羊肚菌的營(yíng)養(yǎng)成分和藥理作用研究進(jìn)展

趙曜，張強(qiáng)

(安徽科技學(xué)院生命與健康科學(xué)學(xué)院，安徽鳳陽233100)

羊肚菌(Morchellaesculenta)，俗稱羊肚子、羊肚蘑、羊雀菌、包谷菌等，隸屬子囊菌亞門(Ascomycotina)，盤菌綱(Discomycetes)，羊肚菌科(Morchellaceae)[1-2]。羊肚菌是一種世界性的珍稀名貴藥食兩用真菌，多生于潮濕的闊葉林地上，因其菌蓋表面常有不規(guī)則凹陷和褶皺，且形似羊肚而得名[3]。羊肚菌不僅味道鮮美，營(yíng)養(yǎng)價(jià)值高，而且具有非常重要的經(jīng)濟(jì)和科研價(jià)值。當(dāng)前，對(duì)羊肚菌的研究主要集中在資源分布、生物學(xué)特性、遺傳多樣性、人工栽培、菌種選育、營(yíng)養(yǎng)及活性組分鑒定、藥理作用以及產(chǎn)品開發(fā)等方面，其中，基于營(yíng)養(yǎng)成分與藥理作用的羊肚菌的保健功能一直是國內(nèi)外學(xué)者研究的熱點(diǎn)。對(duì)羊肚菌的營(yíng)養(yǎng)成分、藥理作用以及研究開發(fā)現(xiàn)狀與應(yīng)用前景進(jìn)行了綜述，為羊肚菌的深度開發(fā)和利用提供參考。

1 羊肚菌的主要營(yíng)養(yǎng)成分

羊肚菌肉質(zhì)脆嫩鮮美，含有多糖、蛋白質(zhì)、維生素及礦質(zhì)元素等多種營(yíng)養(yǎng)成分，具有非常高的食用和藥用價(jià)值。

1.1 蛋白質(zhì)及氨基酸

羊肚菌中含有較多的優(yōu)質(zhì)蛋白質(zhì)，其含量在不同地區(qū)及品種間有一定差異，最高可達(dá)38.11%[4]。羊肚菌的總氨基酸含量遠(yuǎn)高于一般食用菌，人體必需氨基酸如賴氨酸和亮氨酸等含量十分豐富，約占氨基酸總量的47.48%，比一般食用菌高出25%～40%，營(yíng)養(yǎng)價(jià)值達(dá)到了聯(lián)合國糧食及農(nóng)業(yè)組織(FAO)提出的理想蛋白質(zhì)水平因此，羊肚菌被認(rèn)為是極好的蛋白質(zhì)來源[3,5]。在所有品種的羊肚菌中，谷氨酸和天冬氨酸的含量均遠(yuǎn)超其他氨基酸，這是羊肚菌味道鮮美的主要原因之一[3]。此外，羊肚菌還含有一般食用菌所不具有的α-氨基異丁酸，順-3-氨基- L-脯氨酸及2，4-二氨基異丁酸等稀有氨基酸，使其具有獨(dú)特風(fēng)味[3,6]。

1.2 多糖

多糖是羊肚菌的主要活性成分之一，羊肚菌的許多生物活性和藥理作用都與多糖有關(guān)。過去的十幾年里，已有很多關(guān)于羊肚菌多糖提取、結(jié)構(gòu)鑒定及生物活性研究的報(bào)道。Yang et al.[7]對(duì)羊肚菌子實(shí)體中的多糖進(jìn)行了分離、純化和結(jié)構(gòu)表征，結(jié)果表明，羊肚菌多糖主要由葡萄糖、甘露糖、半乳糖和阿拉伯糖組成，平均分子量43625 Da；Cui et al.[8]從羊肚菌發(fā)酵液中提取并分離了2個(gè)活性多糖(MEP-I和MEP-II)，經(jīng)檢測(cè)，兩種多糖均含有甘露糖、葡萄糖和半乳糖等單糖，但摩爾比不同，其中葡萄糖含量高達(dá)80%左右，而且這2種多糖均具有免疫調(diào)節(jié)活性。Hu et al.[9]從羊肚菌發(fā)酵液中分離到一種新型多糖，并通過實(shí)驗(yàn)證實(shí)該多糖能誘導(dǎo)人肝癌細(xì)胞(HepG2)的凋亡。

