食物網穩定性機制研究進展：一個基于等級系統的框架

徐光華,楊俊杰

1 浙江農林大學暨陽學院,諸暨 311800 2 中國科學院植物研究所植被與環境變化國家重點實驗室,北京 100093

食物網主導了生態系統中物質和能量的流動,驅動了初級和次級生產、廢物分解、養分回收等過程,是生態系統中的核心組分[1]。深入理解食物網的運行機制,對于更好地管理各種自然和人工的生態系統、促進可持續發展具有重要意義。穩定性對于食物網的結構維持、功能發揮和動態演化都起著重要作用,一直以來是群落生態學的重點關注問題[2—4]。早期的學者通過對自然界的觀察、實驗、數學模型模擬等手段,發現多樣性與穩定性之間存在正相關[5—8]。而到了20世紀70年代,Robert May用隨機模型對群落的穩定性進行模擬研究,得出了與當時流行的觀點相悖的結論,即物種數越多、連接度越高、平均相互作用強度越大,群落反而越難以穩定[9—10]。雖然May的模型中也包含了競爭(-,-)、互惠(+, +)等種間相互作用類型,但在限定為只包含攝食關系(+,-)后,該結論仍然成立[11]。這引發了人們對于食物網穩定性機制的思考[12—13]。May本人的解釋是,雖然隨機群落的穩定性隨著復雜度的增加而降低,但真實群落中可能存在一些迂回策略(devious strategies),使得復雜和穩定可以共存,而生態學家的任務正是揭示這其中的機制[3,14]。由此,人們開始了對食物網穩定性機制的長期探索[4,15—16]。

早期研究主要關注定性食物網的穩定性,即通過在給定拓撲結構的基礎上[17—21]隨機賦予物種間相互作用強度,從而得到食物網的動力學模型,再通過計算機模擬考察其穩定性[20,22]。然而這些努力最終卻以失敗告終[23],這說明只考慮物種數和拓撲結構是不夠的[25]。對于只包含少數物種的各類食物網模塊(module)而言,在具有相同拓撲結構但不同相互作用強度的分布的情況下,穩定性上的差別可能非常大[24]。隨著觀測和實驗的深入,人們開始對食物網的定量信息有了更多的了解,發現其中相互作用強度的差別可跨越若干個數量級,在分布上則偏向于大量的弱相互作用和少數強相互作用[26],而且強相互作用似乎很少耦合在一起[27]。這些發現使生態學家認識到,只有將相互作用強度也納入考量,才能有效揭示May所說的“迂回策略”,從而真正理解食物網的結構與動力學穩定性的關系[28—29]。

時至今日,這一方向取得了很大進展,已有多種穩定性機制被提出[4]。為了便于從全局角度去理解食物網結構與動力學穩定性的關系,有必要對這些機制進行歸納和整理,從而構建起食物網穩定性的理論框架。本文首先簡要介紹了食物網動力學模型和相互作用強度的概念；然后對各類模塊的穩定性機制進行分類梳理,并描述了不同模塊如何構成食物網整體,以清晰地呈現 “模塊-全網”雙層框架；接著基于等級系統理論對這一框架加以擴展,并從動力學和能量學角度對各層級之間的關系進行了探討；最后對進一步的研究進行了展望。

1 食物網動力學模型

1.1 一般模型

在給定物種數(n)的前提下,群落的動態可以用一個多元微分方程描述：

(1)

這里,Xi表示物種i的密度；X是表示群落中所有物種密度的向量；fi(X)是種群i的增長率與群落中所有n個物種種群密度的函數關系。食物網模型本質上是對生態群落的一種簡化,即只考慮種內作用和種間的攝食關系(可包括植食、捕獵、食腐、食屑、寄生等形式),而忽略其他類型的相互作用。其中種內作用可認為只受環境因素和種群本身密度的影響,與群落中其他物種無關,而攝食作用則同時受到自身及與之交互物種的影響。在下文中,如未專門指出,將這一關系統稱為消費者-資源(consumer-resource,C-R)相互作用,在模型中用兩兩相互作用項表示。其中資源對消費者的密度有正向作用,而消費者對資源的密度則有負向作用。據此,方程(1)可具體表示為：

(2)

