杞麓湖浮游植物群落結構對富營養化的響應及魚產力評估

杜紅春，朱挺兵，龔進玲，胡飛飛，孫 昳，李學梅，楊德國，繆祥軍，王翠蓮，黃哲參

(1.中國水產科學研究院長江水產研究所，農業農村部淡水生物多樣性保護重點實驗室，武漢 430223；2.云南省漁業科學研究院，昆明 650051；3.通海縣水產工作站，云南玉溪 652799；4.云南亞美湖泊水質治理有限公司，云南玉溪 652799)

浮游植物是水生態系統中重要的初級生產者，同時也是食物鏈的基礎環節，在能量流動和物質循環過程中占據著十分重要的位置[1]。浮游植物具有生長周期短、對環境變化反應靈敏等特點，因而常被用于水質評價。此外，浮游植物還是濾食性魚類重要的餌料來源，其群落結構變化可直接或間接影響水域中其它生物的生長，進而影響漁業產量。因此，通過研究水域內浮游植物的現狀，不僅能夠對水域的水質狀況進行評價，同時也能對水域內潛在的魚產力進行評估，為魚類的合理放養提供科學依據，增加漁業產量，使水生態系統達到平衡[2]。

杞麓湖位于云南省中部，隸屬玉溪市通海縣，海拔為1 796 m[3]，是云南省九大高原湖泊之一。杞麓湖呈新月狀，南北較窄，平均寬3.5 km，東西較長，平均長10.4 km，湖面積為37.3 km2，平均水深為4.5 m，湖泊容積為1.676×108m3[4-5]。杞麓湖緊靠通海縣城，且周邊有大面積的農業種植區，農業污染和生活污染等面源污染是造成杞麓湖水質較差、重度富營養化的主要原因。歷史資料表明，杞麓湖污染嚴重，屬劣Ⅴ類水質，水體內氮磷含量較高，為浮游植物提供了豐富的營養源，使得浮游植物密度增加，水體富營養化程度增加[6]。關于杞麓湖浮游植物的研究較少，僅有的報道也存在調查周期短、采樣范圍小[3,7-9]等問題，缺乏對杞麓湖浮游植物全年全湖區的整體研究。本研究對杞麓湖浮游植物及主要富營養化水質指標進行了周年性的季度調查，分析了浮游植物群落結構和富營養化特征，并評估了浮游植物所提供的魚產力，以期為杞麓湖生態保護及利用提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 研究區域與樣點設置

杞麓湖位于東經102°33′48″～102°52′36″，北緯24°4′36″～24°14′2″。根據杞麓湖的形狀特點和水文特征，在湖區入水口、湖中心以及湖周邊等區域設置了6個點位，分別于2021年3月、6月、9月和12月進行了浮游植物樣品和水樣的采集，點位分布見圖1。

圖1 杞麓湖采樣點分布圖Fig.1 Sampling sites for the Qilu Lake

1.2 采樣方法與處理

浮游植物定性樣品采集：用25號浮游生物網在水面約0.5 m處以“∞”字形來回滑動3～5 min，將采集到的樣品置于50 mL的樣本瓶中，加入甲醛固定。定量樣品采集：根據采樣點的水深，用采水器在不同水層取等量的水混合后取1 L的混合水，加入10～15 mL魯哥試劑，靜止48 h后，去除上清液，濃縮至30 mL，置于50 mL樣本瓶中。依據《中國淡水藻類-系統、分類及生態》[10]在光學顯微鏡下對浮游植物進行鑒定和計數。浮游植物生物量的計算采用體積法，根據形態相近似的幾何體積公式計算而得[11]。

水體透明度(SD)現場用塞氏盤測定。采集浮游植物的同時采集1 L水樣，帶回實驗室測定總氮(TN，堿性過硫酸鉀消減紫外分光光度法)、總磷(TP，鉬酸銨分光光度法)和葉綠素a(Chl-a，丙酮萃取分光光度法)。

