞作用，使脂質過氧化程度降低，電解質滲透率減小，使花青素含量、丙二醛含量和溶液相對電導率降低，脅迫耐受性提高［37，43，49-50，52］。鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖增加了番茄根中脯氨酸、甘氨酸、甜菜堿和可溶性糖含量，有助于保持有利的水勢梯度，便于作物從土壤中吸收水分，降低受害程度［41］。

2.2.3 誘導抗鹽相關基因 作物通過調節膜轉運基因的表達來對抗鹽脅迫中Na+過量積累和K+缺乏；定位于液泡膜的NHX蛋白不僅對K+的有效攝取、膨壓調節和氣孔運動起著至關重要的作用，而且還參與K+穩態和作物耐鹽性調節［37，58］。Shabala等研究發現，鹽脅迫的主要有害影響是通過去極化激活的外向整流K+（GORK）以及ROS激活的非選擇性K+可滲透陽離子通道（NSCC）來上調根細胞的K+流出［59］。鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖擬南芥、苜蓿、白菜等作物，增強了編碼高親和力鉀轉運蛋白（HKT1）和內向整流K+通道KAT1和KAT2的基因轉錄水平，使脯氨酸合成關鍵酶——δ1-吡咯烷-5-羧酸合成酶基因（P5CS2）、防御相關基因PR1和PR10以及轉錄因子MtAlfin1-like和C2H2型鋅指蛋白MtZfp-C2H2、鹽超敏感（SOS）信號通路（SOS1和SOS2）以及NHX型Na+/H+逆向轉運蛋白（NHX1）的基因高表達，降低了Na+/K+，提高了作物的耐鹽性［48-49，52，60］。Jogawat等從根內生真菌印度梨形孢中分離出酵母HOG1同源物（PiHOG1），通過RNA干擾技術在印度梨形孢中轉化得到PiHOG1基因沉默轉化子KD （knockdown），在200 mmol/L NaCl脅迫下，與對照相比，接種KD的水稻生物量、莖長、根長和根數、光合色素和脯氨酸含量顯著降低，說明PiHOG1參與了印度梨形孢對鹽害的反應，在水稻抵抗鹽脅迫中起重要作用［61］。Nivedita等研究發現，鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖水稻，與細胞壁修飾酶、植物激素和受體樣激酶相關的基因被誘導。表明，激素串擾、信號傳導和細胞壁動態之間的協同作用有助于促進印度梨形孢定殖的水稻生長，提高耐鹽性［50］。

2.2.4 維持光合系統的穩定性 鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖使水稻、擬南芥、番茄等作物的葉綠素和類胡蘿卜素含量增加［37，46，48］，葉片相對含水量、葉片水勢、凈光合速率、胞間CO2濃度、氣孔導度、蒸騰速率、光系統Ⅱ的光化學效率升高，提高了作物抵抗鹽脅迫的能力［41，43，52，55］。Ghorbani等研究發現，高鹽濃度抑制了番茄的生長和光合作用，印度梨形孢接種提高了葉綠素含量、類胡蘿卜素含量、氣孔導度和凈光合速率，降低了胞間CO2濃度，減輕了鹽脅迫對光器官的傷害，提高了光合效率，促進番茄生長［41］。

綜上，鹽脅迫條件下，印度梨形孢定殖降低了Na+/K+，維持了離子穩態；激活了抗氧化酶系統，提高了抗氧化能力，誘導了抗鹽相關基因的表達，促進了多種代謝過程的協同作用，增加了光合色素含量，降低了光合器官的損害，提高了光合效率，促進作物生長，提高作物抵抗鹽脅迫的能力（圖2）。

3 結論與展望

干旱脅迫和高鹽脅迫導致作物的生長環境進一步惡化，抑制作物的生長生產，導致產量和質量顯著降低。利用有益菌與作物建立互惠共生關系，是應對環境變化、維持農業可持續發展的一種友好健康方式。印度梨形孢是一種可以在多種培養基上培養的根內生真菌，可以促進作物生長、提高作物抵抗逆境脅迫的能力?？茖W家從形態、生理、生化、分子等方面開展了有關印度梨形孢促進作物生長、提高作物的抗逆能力的相關研究并對其機制做了深度解析，但是，脅迫條件下作物的他感作用、印度梨形孢成功定殖后調節脅迫過程的關鍵候選基因的功能、不同激素的調控路徑及其路徑間的相互作用等還需深入探討。印度梨形孢可用作促生劑、營養吸收增強劑、生物防治劑、免疫調節劑和生物肥料等，在現在和今后的農業生產上應用前景都非常廣泛，今后需要進一步合理有效地開發其潛力，形成商業生產模式并成功推廣應用到農業生產，推進農作物綠色栽培和農業可持續發展。

參考文獻：

［1］Unnikumar K R，Sree K S，Varma A. Piriformospora indica：a versatile root endophytic symbiont［J］. Symbiosis，2013，60（3）：107-113.