1.3 脂類

羊肚菌中的脂類含量約為3.82%～6.16%，種類十分豐富[6]。羊肚菌中的脂肪酸以亞油酸為主63%～72%，其次是油酸9.7%～21%，棕櫚酸和硬脂酸的含量相對(duì)較低[10]。也有報(bào)道稱，羊肚菌中含有一定量的亞麻酸0.2%～7.2%[5]。Ivanov et al.[11]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌菌絲體中除含有亞油酸、油酸、棕櫚酸、硬脂酸和十七烷酸等多種脂肪酸外，還含有較高含量的生育酚，這可能是羊肚菌具有抗衰老和消除自由基功效的主要原因。

1.4 維生素、礦質(zhì)元素及其他成分

羊肚菌中維生素的種類齊全。有資料表明，羊肚菌中含有維生素B1、B2、B3、B5、B6、B7、B11、B12以及維生素E等多種維生素，營(yíng)養(yǎng)成分與牛乳、肉和魚粉相當(dāng)[12]。羊肚菌中也含有多種人體必需的礦質(zhì)元素，其中Mg、Cu、Mn、Ca、Zn、Co和Cr的含量較多，這些元素有抗癌和預(yù)防心血管系統(tǒng)疾病的功效；而且，羊肚菌中Mg、Pb、Cd和Zn的含量均符合聯(lián)合國糧農(nóng)組織/世界衛(wèi)生組織(FAO/WHO)的標(biāo)準(zhǔn)[6]。此外，羊肚菌中還含有較高含量的有機(jī)鍺[13]。除維生素和礦質(zhì)元素外，羊肚菌中還含有酚類、色素類、甾醇類以及有機(jī)酸等其他組分。

2 羊肚菌的藥理作用

羊肚菌不僅營(yíng)養(yǎng)豐富，還具有補(bǔ)腎壯陽、和胃消食、化痰理氣、補(bǔ)腦提神等多種功效，是一味非常好的中藥[3]?，F(xiàn)代藥理學(xué)研究表明，羊肚菌具有多種藥理學(xué)作用。

2.1 免疫調(diào)節(jié)活性

羊肚菌的子實(shí)體、菌絲體或發(fā)酵液對(duì)小鼠的細(xì)胞免疫、體液免疫及非特異性免疫有增強(qiáng)作用。Cui et al.[8]研究表明，羊肚菌菌絲體多糖不僅能激活T淋巴細(xì)胞，還可以促進(jìn)腹腔巨噬細(xì)胞內(nèi)NO的合成；Wen et al.[14]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌子實(shí)體多糖不僅能夠提高巨噬細(xì)胞的吞噬作用，促進(jìn)細(xì)胞NO，TNF-α和IL-6的分泌，還能夠通過激活TLR4/JNK和Akt /NF-κB信號(hào)通路發(fā)揮免疫增強(qiáng)作用。Meng et al.[15]從野生羊肚菌中分離到一種活性羊肚菌多糖(MSP-II)，活性研究結(jié)果揭示，其不但能促進(jìn)RAW264.7細(xì)胞的增殖和吞噬作用，還可以誘導(dǎo)巨噬細(xì)胞分泌一氧化氮(NO)，提示MSP-II具有良好的免疫調(diào)節(jié)活性，是醫(yī)學(xué)和食品工業(yè)中潛在的新型免疫增強(qiáng)劑。