其中,fi(Xi)是物種i的種內作用項,對于基礎物種(生產者)來說,它一般由指數增長項和密度制約項組成,常表示為logistic方程的形式,而對于中間營養級物種或頂級捕食者則常表現為一個固定的死亡率；fij(Xi,Xj)表示低營養級物種j對物種i生物量的貢獻；fik(Xi,Xk)表示高營養級物種k的捕食給物種i造成的損失。基礎物種有消費者而無獵物,頂級捕食者則有獵物而無消費者。在自然界中,物種間的兩兩攝食關系往往會受到第3個乃至更多其他物種的影響,稱為高階相互作用,此時需要用超圖(hyper-graph)來表示食物網的拓撲結構[30—31]。

由于自然界食物網非常復雜,在研究中都會出于不同的目的而進行一些必要簡化,例如,將多個物種歸并為一個功能群,或者將一些較弱的相互作用排除在外。在模型所采用的函數形式方面,多數模型不考慮高階相互作用,且對兩兩攝食作用也進行了不同程度的簡化[26,28,32—33]。這些不同的函數形式可看作是相互作用強度的具體表現,在此基礎上可分別構建各類食物網動力學模型。

1.2 非線性功能反應

從消費者的角度出發,C-R相互作用可用功能反應函數來表示,即單個消費者在單位時間內攝食的資源數：

fC(C,R)=C×g(C,R)

(3)

式中,C是消費者的種群密度,R是資源的種群密度,g(C,R)是功能反應函數,即單位消費者的攝食率。功能反應分為捕食者依賴型和獵物依賴型,前者與獵物及捕食者的密度都有關,而后者則僅依賴于獵物的密度[34—36],并可按形狀進一步分為Holling I型(線性)、II型(雙曲線型)和III型(S型)[37—38]。Holling II型和III型功能反應函數可用基于酶動力學的模型表示[39]：

(4)

式中,gmax(量綱：h-1)為最大進食速率,R0是半飽和密度(量綱：m-2),即當捕食者的攝食率達到最大攝食率的一半時的獵物密度。h為無量綱希爾指數,設置為1則生成的函數為II型；設置為2則為經典意義上的III型。以此為基礎可建立不同類型的消費者-資源模型,例如Rosenzweig-MacArthur模型[40],并在此基礎上進一步構建食物網模型。在此類模型中,相互作用強度表現為各個具體的參數,或者以一些非線性函數的形式表現[41]。

1.3 Lotka-Volterra型模型

如果令功能反應函數為線性,可得到基于Lotka-Volterra捕食者-獵物方程的食物網模型[42—43]：

(5)

式中,Xi是種群密度,bi是第i個物種的內在增長率(或衰退率),αij是相互作用矩陣A的元素,表示相互作用強度,描述單位物種j對單位物種i增長率的影響(量綱：n-1t-1)。這也是大部分研究中所采用的相互作用強度的定義,下文中“相互作用強度”一詞如未專門說明即為這一含義。

1.4 群落矩陣

在食物網研究中,可通過對方程(1)在某個平衡點進行線性化得到群落矩陣。首先,構建雅可比矩陣J,其元素Jii定義為：

(6)

然后,將所需評估的平衡點代入雅可比矩陣,就得到了群落矩陣M[10]：

(7)

對于一個非線性的系統而言,往往存在多個平衡點,每個平衡點都對應一個群落矩陣。此時,向量X中的元素不再表示各種群的絕對密度,而是相對于該平衡點的偏離值；對角線元素Mii表示該平衡點(X*)附近的種內相互作用強度；而非對角線元素(Mij,i≠j)表示種間相互作用強度,衡量物種j的單位密度的變化對物種i增長率影響的大小(量綱:t-1)。群落矩陣一般得自對非線性模型在平衡點處的線性化,作為局部穩定性分析的工具而被廣泛使用,其穩定性可通過主特征值的符號和大小來判斷,適用于環境擾動較小的情形[9,11,44]。有時作為探索性目的,也會直接對群落矩陣的元素賦值,并在此基礎上探討穩定性,包括May的經典研究[9]。

通過對Lotka-Volterra系統在內部平衡點AX*=-b處線性化,可得到雅可比矩陣：

(8)