［2］Gill S S，Gill R，Trivedi D K，et al. Piriformospora indica：potential and significance in plant stress tolerance［J］. Frontiers in Microbiology，2016，7：332.

［3］Abdelaziz M E，Abdeldaym E A，Sabra M A. The root endophytic fungus Piriformospora indica improves growth performance，physiological parameters and yield of tomato under water stress condition［J］. Middle East Journal of Agriculture Research，2018，7（3）：1090-1101.

［4］Zuccaro A，Lahrmann U，Güldener U，et al. Endophytic life strategies decoded by genome and transcriptone analyses of the mutualistic root symbiont Piritormospora indica［J］. PLoS Pathogens，2011，7（10）：e1002290.

［5］Varma A，Bakshi M，Lou B G，et al. Piriformospora indica：a novel plant growth-promoting mycorrhizal fungus［J］. Agricultural Research，2012，1（2）：117-131.

［6］Ghabooli M，Khatabi B，Ahmadi F S，et al. Proteomics study reveals the molecular mechanisms underlying water stress tolerance induced by Piriformospora indica in barley［J］. Journal of Proteomics，2013，94：289-301.

［7］Hussin S，Khalifa W，Geissler N，et al. Influence of the root endophyte Piriformospora indica on the plant water relations，gas exchange and growth of Chenopodium quinoa at limited water availability［J］. Journal of Agronomy and Crop Science，2017，203（5）：373-384.

［8］Gohari A，Eslamian S，Abedi-Koupaei J，et al. Climate change impacts on crop production in Irans Zayandeh-Rud River Basin［J］. Science of the Total Environment，2013，442：405-419.

［9］Takahashi S，Badger M R .Photoprotection in plants：a new light on photosystem Ⅱ damage［J］. Trends in Plant Science，2011，16（1）：53-60.

［10］Saddique M A B，Ali Z，Khan A S，et al. Inoculation with the endophyte Piriformospora indica significantly affects mechanisms involved in osmotic stress in rice［J］. Rice，2018，11（1）：1-12.

［11］Boorboori M R，Zhang H Y. The role of Serendipita indica （Piriformospora indica） in improving plant resistance to drought and salinity stresses［J］. Biology，2022，11（7）：952.

［12］Rajput S，Sengupta P，Kohli I，et al. Role of Piriformospora indica in inducing soil microbial communities and drought stress tolerance in plants［M］//New and future developments in microbial biotechnology and bioengineering. Amsterdam：Elsevier，2022：93-110.

［13］Yaghoubian Y，Goltapeh E M，Pirdashti H，et al. Effect of Glomus mosseae and Piriformospora indica on growth and antioxidant defense responses of wheat plants under drought stress［J］. Agricultural Research，2014，3（3）：239-245.

［14］Hosseini F，Mosaddeghi M R，Dexter A R. Effect of the fungus Piriformospora indica on physiological characteristics and root morphology of wheat under combined drought and mechanical stresses［J］. Plant Physiology and Biochemistry，2017，118：107-120.

［15］Tyagi J，Varma A，Pudake R N. Evaluation of comparative effects of arbuscular mycorrhiza （Rhizophagus intraradices） and endophyte （Piriformospora indica） association with finger millet （Eleusine coracana） under drought stress［J］. European Journal of Soil Biology，2017，81：1-10.

［16］Xu L，Wang A A，Wang J，et al. Piriformospora indica confers drought tolerance on Zea mays L. through enhancement of antioxidant activity and expression of drought-related genes［J］. The Crop Journal，2017，5（3）：251-258.

［17］Zhang W Y，Wang J，Xu L，et al. Drought stress responses in maize are diminished by Piriformospora indica［J］. Plant Signaling & Behavior，2018，13（1）：e1414121.

［18］Hosseini F，Mosaddeghi M R，Dexter A R，et al. Maize water status and physiological traits as affected by root endophytic fungus Piriformospora indica under combined drought and mechanical stresses［J］. Planta，2018，247（5）：1229-1245.

［19］Ghaffari M R，Mirzaei M，Ghabooli M，et al. Root endophytic fungus Piriformospora indica improves drought stress adaptation in barley by metabolic and proteomic reprogramming［J］. Environmental and Experimental Botany，2019，157：197-210.

［20］Ahmadvand G，Hajinia S. Effect of endophytic fungus Piriformospora indica on yield and some physiological traits of millet （Panicum miliaceum） under water stress［J］. Crop and Pasture Science，2018，69（6）：594.

［21］Tsai H J，Shao K H，Chan M T，et al. Piriformospora indica symbiosis improves water stress tolerance of rice through regulating stomata behavior and ROS scavenging systems［J］. Plant Signaling & Behavior，2020，15（2）：1722447.