1.3 數據分析

1.3.1 浮游植物群落結構特征

根據優勢度(Y)≥0.02確定該浮游植物為優勢種[12]。采用Shannon-Wiener多樣性指數(H)[13]、Pielou均勻度指數(J)[14]和Margalef豐富度指數(D)[15]對杞麓湖浮游植物多樣性進行綜合分析。

運用R 4.0.3軟件的Vegan軟件包對浮游植物密度進行非度量多維尺度排序分析(Nonmetric multidimensional scaling,NMDS)，基于Bray-Curtis相異系數對不同時間點各點位進行空間排序，選取在任意一次采樣點相對密度大于0.1%的物種，將該物種的密度數據進行In(X+1)轉化以降低極值的影響。不同時間和點位的浮游植物群落結構差異是否顯著通過相似性分析(Analysis of similarities,ANOSIM)和多元置換方差分析(Permutational multivariate analysis of variance,PERMANOVA)在999次迭代下進行檢驗[2]。

1.3.2 綜合營養狀態指數法

本研究利用綜合營養狀態指數法對杞麓湖富營養化狀況進行評價，以Chl-a為基準參數，選取TN、TP和SD參數進行相關加權綜合，具體計算方法參考《中國湖泊環境》[16]。綜合營養狀態指數的分級見表1。

表1 綜合營養狀態指數分級Tab.1 The classification of the comprehensive trophic state indexes

1.3.3 魚產力估算

根據《內陸水域魚類增養殖學》計算湖泊浮游植物所能提供的魚產力，公式為：

F=m×(P/B)×a/k

式中，F為魚產力(kg/hm2)，m為餌料生物現存量(mg/L)，P/B為餌料生物周轉率，a為魚類對餌料生物的利用率，k為餌料系數[17]。不同地區不同水體的P/B系數、餌料系數、餌料利用率取值不同，本研究杞麓湖的P/B系數取110，餌料系數取40，飼料利用率取20%。

2 結果

2.1 浮游植物種類組成

調查期間，共檢出浮游植物213種，隸屬8門116屬，其中綠藻門最多，有52屬118種，占總種類數55.4%；其次為硅藻門(18屬31種)和藍藻門(23屬28種)，分別占總種類數的14.6%和13.1%；裸藻門(7屬16種)占總種類數的7.5%，隱藻門(4屬8種)占總種類數的3.8%，甲藻門(5屬6種)和金藻門(6屬6種)均占總種類數的2.8%，定鞭藻門1屬1種，僅占總種類數的0.5%。

依時間看，3月的種類數(141種)>6月(137種)>9月(130種)>12月(113種)(圖2)，除12月外，其余3個時間段的種類數相差不大。6個點位中，S1點位的種類數(154種)>S2(140種)>S5(133種)>S6(132種)>S4(131種)>S3(129種)(圖2)，6個點位的種類數差距不大。不同時間不同點位的種類數組成均以綠藻門為主，藍藻門和硅藻門次之。

2.2 浮游植物優勢種

杞麓湖浮游植物優勢種有14種，其中藍藻門12種，綠藻門1種，硅藻門1種。藍藻門的優勢度較大，且在各個季度均為優勢類群，而綠藻門和硅藻門的優勢度較小，僅在個別時間段有優勢，其中綠藻門的四尾柵藻(Scenedesmusquadricauda)僅在3月、6月、12月為優勢種，硅藻門的小環藻(Cyclotellasp.)僅在12月為優勢種。不同季節表現出的優勢度各不相同，3月和12月的優勢種均有7種，3月以偽魚腥藻(Pseudoanabaenasp.)和顫藻(Oscillatoriasp.)為主，優勢度分別為0.368和0.249；12月以偽魚腥藻的優勢度最高，為0.628。6月和9月的優勢種均有5種，且均以偽魚腥藻的優勢度最高，優勢度分別為0.552和0.692。偽魚腥藻在全年各季度均占較大優勢。

圖2 杞麓湖浮游植物種類組成的時空分布Fig.2 Temporal and spatial distribution of phytoplankton species composition in the Qilu Lake