這一矩陣反映出了基于群落矩陣的相互作用強度和基于Lotka-Volterra模型的相互作用強度之間的聯系。

2 “模塊-全網”雙層穩定性框架

2.1 框架描述

食物網的動力學穩定性可定義為相互作用的各物種實現持續共存的可能性[29]。這其中包含兩個方面：①各物種的平均密度不能過低,否則容易滅絕；②各物種密度的波動程度不能太大(頻率過高及幅度過大),否則同樣容易在低密度時滅絕。因此,維持穩定性的關鍵在于有效增加低密度種群的密度,以及降低高變異種群的波動程度。穩定性機制泛指各種類型的非隨機相互作用方式,它們只占食物網整體參數空間的極小部分,具體可表現為某種特定的拓撲連接方式、某種特定的相互作用類型、參數空間中的某個較小的范圍,以及上述各種形式的組合等。相對于隨機情形而言,這些相互作用方式能使食物網中各物種的密度維持在較合理范圍,不至過低或大起大落。

食物網作為一個整體,其穩定性是各物種所有相互作用(包括種內和種間)的綜合結果。由于食物網中的物種數和交互數量之多(尤其是將相互作用強度的大小也納入考量之后),巨大的參量空間使我們無法直接把握整體的穩定性。為打開這一黑箱,需要對食物網及其相互作用進行分解,區分出各種穩定性機制。一個合理的框架可為各種機制都安排恰當的位置,并幫助我們從整體上理解食物網的穩定性。May[14]曾提出先研究局部構成單位的穩定性機制,然后研究它們的組合方式,最終達到認識整個食物網穩定性機制的目的。經過眾多學者的長期共同努力,尤其是McCann等人的工作[45],使得這一框架在近十年中逐漸成型(圖1)。

模塊由若干物種(一般為2—4個)以及它們之間的相互作用構成,可視為微型食物網。例如由C-R相互作用構成的兩物種模塊,雜食反饋環或兩個C-R相互作用耦合構成的三物種模塊,以及包含某些高階相互作用的其他模塊等。每個模塊都表示物種間的某種能量傳輸結構,而這其中往往蘊含著潛在的不穩定性,表現為其中某個或幾個物種的平均密度過低或者波動程度過大(包括指數型增長)。而模塊的穩定性機制即通過對其中的相互作用的某些限制,以減弱這種潛在不穩定性。在一個模塊中可存在多種穩定性機制,并可按從粗糙到精細分為不同層面：在較粗的層面上體現為定性機制,它由該模塊所含物種的屬性、模塊拓撲結構、以及各交互強度之間的大致比例關系(例如C-R振蕩的強度與資源自我調節的強度之比)決定；而在更精細的層面則體現為定量機制,即各交互的某些具體形式(非線性函數形式),以及相應參數的特定取值范圍等。不同類型的模型所揭示的穩定性機制往往存在差別,簡單模型作為對自然現象的粗糙模擬,所展示的一般是定性層面的穩定性機制(但往往也是更為普遍的機制)；而復雜的非線性模型往往能呈現更精細的機制。

食物網全局層面的穩定性機制則意味著將各不同類型和穩定性的模塊以某些特定方式組合起來。Cohen[46]轉述了19世紀生態學家Lorenzo Camerano關于食物網動態的思維實驗,后者將食物網視為大量會產生振蕩效應的相互作用的組合。當其受到擾動時,各種不同頻率的振蕩會在整個網中傳播,通過交互合并成一個相干的聲譜[47]。在隨機相互作用的情況下,食物網的物種數越多,連通性越大,整體穩定性遭破壞的可能性也越大；但當不同類型的相互作用以某種非隨機方式耦合在一起時,則可能起到抵消這種不穩定振蕩從而促進整體穩定的作用[47]。

圖1 “模塊-全網”雙層穩定性框架Fig.1 The “module-web” double-layer stability framework

2.2 模塊層面的穩定性機制

2.2.1單物種模塊

生產者是食物網中的基礎物種,其種內作用包括兩種效應：其一是種群本身的再生產過程,因其正反饋效應,可產生不穩定的指數增長；其二是種群在高密度時,種內個體之間發生直接競爭及由資源介導的間接競爭,表現出密度制約效應,是一個負反饋過程。這兩者結合的最終結果是將種群密度的變化限于某個區間內,既不過高,也不太低(圖2)。在食物網模型中,基礎物種的種內動態常以logistic增長形式的非線性密度制約項表示。