［22］Mohsenifard E，Ghabooli M，Mehri N，et al. Regulation of miR159 and miR396 mediated by Piriformospora indica confer drought tolerance in rice［J］. Journal of Plant Molecular Breeding，2017，5（1）：10-18.

［23］Sun C，Johnson J M，Cai D G，et al. Piriformospora indica confers drought tolerance in Chinese cabbage leaves by stimulating antioxidant enzymes，the expression of drought-related genes and the plastid-localized CAS protein［J］. Journal of Plant Physiology，2010，167（12）：1009-1017.

［24］Swetha S，Padmavathi T. Mitigation of drought stress by Piriformospora indica in Solanum melongena L. cultivars［J］. Proceedings of the National Academy of Sciences，India Section B：Biological Sciences，2020，90（3）：585-593.

［25］Marulanda A，Porcel R，Barea J M，et al. Drought tolerance and antioxidant activities in lavender plants colonized by native drought-tolerant or drought-sensitive Glomus species［J］. Microbial Ecology，2007，54（3）：543-552.

［26］Kumar M，Yadav V，Tuteja N，et al. Antioxidant enzyme activities in maize plants colonized with Piriformospora indica［J］. Microbiology，2009，155（3）：780-790.

［27］Sirrenberg A，Gbel C，Grond S，et al. Piriformospora indica affects plant growth by auxin production［J］. Physiologia Plantarum，2007，131（4）：581-589.

［28］Pasternak T P，tvs K，Domoki M，et al. Linked activation of cell division and oxidative stress defense in alfalfa leaf protoplast-derived cells is dependent on exogenous auxin［J］. Plant Growth Regulation，2007，51（2）：109-117.

［29］Liu X，Li L M，Li M J，et al. AhGLK1 affects chlorophyll biosynthesis and photosynthesis in peanut leaves during recovery from drought［J］. Scientific Reports，2018，8：2250.

［30］Jamil A，Riaz S，Ashraf M，et al. Gene expression profiling of plants under salt stress［J］. Critical Reviews in Plant Sciences，2011，30（5）：435-458.

［31］Reshna O P，Beena R，Joy M，et al. Elucidating the effect of growth promoting endophytic fungus Piriformospora indica for seedling stage salinity tolerance in contrasting rice genotypes［J］. Journal of Crop Science and Biotechnology，2022，25（5）：583-598.

［32］Requena N，Perez-Solis E，Azcón-Aguilar C，et al. Management of indigenous plant-microbe symbioses aids restoration of desertified ecosystems［J］. Applied and Environmental Microbiology，2001，67（2）：495-498.

［33］Tuteja N. Mechanisms of high salinity tolerance in plants［J］. Methods in Enzymology，2007，428：419-438.

［34］Chaves M M，Flexas J，Pinheiro C. Photosynthesis under drought and salt stress：regulation mechanisms from whole plant to cell［J］. Annals of Botany，2009，103（4）：551-560.

［35］Jouyban Z. The effects of salt stress on plant growth［J］. Technical Journal Engineering and Applied Sciences，2012，2（1）：7-10.

［36］Porcel R，Aroca R，Ruiz-Lozano J M.Salinity stress alleviation using arbuscular mycorrhizal fungi.A review［J］. Agronomy for Sustainable Development，2012，32（1）：181-200.

［37］Abdelaziz M E，Abdelsattar M，Abdeldaym E A，et al. Piriformospora indica alters Na+/K+ homeostasis，antioxidant enzymes and LeNHX1 expression of greenhouse tomato grown under salt stress［J］. Scientia Horticulturae，2019，256：108532.

［38］Alif Ali B S，Beena R，Stephen K. Combined effect of high temperature and salinity on growth and physiology of rice （Oryza sativa L.）［J］. Agricultural Research Journal，2021，58（5）：783-788.

［39］Andrés-Barrao C，Lafi F F，Alam I，et al. Complete genome sequence analysis of Enterobacter sp. SA187，a plant multi-stress tolerance promoting endophytic bacterium［J］. Frontiers in Microbiology，2017，8：2023.

［40］de Zélicourt A，Synek L，Saad M M，et al. Ethylene induced plant stress tolerance by Enterobacter sp. SA187 is mediated by 2-keto-4-methylthiobutyric acid production［J］. PLoS Genetics，2018，14（3）：e1007273.

［41］Ghorbani A，Razavi S M，Ghasemi Omran V O，et al. Piriformospora indica inoculation alleviates the adverse effect of NaCl stress on growth，gas exchange and chlorophyll fluorescence in tomato （Solanum lycopersicum L.）［J］. Plant Biology，2018，20（4）：729-736.

［42］Ghorbani A，Razavi S M，Omran V O G，et al. Piriformospora indica alleviates salinity by boosting redox poise and antioxidative potential of tomato［J］. Russian Journal of Plant Physiology，2018，65（6）：898-907.

