熱應激對動物生理學、新陳代謝和肉質的影響

朱子晨，趙興鑫，張 蕾，高紅梅，李玉卡，殷娟玲，王 昊

（1. 石家莊市畜產品和獸藥飼料質量檢測中心 050041；2.石家莊市欒城區畜產品質量監測站 050000；3. 石家莊市鹿泉區農產品綜合質檢站 050000）

1 前言

熱應激是畜禽生產生活的影響因素之一，導致生長速度變慢，繁殖力下降，體重降低，嚴重危害動物健康、生產力和產品質量。隨著全球變暖導致的全球氣溫升高和更頻繁的極端天氣變化，熱應激對動物健康和生產的有害影響，在未來可能會持續存在，新陳代謝和生長速度快、基礎代謝和生產水平高但不夠耐熱的畜禽更易受到影響。其中，豬和家禽因缺乏功能性的汗腺和皮膚保溫層，通過皮下脂肪或羽毛散熱，對于反芻動物來說，飼料在瘤胃中發酵時釋放的熱量使代謝產熱增加，更易受到熱應激危害[1]。

通常豬和反芻動物屠宰前的急性熱應激會加速肌肉糖原分解，乳酸濃度上升，死后早期pH值快速下降，從而變成PSE肉，其特點是蒼白、柔軟、具有滲出性和較低的持水能力（WHC）。相比之下慢性熱應激的動物，其肌肉糖原儲備減少，導致乳酸產生減少，從而產生深色、結實和干燥（DFD）的肉，其pH值更高、WHC更強[2]。

2 體溫調節

恒溫生物，如反芻動物、豬和家禽，有一個生存的最佳溫度中性區，在此范圍內不需要額外的能量來維持溫度調節。如果環境條件，包括空氣溫度、太陽輻射、空氣流動和相對濕度（RH）的增加超過熱中性區的限制，體溫隨即上升，動物通過排汗和呼吸來實現熱量散失，在這些條件下，體溫和代謝產熱上升，動物不可避免地會出現高熱和熱應激現象[3]。

2.1 哺乳動物的體溫調控

哺乳動物的熱應激表現為呼吸頻率、直腸溫度和出汗量的增加，以體溫調節平衡代謝性散熱與蒸發性散熱。反芻動物的絨毛長度、被毛和皮膚特征決定了熱應激期間的保溫和散熱能力。據估計，羊絨毛長度超過40mm就能夠影響排汗能力，且印度羊的體溫調節能力相對較強[4]。

印度牛毛發較短、皮膚血液流量大，所以較普通牛體溫調節能力強。在商品豬品種中（如大白豬），由于汗腺密度較低，皮下脂肪較厚，排汗能力有限，皮膚釋放的熱量較少，必須依靠皮膚濕潤降溫或通過呼吸道蒸發熱量作為溫度調節的主要途徑[5]。

2.2 禽類

禽類孵化后4～5d體溫恒定，在繼續發育過程中對環境溫度升高敏感。在溫度中性條件下，成熟個體體溫高于哺乳動物（分別為＞40.0和＜39.0°C），因此，禽類體溫調節的溫度梯度較大，在環境溫度升高時的散熱能力比哺乳動物略強。與哺乳動物類似，禽類熱應激表現為呼吸頻率加快，直腸溫度升高，減少活動，抬高翅膀。商業家禽品種（即肉雞）生長快速，飼料攝入量高，代謝產熱旺盛，但同時羽毛提供良好的隔熱性能。因此，與豬一樣，禽類依靠蒸發性熱損失進行體溫調控[3]。

3 熱應激的生理后果

3.1 應激反應

對高環境溫度和濕度的應激反應主要包括通過激活自律神經系統（ANS）的自律反應，包括呼吸和心率加快，體溫升高，重新分配內臟的血流到皮膚，以進行體溫調節，并促進身體儲備能量的利用，加速肌肉糖原分解，抑制能量儲存。肌糖原分解加速是由于兒茶酚胺（腎上腺素和去甲腎上腺素）結合肌肉中的β2-受體，啟動了環狀腺苷單磷酸酯（cAMP）反應，激活了糖原磷酸化酶，抑制糖原合成酶，促進肌肉糖原分解，并抑制糖原生成。急性和慢性熱應激也會使糖皮質激素血漿濃度上升，通過激活下丘腦-垂體-腎上腺（HPA）軸。然而，急性熱應激比慢性熱應激引起的糖皮質激素升高更多。糖皮質激素通過血管擴張增加散熱，同時影響蛋白質分解和脂質代謝；蛋白質分解激活Ca2+介導的依賴性泛素-蛋白酶體和自噬-溶酶體系統，導致骨骼肌中的肌纖維蛋白分解率增加，同時糖皮質激素拮抗脂質合成代謝，如胰島素和胰島素樣生長因子-1（IGF-I），使肌肉損失的更多。糖皮質激素通過增強循環中的甘油三酯的水解誘導脂肪分解，通過增加脂肪酸合成酶的表達和脂蛋白脂肪酶的活化，會促進肝細胞和脂肪細胞中脂肪生成（來自葡萄糖和葡萄糖前體）[6]。