2.2.2兩物種模塊

(3)兩個單物種子系統通過攝食關系(即C-R相互作用)組成兩物種子系統。C-R相互作用將資源的一部分生物量轉移給消費者,這一過程雖然在總體上是一種負反饋,但是卻很容易因反饋過度而產生劇烈振蕩,是食物網不穩定性的首要來源。很多對食物網模塊的穩定性機制的分析是圍繞著如何削弱這一振蕩來展開的[29]。在兩物種模塊中,這些機制可分為兩個層面：①C-R相互作用本身的一些特殊形式,包括可用線性模型描述的機制(供體控制、低效率消費者以及開闊或復雜的空間環境等),和某些非線性的功能反應模式(消費者的飽和效應、資源的庇護所效應等)；②交互雙方的種內密度制約效應對C-R耦合的振蕩所起到的阻尼作用(圖3)。

圖2 單物種模塊的兩種反饋機制Fig.2 Feedback mechanism of single species module箭頭表示作用方向, “+”、“-”分別表示正面效應和負面效應

圖3 消費者-資源相互作用中的穩定機制Fig.3 Stability mechanism in consumer resource interactions

(1)供體控制

供體控制指在C-R相互作用中,消費者對資源的豐度幾乎沒有負面影響[22,48],反饋關系因而被切斷,振蕩現象也就消除了(圖3)。供體控制在自然界中廣泛存在,如食腐、食屑等不以活體為食的攝食關系,以及只獵取年老及病弱的獵物的捕獵關系等情形。這一相互作用模式可用群落矩陣模型表示[22]：

(9)

對于資源(X1)而言,方程中沒有明顯的被捕食項,因為消費者(X2)吃掉的是死亡的資源(α11X1)中的一部分。當消費者的數量低于其數量與食物供應量之比乘以它們轉化為新消費者的速率(α21)時,消費者就會增加。

(2)低效率消費者

在大部分非供體控制型營養相互作用中,消費者的效率往往很低,因為捕食者不會把殺死的獵物全部吃掉,而吃掉的部分也不會被完全同化。其結果有很大一部分能量從系統中漏出到了環境,這減弱了反饋作用,從而也削弱了振蕩。反映在相互作用強度上,單位捕食者對單位獵物的負面效應往往比后者對前者的正面效應要大上不止一個數量級(圖3)。對于Lotka-Volterra捕食者-獵物模型,其群落矩陣為：

(10)

相比于陸地生態系統,水生生態系統中消費者和資源之間的化學計量更接近,消費者的效率因而更高,其耦合強度也因而遠高于陸生系統[50],這也使水生系統相對更不穩定[51]。類似地,相比泛食者而言,專性捕食者一般對資源有更高的攻擊率,因而由專一性攝食關系主導的食物網也往往更不穩定[52—53]。

(3)開闊或復雜的空間環境

凡是能有效減弱C-R交互中的耦合強度的因素,都可能緩解振蕩,從而提高穩定性。例如,生態系統的空間尺度的增大可減弱C-R系統中的耦合強度。這是因為各物種都存在特定的感知和活動范圍,在這個范圍之外,捕食者的捕食效率將會下降。在空間狹小的生境中,物種間往往因強烈的相互作用造成不穩定,并可能導致部分物種喪失。在實驗研究中,人們發現空間受限的微宇宙系統更不穩定[2,54]。在野外觀測中,“種-面積曲線”表明物種豐富度隨著面積的增加而增加[55],島嶼生物地理學則表明島嶼、湖泊和破碎棲息地的滅絕率比較高[45,56]。同理,復雜生境如海洋中的珊瑚礁、紅樹林,陸地上的雨林等,生物多樣性也往往較高[57],這一方面固然是因為創造出了更多的微生境(從非生物因子的角度),同時也是由于復雜的空間環境降低了捕食者和獵物之間的相互作用強度(從生物因子的角度)。