［43］Hassani D，Khalid M，Huang D F，et al. Morphophysiological and molecular evidence supporting the augmentative role of Piriformospora indica in mitigation of salinity in Cucumis melo L.［J］. Acta Biochimica et Biophysica Sinica，2019，51（3）：301-312.

［44］de Vries F T，Griffiths R I，Knight C G，et al. Harnessing rhizosphere microbiomes for drought-resilient crop production［J］. Science，2020，368（6488）：270-274.

［45］Manikanta C L N，Beena R，Rejeth R. Root anatomical traits influence water stress tolerance in rice （Oryza sativa L.）［J］. Journal of Crop Science and Biotechnology，2022，25（4）：421-436.

［46］Jogawat A，Saha S，Bakshi M，et al. Piriformospora indica rescues growth diminution of rice seedlings during high salt stress［J］. Plant Signaling & Behavior，2013，8（10）：e26891.

［47］Alikhani M，Khatabi B，Sepehri M，et al. A proteomics approach to study the molecular basis of enhanced salt tolerance in barley （Hordeum vulgare L.） conferred by the root mutualistic fungus Piriformospora indica［J］. Molecular BioSystems，2013，9（6）：1498-1510.

［48］Abdelaziz M E，Kim D，Ali S，et al. The endophytic fungus Piriformospora indica enhances Arabidopsis thaliana growth and modulates Na+/K+ homeostasis under salt stress conditions［J］. Plant Science，2017，263：107-115.

［49］Li L，Li L，Wang X Y，et al. Plant growth-promoting endophyte Piriformospora indica alleviates salinity stress in Medicago truncatula［J］. Plant Physiology and Biochemistry，2017，119：211-223.

［50］Nivedita，Gazara R K，Khan S，et al. Comparative transcriptome profiling of rice colonized with beneficial endophyte，Piriformospora indica，under high salinity environment［J］. Molecular Biology Reports，2020，47（10）：7655-7673.

［51］Sanskriti B，Shatrupa S，Madhulika S，et al. Augmentative role of Piriformospora indica fungus and plant growth promoting bacteria in mitigating salinity stress in Trigonella foenum-graecum［J］. Journal of Applied Biology & Biotechnology，2022，10（1）：85-94.

［52］Khalid M，Hassani D，Liao J L，et al. An endosymbiont Piriformospora indica reduces adverse effects of salinity by regulating cation transporter genes，phytohormones，and antioxidants in Brassica campestris ssp. chinensis［J］. Environmental and Experimental Botany，2018，153：89-99.

［53］Anschütz U，Becker D，Shabala S.Going beyond nutrition：regulation of potassium homoeostasis as a common denominator of plant adaptive responses to environment［J］. Journal of Plant Physiology，2014，171（9）：670-687.

［54］Shabala S.Signalling by potassium：another second messenger to add to the list？［J］. Journal of Experimental Botany，2017，68（15）：4003-4007.

［55］Yun P，Xu L，Wang S S，et al. Piriformospora indica improves salinity stress tolerance in Zea mays L. plants by regulating Na+ and K+ loading in root and allocating K+ in shoot［J］. Plant Growth Regulation，2018，86（2）：323-331.

［56］Ahmad P，Jaleel C A，Sharma S.Antioxidant defense system，lipid peroxidation，proline-metabolizing enzymes，and biochemical activities in two Morus alba genotypes subjected to NaCl stress［J］. Russian Journal of Plant Physiology，2010，57（4）：509-517.

［57］Ahmad P，Ashraf M，Hakeem K R，et al. Potassium starvation-induced oxidative stress and antioxidant defense responses in Brassica juncea［J］. Journal of Plant Interactions，2014，9（1）：1-9.

［58］Barragán V，Leidi E O，Andrés Z，et al. Ion exchangers NHX1 and NHX2 mediate active potassium uptake into vacuoles to regulate cell turgor and stomatal function in Arabidopsis［J］. The Plant Cell，2012，24（3）：1127-1142.

［59］Shabala S，Pottosin I.Regulation of potassium transport in plants under hostile conditions：implications for abiotic and biotic stress tolerance［J］. Physiologia Plantarum，2014，151（3）：257-279.

［60］Ghazanfar B，Cheng Z，Wu C，et al. Glomus etunicatum root inoculation and foliar application of acetyl salicylic acid induced NaCl tolerance by regulation of NAC1 & LeNHX1 gene expression and improved photosynthetic performance in tomato seedlings［J］. Pakistan Journal of Botany，2016，48（3）：1209-1217.

［61］Jogawat A，Vadassery J，Verma N，et al. PiHOG1，a stress regulator MAP kinase from the root endophyte fungus Piriformospora indica，confers salinity stress tolerance in rice plants［J］. Scientific Reports，2016，6：36765.