2.2 抗腫瘤活性

Hu et al.[9]研究表明，羊肚菌多糖可以通過激活細(xì)胞凋亡途徑抑制HepG2細(xì)胞的增殖，并且發(fā)現(xiàn)活性氧自由基(ROS)在此過程中發(fā)揮著極其重要的作用。Wang et al.[16]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌中的三萜類化合物對(duì)4種癌細(xì)胞(結(jié)腸癌細(xì)胞HT-29、肝癌細(xì)胞HepG2、前列腺癌細(xì)胞PC-3和宮頸癌細(xì)胞HeLa)的增殖具有顯著的抑制作用。Wu et al.[17]從羊肚菌中分離到一種新型的免疫調(diào)節(jié)蛋白(FIP)，發(fā)現(xiàn)其能夠顯著抑制人A549和HepG2細(xì)胞的增殖，并能通過抑制NF-kB信號(hào)通路來減少炎癥細(xì)胞因子的表達(dá)水平。

2.3 保肝作用

Nitha et al.[18]研究了羊肚菌菌絲體乙醇提取物對(duì)乙醇和四氯化碳誘導(dǎo)的大鼠肝損傷的緩解效果，發(fā)現(xiàn)羊肚菌菌絲體提取物能以劑量依賴的方式抑制模型鼠血清中谷草轉(zhuǎn)氨酶(GOT)、谷丙轉(zhuǎn)氨酶(GPT)和堿性磷酸酶(ALP)活性的升高以及多種抗氧化酶水平的降低，說明羊肚菌菌絲體提取物具有顯著的保肝活性。Meng et al.[19]研究表明，羊肚菌可通過調(diào)節(jié)肝臟脂代謝，抑制炎癥因子的生成，以及增強(qiáng)抗氧化酶和解毒酶的活性來對(duì)酒精引起的急性肝損傷發(fā)揮保護(hù)作用，其作用機(jī)制可能與抗氧化和抗炎信號(hào)通路的調(diào)節(jié)有關(guān)。Wang et al.[20]研究證實(shí)，羊肚菌中的多酚類物質(zhì)(PMP)可通過 Nrf2，PPARα，PPARγ的共激活來減輕氧化應(yīng)激，減少炎癥反應(yīng)并調(diào)節(jié)脂類代謝，從而減弱了D-氨基半乳糖/脂多糖誘導(dǎo)的小鼠急性肝衰竭。

2.4 抗氧化活性

羊肚菌中含有多種具有抗氧化活性的組分。Vieira et al.[21]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌的甲醇提取物具有很強(qiáng)的還原性，不僅對(duì)DPPH自由基有較強(qiáng)的清除能力，而且能很好地抑制脂質(zhì)過氧化。Zhang et al.[22]通過H2O2誘導(dǎo)的細(xì)胞氧化損傷模型評(píng)價(jià)了羊肚菌蛋白酶解物及其糖基化衍生物的抗氧化活性，結(jié)果表明，二者均能顯著抑制細(xì)胞ROS和MDA的產(chǎn)生，提高細(xì)胞抗氧化酶活性，并激活Nrf2信號(hào)通路，表明二者具有良好的體外抗氧化作用。Cai et al.[23]研究證實(shí)，從羊肚菌子實(shí)體中分離的一種雜多糖(FMP-1)可通過降低MDA含量和提高SOD，CAT和GSH-Px活性來保護(hù)斑馬魚胚胎免受AAPH誘導(dǎo)的氧化損傷。

2.5 其他活性

Shameem et al.[24]研究證實(shí)，羊肚菌的丁醇提取物具有良好的抗細(xì)菌和抗真菌活性。Xiong et al.[25]研究發(fā)現(xiàn)，羊肚菌子實(shí)體的水提物能通過調(diào)節(jié)PI3K/Akt和MEK/ERK1/2信號(hào)傳導(dǎo)途徑實(shí)現(xiàn)以劑量依賴的方式刺激PC12細(xì)胞的神經(jīng)突向外生長(zhǎng)，說明羊肚菌子實(shí)體的水提物有促神經(jīng)生成活性，有望用于神經(jīng)系統(tǒng)疾病的治療。Li et al.[26]研究揭示，羊肚菌多糖及其衍生物能夠可以通過抑制NF-κB的活化來保護(hù)NR8383細(xì)胞免受PM2.5誘導(dǎo)的炎癥的影響。此外，有資料報(bào)道，羊肚菌蛋白具有脂肪氧合酶活性、葡聚糖裂解酶活性以及抑制血小板聚集等多種作用；酶解羊肚菌蛋白產(chǎn)生的一些活性肽段和氨基酸具有抑菌和降血壓的功效[6]。