3.2 采食量減少

牲畜熱應激的主要表現是采食量下降。這是動物在高環境溫度下用來抵御代謝產熱上升的一種自然保護和適應機制。但是減少采食量只能解釋熱應激對動物生理和代謝50%的影響，其余影響因素還有激素的變化和能量分配的變化。肉牛在環境溫度約為30℃，相對濕度小于80%時，采食量開始下降[7]。4～6周齡的肉雞，32℃時的采食量比22℃時少24%。豬在環境溫度超過23.9℃時，采食量和生長速度都會下降，而且急性熱應激比慢性熱應激引起的采食量減少程度更大（64% vs 36%）[8]。

3.3 需水量增加

在熱應激期間，動物對水的需求增加了兩倍。水攝入量增加對體溫調節至關重要，不僅能補充呼吸和排汗蒸發的水分，還直接降低了黏膜的溫度，否則會導致脫水，并引起強烈腎上腺素應激反應。研究表明，在熱應激條件下兒茶酚胺的分泌量增加，肌肉增加對糖原的利用，溫度升高，并且運動中脫水使肌肉糖原的氧化增加了24%[9]。說明熱應激動物的肌肉代謝和糖原儲備可能會受到應激反應以及飼料和水的變化影響，從而影響肉質。

4 熱應激的代謝后果

4.1 代謝性酸中毒

在熱應激期間，呼吸過度換氣會產生呼吸性堿中毒，通過尿液中產生HCO3-迅速補償，使血液pH值下降，從而導致代謝性酸中毒[10]。在此期間，機體對無氧代謝的依賴性更高，肌肉中丙酮酸轉化為乳酸，故屠宰后常出現PSE肉。

4.2 氧化應激

熱應激增加了活性氧（ROS）的產生，并可能降低天然抗氧化能力，誘發氧化應激[11]。氧化應激和組織酸中毒導致細胞毒性、自由基介導的連鎖反應、蛋白質和脂質氧化、損害動物健康，導致產品質量下降，保質期縮短。

4.3 熱休克蛋白的表達

熱應激使反芻動物和豬的熱休克蛋白的表達增加，特別是小熱休克蛋白（sHSP）αβ晶狀體（αβC）和HSP27[12]。熱休克蛋白能調節細胞骨架，控制細胞的維護和修復，熱休克蛋白表達下調通過改變蛋白質的折疊，微管的聚合和聚集，在熱應激過程中延緩細胞的死亡，進而抑制蛋白質分解，改善肉質嫩度、多汁性和風味。

4.4 甲狀腺激素活性降低

甲狀腺與鳥類和哺乳動物的產熱密切相關，熱應激通常會引起促甲狀腺激素、三碘甲狀腺原氨酸（T3）和四碘甲狀腺原氨酸（T4）的血漿濃度下降，是動物避免產生額外熱負荷的適應性機制，通過減少代謝產熱維持能量需求，并通過減少脂肪分解儲存脂肪。甲狀腺激素血漿水平的降低程度可以作為動物熱耐力的指標[13]。

4.5 基礎胰島素分泌增加

熱應激時豬和反芻動物的基礎胰島素分泌和全身胰島素敏感性增加，脂肪組織動員的減少，減少脂肪分解，增加脂肪生成，以合成葡萄糖，并抑制蛋白質累積，并增加蛋白質的利用，以盡量減少代謝熱的產生[13]。機體保證在甲狀腺激素激活脂肪分解和利用非酯化脂肪酸（NEFA）的情況下，提供足夠的葡萄糖和糖醛酸前體作為應對熱應激的主要能量來源。這可以解釋夏季牲畜胴體脂肪增加以及地中海北部或較冷地區的綿羊、山羊和牛的體型較小[14]。

5 熱應激對肉質的影響

5.1 家禽

目前，在集約化和粗放式系統中選育出來的具有優勢經濟性狀的家禽品種，代謝產熱較高，生長速度較快，因此比非選育或本土品種更容易受到熱應激的影響，所以熱耐力和具有經濟意義的性狀之間有很強的負相關性。商用家禽品種的存活率、生長率、體重和飼料效率都有所下降，在熱應激條件下，甲狀腺激素（T3和T4）的血漿濃度增加，使骨骼肌的肌漿網中釋放出更多的Ca2+，刺激能量代謝和肌肉收縮，PSE肉的發生率更高，從而影響肉品質[15]。