2.3 浮游植物密度和生物量

杞麓湖浮游植物的平均密度為(50.442±4.479)×107ind./L(平均值±標準誤，下同)，其中藍藻門密度最高，占總密度的90.6%；其次為綠藻門(7.0%)和硅藻門(1.8%)；其余門類占比均不超過0.5%。4次調查中浮游植物密度9月[(80.408±6.131)×107ind./L]>3月[(52.442±5.144)×107ind./L]>12月[(35.693±2.102)×107ind./L]>6月[(33.225±3.557)×107ind./L]。除6月與12月浮游植物密度差異不顯著外，其余時間段的浮游植物密度差異均顯著，其中9月與其余3個時間段的差異呈極顯著(P<0.01)(圖3)。6個點位浮游植物平均密度介于(39.413±5.642)×107～(54.291±12.787)×107ind./L，6個點位浮游植物的密度相差不大，差異不顯著(F=0.207，P=0.955)。不同時間不同點位浮游植物密度組成中，均以藍藻門占絕對優勢，藍藻門的占比均超過85%。

杞麓湖浮游植物生物量的平均值為(20.132±2.208) mg/L。其中藍藻門生物量最高，占49.6%；其次為綠藻門，占22.5%；硅藻門次之，占20.4%；之后依次為隱藻門(4.3%)，裸藻門(2.7%)，金藻門(0.5%)，定鞭藻門(0.0%)。4次調查中浮游植物生物量3月>(23.565±1.955) mg/L>9月(21.300±1.374) mg/L>6月(19.467±2.946) mg/L>12月(16.199±0.516) mg/L。4個時間段浮游植物生物量相差不大，沒有顯著性差異(F=2.203,P=0.119)。6個點位浮游植物生物量介于(217.727±1.606)～(224.481±2.820) mg/L。6個點位的生物量相差不大，差異不顯著(F=0.687,P=0.639)。不同時間不同點位的浮游植物生物量組成基本均以藍藻門為主，綠藻門和硅藻門次之，藍藻、綠藻和硅藻占浮游植物總生物量的95%以上。

表2 杞麓湖浮游植物優勢種及其優勢度Tab.2 Dominant species of phytoplankton and its dominance in the Qilu Lake

圖3 杞麓湖浮游植物密度和生物量的時空分布Fig.3 Temporal and spatial distribution of phytoplankton density and biomass in the Qilu Lake不同的小寫字母表示顯著性差異(P<0.05)，不同的大寫字母表示極顯著性差異(P<0.01)。下同。

2.4 浮游植物群落結構的季節演替

選用相對密度大于0.1%的物種，基于Bray-Curtis相似性系數對浮游植物密度數據進行NMDS排序分析，結果如圖4所示。NMDS排序圖顯示在二維空間上的應力值為0.113，小于0.2，說明該圖可用于描述樣本間的相似關系。浮游植物群落按采樣時間分為4組，存在一定的時間差異。單因素方差分析(ANOSIM)和多元置換方差分析(PERMANOVA)結果表明不同時間間存在極顯著差異(ANOSIM:P=0.001;Adonis:P=0.001)，不同點位之間不存在顯著差異(ANOSIM:P=0.998;Adonis:P=0.723)。

圖4 杞麓湖不同季節各站點浮游植物的非度量多維尺度分析結果Fig.4 Nonmetric multidimensional scaling analysis(NMDS)of phytoplankton community during different seasons and area in the Qilu Lake

2.5 浮游植物生物多樣性指數

杞麓湖不同時間段浮游植物Shannon-Wiener多樣性指數的變化范圍為0.884～2.424，均值為1.691±0.081，季度變化趨勢為3月(2.118±0.096)>6月(1.820±0.069)>9月(1.168±0.082)>12月(1.656±0.076)。Pielou均勻度指數的變化范圍為0.278～0.720，均值為0.490±0.021，季度變化趨勢為3月(0.608±0.028)>6月(0.510±0.026)>12月(0.468±0.019)>9月(0.373±0.026)。Margalef豐富度指數的變化范圍為0.939～2.209，均值為1.537±0.066，6月(1.802±0.102)>3月(1.580±0.065)>12月(1.693±0.050)>9月(1.073±0.030)。4個時間段中除6月與12月差異不顯著外，其余時間段間的浮游植物生物多樣性指數差異均顯著(圖5)。