3 羊肚菌的研究開發(fā)現(xiàn)狀與應(yīng)用前景

羊肚菌作為一種世界上公認(rèn)的藥食兩用真菌，其營(yíng)養(yǎng)豐富，藥用價(jià)值極高，富含蛋白質(zhì)、多糖、脂肪酸和多種維生素，具有免疫調(diào)節(jié)、抗腫瘤、降血脂、抗氧化及保護(hù)肝腎等多種有效功效，在食品、保健品、醫(yī)藥等領(lǐng)域展示出極大的開發(fā)潛力。在規(guī)模化栽培方面，雖然近年來我國的羊肚菌栽培產(chǎn)業(yè)呈現(xiàn)了井噴式發(fā)展，栽培面積由2012年的200 hm2左右增加到2019年的近9000 hm2[27]，但是產(chǎn)量并不穩(wěn)定，2012～2017年，全國有70%～80%的種植戶處于減產(chǎn)甚至絕收的虧本狀態(tài)，羊肚菌尚未實(shí)現(xiàn)高效、大規(guī)模的商業(yè)化生產(chǎn)[28]；在產(chǎn)品開發(fā)方面，盡管羊肚菌飲料、罐頭、餅干、發(fā)酵醋和保健茶的開發(fā)以及具有抗氧化、免疫調(diào)節(jié)、抗疲勞等功效的羊肚菌酒、營(yíng)養(yǎng)液和膠囊等保健產(chǎn)品的研制已均有報(bào)道，但總的來說，國內(nèi)外市場(chǎng)上羊肚菌的深加工產(chǎn)品種類偏少、附加值偏低。

現(xiàn)代生物技術(shù)特別是液態(tài)深層發(fā)酵技術(shù)的快速發(fā)展為羊肚菌的開發(fā)利用開辟了廣闊的發(fā)展空間。由于利用液態(tài)深層發(fā)酵技術(shù)可以在較短時(shí)間內(nèi)獲得大量的羊肚菌菌絲體，并且這些菌絲體的營(yíng)養(yǎng)組分及所具功效都與其子實(shí)體相當(dāng)。因此，羊肚菌在食品、保健品、化妝品乃至醫(yī)藥等領(lǐng)域均顯示出極為廣闊的研究開發(fā)前景。然而，當(dāng)前的羊肚菌產(chǎn)業(yè)發(fā)展中仍存在著一些科學(xué)和技術(shù)問題。首先，羊肚菌的高效商業(yè)化、工廠化栽培是亟待解決的問題之一；其次，液態(tài)發(fā)酵作為獲得羊肚菌的一種替代方法，其發(fā)酵工藝條件仍需進(jìn)一步優(yōu)化，以提高產(chǎn)量，提升品質(zhì)，降低生產(chǎn)成本；另外，羊肚菌的深度開發(fā)利用仍缺乏理論及技術(shù)支撐，如羊肚菌的許多功效是建立在粗提物試驗(yàn)基礎(chǔ)上的，功效物質(zhì)的分離純化、結(jié)構(gòu)鑒定、結(jié)構(gòu)修飾以及構(gòu)效關(guān)系方面還有待深入研究，功效物質(zhì)的作用機(jī)制有待進(jìn)一步闡明，在體外試驗(yàn)、動(dòng)物實(shí)驗(yàn)基礎(chǔ)上的羊肚菌功效物質(zhì)的臨床應(yīng)用研究也有待進(jìn)一步加強(qiáng)。相信在未來的幾年里，隨著羊肚菌人工栽培技術(shù)的逐漸成熟，液態(tài)發(fā)酵工藝的不斷優(yōu)化，將會(huì)有越來越多的羊肚菌源功能性成分被發(fā)掘和利用，通過對(duì)這些功能性成分的提取、分離、鑒定及藥效和藥理方面的研究，羊肚菌的功效價(jià)值將得到更大程度的開發(fā)和利用。