5.2 反芻動物

屠宰前的應激消耗肌肉糖原儲備，造成肉牛和小反芻動物（綿羊和山羊）DFD肉，肉質發黑發干，pH值升高。主要原因是線粒體增加相對耗氧量的活動，脫氧肌紅蛋白（紫紅色）占主導地位，隨后氧化成高鐵血紅蛋白（棕紅色）的能力增強，肉顏色變深。其次，當肉的pH值較高時，高于其肌肉蛋白等電點，會結合更多的水，因此肌纖維會被緊密包裹，光散射會減少。

5.3 豬

高溫環境對豬肉質量的影響與熱應激慢性或急性性質、動物遺傳學和生產階段有密切關系。研究發現，只要2h的熱應激就會對肌肉蛋白產生可檢測的影響，損害肌肉結構功能和產品質量。高溫條件下飼養的豬采食量和日增重均減少，導致肌肉糖原儲存減少，背長肌的pH值增加。屠宰前72h禁水禁食后，環境溫度升高使胴體重量損失更多，比在常溫飼養的豬更瘦，應盡快屠宰以減少熱應激，降低PSE肉發生率。在熱應激條件下飼養的豬通過增強脂肪組織（LPL活性）和肝臟（VLDL）的脂質代謝而增加脂質儲存。相同飼料攝入水平時，在高溫環境（31°C）下飼養的生長豬比在低環境溫度（20°C）下飼養的生長豬的脂肪含量更高。熱應激豬的內部脂肪組織（即腎周脂肪）占體重的百分比增加了兩倍，皮下或背膘的總脂質含量增加兩倍。與肉牛類似，熱應激促進豬體內脂肪儲備以減少皮下脂肪絕緣性來適應高溫，提高散熱能力[16]。

6 熱應激對肉類安全的影響

通過食物傳播的寄生在畜禽腸道的病原體如沙門氏菌、大腸桿菌O157:H7和彎曲桿菌，是導致經濟和公共健康問題的重要因素。研究表明，應激對肉的質量和安全有顯著有害影響，不僅導致生理和行為紊亂，還會通過腦-腸軸調控機制損害胃腸道功能和完整性，導致炎癥和菌群失調。健康動物體內的致病菌和有益菌之間通常是保持平衡的，當外部應激源，如停食、運輸、熱應激和高密度飼養改變這種平衡時，病原體的排泄模式會從間歇性變為持續性。

研究表明，熱應激釋放兒茶酚胺，抑制食欲，限制血液流向胃腸道，胃和瘤胃排空受到抑制，瘤胃和腸道pH值發生變化，通過氧化應激損害腸道粘膜，腸道屏障受損，內毒素血癥的風險增加，結腸轉運和排便頻率增加，導致食源性病原體（如大腸桿菌、沙門氏菌和彎曲桿菌）在胃腸道中定植并排泄到環境中的概率增加。此外，由于應激激素增加了黏膜的通透性，處于應激狀態的動物更容易發生炎癥和嚴重感染。同時，許多食源性病原體是人畜共患病，如沙門氏菌和其他病原體可能通過糞便和飲用水橫向傳播，將病原從畜舍帶入肉類加工環境，存在交叉污染的風險。此外，其他常見的與肉類有關的食源性病原體，如單核細胞增生李斯特菌、蠟樣芽孢桿菌、產氣莢膜梭菌和肉毒桿菌，也會造成病原體污染[17]。

引起動物熱應激的溫度變化也可能影響食源性病原體（包括人畜共患和環境）的傳播。研究證明熱應激與豬肉胴體污染風險之間具有相關關系，熱應激豬的糞便中培養出的單個和多個抗微生物的大腸桿菌水平增加且熱應激動物比非熱應激動物的多重抗生素大腸桿菌數量更多[18]。

7 結論

反芻動物的生理和代謝反應與熱應激有關，豬和家禽的熱應激生理和代謝反應、肌糖原和蛋白質濃度的降低以及脂肪儲備的重新分配，與肉的質量有著深刻聯系。熱應激會進一步誘發氧化應激、細胞損傷和熱休克蛋白的表達增加。這些因素均可能會影響肉質和肉產品變質。

如果優先選擇改進的生產性狀不是耐熱性和氣候適應性，那么熱應激對動物健康和生產的有害影響可能會繼續存在。

8 未來對熱應激和肉質影響的研究方向

在對反芻動物、豬和家禽進行的觀察熱應激對肉質的影響研究中發現了，飼料攝入量沒有測定或控制，可能是因為作者只分析了與天氣記錄相關的數據，或者是因為實驗設計中沒有包括飼料攝入量的測定對照組。要研究熱應激對肉質的代謝影響，除了干物質攝入量的變化外，還必須考慮和控制動物的采食量。此外，關于熱應激條件下動物體內熱休克蛋白的上調與肉質之間的潛在聯系的研究很少，不僅要使用儀器分析（pH值、剪切力法、顏色等），還可以通過感官分析來判定[19]。最后，應繼續研究妊娠熱應激對反芻動物和豬的影響，乳品行業有新的證據表明，通過表觀遺傳學的改變，妊娠期熱應激對奶牛、犢牛產生負面影響。