圖5 杞麓湖浮游植物生物多樣性指數Fig.5 Phytoplankton diversity indices in Qilu Lake

2.6 綜合營養狀態指數

調查期間杞麓湖綜合營養狀態指數變化范圍為68.4～86.7，均值為75.6±0.9，除2021年6月個別點位的綜合營養狀態指數小于70，顯示為中度富營養狀態外，其余時間段各點位均為重度富營養狀態。各時間段綜合營養狀態指數相差不大，其中3月較高，其次為6月和9月，12月較低。整體而言，2021年4次調查中，杞麓湖的水質均處于重度富營養狀態，引起杞麓湖富營養化的主要因子為TP，營養狀態指數最大，為88.6±1.9。

表3 杞麓湖綜合營養狀態指數特征值Tab.3 The characteristics of comprehensive trophic status indexes in Qilu Lake

2.7 浮游植物的魚產力評估

杞麓湖平均水深為4.5 m[4]，浮游植物年平均生物量為20.132 mg/L，則每公頃浮游植物生物量為905.94 kg，根據魚產力計算公式可得，由浮游植物提供的魚產力為498.27 kg/hm2。杞麓湖湖泊面積為3 700 hm2[4]，按水面面積計算可得杞麓湖可提供食浮游植物魚類的漁產潛力為1 843.59 t。

3 討論

3.1 杞麓湖浮游植物群落結構特征

本研究共在杞麓湖采集鑒定出浮游植物213種，以綠藻門為主，與歷史報道類似。相比杞麓湖往年的調查結果(表4)，當前杞麓湖浮游植物的種類數有所增加，但門類組成變化不大，仍以綠藻、藍藻和硅藻為主，其余門類占比均不超過10%，表明杞麓湖浮游植物群落格局處于相對穩定狀態。杞麓湖浮游植物優勢種有14種，其中藍藻12種、綠藻1種，硅藻1種。不同季節的優勢種有一定的差異，但整體上仍以藍藻門的偽魚腥藻為主要優勢種。杞麓湖浮游植物年平均密度為(50.442±4.479)×107ind./L，其中藍藻門密度占比最高，超過90%。平均生物量為(20.132±2.208) mg/L，藍藻門占比接近50%。與歷史報道相比(表4)，杞麓湖浮游植物密度的組成結構沒有明顯變化，均是以藍藻門為主。OLIVER等[18]研究發現，在溫度和光照隨季節變化不明顯的亞熱帶地區，若水體中氮磷含量較高，則藍藻可能成為水體內全年的優勢藻群。對于地處亞熱帶地區的杞麓湖，其周邊農業農村面源污染占入湖污染物總量的85%以上[19]，致使水體中氮磷富集，利于藍藻生長。研究表明，在穩定的水體中適宜多數藍藻生長，而綠藻和硅藻更適合生長在紊亂的水體中[20]。杞麓湖湖區面積較小，且是封閉型湖泊，僅有少數入湖口，沒有出湖河流[21]，水體流動性差，整體較為穩定，因而形成了常年以偽魚腥藻等藍藻為主的優勢藻類生長的狀況。

杞麓湖浮游植物生物量和多樣性具有一定的時空變化。本研究中杞麓湖的浮游植物密度和生物多樣性指數隨季節變化表現出一定差異，其中9月與其余時間段差異極顯著，這可能是因為9月溫度較高，降雨量較大，通過地表徑流帶入到水體的營養鹽濃度增加，使偽魚腥藻等藍藻大量繁殖導致的，有研究表明偽魚腥藻與溫度呈顯著正相關[22]，在9月密度達5.56×108ind./L，但是因為藍藻生物量小，使得4個調查時間段間生物量差異不顯著。同時與1982年的歷史報道[7]相比，本研究測得的杞麓湖浮游植物密度增長了100多倍，一定程度上指示了杞麓湖近幾十年來水體營養狀態的劇烈變化。從空間上看，杞麓湖各點位的浮游植物密度、生物量和生物多樣性指數的差異均不顯著，可能是因為杞麓湖面積較小，水體交換流動性差，各點位的水質參數相差不大。

表4 杞麓湖浮游植物群落結構的年際變化Tab.4 Interannual variation of phytoplankton community structure in Qili Lake

3.2 杞麓湖富營養化評價

據調查，一般以藍藻為主的湖泊處于富營養狀態，以藍藻、綠藻、硅藻和隱藻為主的湖泊處于中營養狀態，以綠藻和金藻為主的湖泊處于貧營養狀態[9]，而杞麓湖浮游植物群落組成以藍藻為絕對優勢，可以認為杞麓湖水體的營養狀態較高。杞麓湖的優勢種有柵藻、偽魚腥藻等，都是易于生存在富營養化環境的耐污性物種[24-25]。基于多樣性指數法對杞麓湖富營養化進行評價，其中Shannon-Wiener多樣性指數、Margalef豐富度指數和Pielou均勻度指數的均值分別為1.691、1.537和0.490，表明杞麓湖水質處于中污染狀態，與楊鴻雁等[4]的調查結果相比，杞麓湖浮游植物的多樣性指數和均勻度指數均增加，表明杞麓湖浮游植物種類增多。秦潔等[26]和楊鴻雁等[4]利用Chl-a、TP、TN、SD和高錳酸鹽指數(CODMn)對杞麓湖的營養狀態進行評價，結果顯示為中度富營養，富營養化程度略低于本研究利用綜合營養狀態指數的評價結果。這可能是因為本研究僅選用了4個指標，缺乏高錳酸鹽指標。秦潔等[26]的研究結果顯示TN的營養狀態指數最高，而本研究顯示TP的營養狀態指數最高，是引起杞麓湖富營養化的主要因子。相比往年的調查結果[4,27]，本研究中TP含量顯著增加，這可能是因為杞麓湖流域農田耕種面積廣，且以蔬菜種植為主，蔬菜的復種指數較高，農田的水肥藥使用量也較高[28]，而農業化肥流失對杞麓湖TP的貢獻率達73.98%[29]，造成杞麓湖水體中TP含量顯著增加，從而使杞麓湖浮游植物數量增加、水體富營養化加重。

3.3 杞麓湖的魚產力

1958年之前杞麓湖的漁業以自然增殖為主，主要的魚類種類為大頭鯉、杞麓鯉和云南鯉，占比85%左右，1959年后漁業由自然增殖變為放養為主、增殖為輔的模式，魚類增加了青魚、草魚、鰱、鳙和長春鳊等養殖種類，外來種與土著種形成競爭關系，土著種數量逐漸減少[27]。此后，麥穗魚等雜魚形成優勢種，漁獲物中經濟魚類主要是鰱、鳙，土著種如大頭鯉、杞麓鯉等幾乎沒有[5]，缺乏魚類的下行調控，浮游植物等餌料生物全面增長。杞麓湖近幾十年來富營養化程度逐漸增加，水質惡化，水體中氮磷含量增加[6]。為改善水質現狀，自2011年起杞麓湖開展“以漁凈水”活動，向湖中投放鰱、鳙等濾食性魚類。濾食魚類進食時不能自主挑選食物，鰱鳙濾食浮游植物多以藍藻和綠藻為主，鰱多食綠藻，鳙多食藍藻[30]。合理放養濾食性魚類，既能控制水質，減輕水體富營養化程度，也能增加漁業產量。本研究求得杞麓湖浮游植物可提供的魚產力為1 843.59 t。而據地方水產部門統計，杞麓湖鰱等主食浮游植物魚類年產量不足1 000 t，說明杞麓湖的浮游植物還有較大的利用空間。建議在進一步研究的基礎上，適當加大杞麓湖鰱鳙的放養量，調整放養比例，限制藍藻等的生長，提高水體透明度，為水生植物和底棲動物恢復提供條件，進而為土著魚類提供產卵場和餌料生物，以達到凈水、恢復和發展生態的目的。