(4)非線性交互

如前所述,C-R相互作用存在多種類型的非線性功能反應模式。如果在資源密度升高時,消費者對其的作用強度并不隨之快速上升,則將很可能緩解這一交互中潛在的振蕩。自然界中的消費者因受到處理食物能力的限制,攝食速率往往隨著資源密度的增長而降低,使得其種群不會過快增長,從而避免了對資源物種過度捕食情況的發生。大體型的捕食者由于生長和繁殖速率較低,這一效應表現得更為顯著。此外,如果在資源密度較低時,消費者能減少對其的捕食,也將防止后者的數量過低而滅絕。在自然界中,庇護所的存在使捕食者無法接近或難以找到獵物,從而減緩獵物數量的進一步下降[58]。復雜生境中多樣性較高,在較粗層面上的機制是因平均相互作用強度的降低,而在更精細的層面上則還在于其為各物種提供了更多的庇護所[38]。

(5)種內耗散效應對C-R振蕩的阻尼

密度制約效應不僅存在于基礎物種,在高營養級物種中也廣泛存在,表現為領地效應、寄生蟲和疾病、種內個體間干擾性競爭,以及種內捕食等[59]。但高營養級物種本身不像基礎物種那樣存在種群增長的機制,因而其種內密度制約效應的穩定性機制是在與其資源的相互作用過程中體現的。C-R系統中消費者或(和)資源的種內自我調節作用,可以對攝食關系造成的振蕩起到阻尼的作用,從而增加這一系統的穩定性(圖3)。此時C-R系統的穩定性取決于耦合項強度相對于種內作用項強度的比值。McCann對Rosenzweig-MacArthur型系統進行剖析后發現,如果對參數的改變使耦合項相對于損耗項的物質(或能流)通量增加,則處于振蕩狀態的C-R系統會變得更不穩定。從群落矩陣的角度來看,這相當于隨著C-R系統中的種間相互作用強度(非對角線元素)相對于種內相互作用強度(對角線元素)的增加[45]。

不同的物種調節自身種群密度的能力并不相同,一些學者認為大多數物種至少在某些時候會經歷微弱的自我調節,而另一些則認為只有初級生產者和頂級捕食者能在相當程度上自我調節[60—61]。

2.2.3三物種模塊

食物網中的三物種模塊按拓撲結構可分為：簡單食物鏈、開發性競爭、表觀競爭、雜食關系。而在考慮相互作用強度的情況下,則可將這些模塊中的交互方式分為3類：①兩個強耦合物種組成的C-R系統與第3個物種之間的弱交互,此時可認為該模塊由兩個子系統構成,這一模式可存在于簡單食物鏈、開發性競爭和表觀競爭中(圖4)；②3個物種中兩兩之間都存在攝食關系而形成的多元反饋關系,這存在于雜食關系中(圖5)；③3個物種因適應性捕食關系而存在高階相互作用,這可以存在于表觀競爭和雜食關系中。

(1) 潛在振蕩的C-R系統與第三個物種的弱耦合

當兩個或以上的強振蕩之間發生耦合,往往會造成種群的大起大落,甚至滅絕。但若潛在振蕩的C-R子系統通過較弱的連接與另一個具有較高種內穩定性的物種進行交互,則后者往往會分流前者的一部分能量,這通常會削弱其振蕩,增強其穩定性(圖4)。反之,一個相對穩定的C-R系統也可以被其他物種通過強耦合激發,從而變得不再穩定[45]。在簡單食物鏈模塊中,營養級聯效應(trophic cascade)使較弱的頂級捕食者可以抑制中間消費者的增長,從而緩和其與資源交互中潛在的振蕩[62](圖4)。在開發性競爭中,較弱的第二消費者減小了共享資源的增長率, 從而抑制第一消費者與資源交互中潛在的振蕩(圖4)。在表觀競爭中,消費者通過與第二資源的弱交互作用可維持一定的種群密度,從而起到控制具有不穩定種群動態的第一資源的效果(圖4)。在生態農業的實踐中,常根據這一機制在農作區營造吸引天敵的環境,以維持其一定種群密度,從而控制可能的害蟲爆發。

圖4 潛在振蕩的C-R系統與第3個物種的弱耦合Fig.4 Weak coupling between the potentially oscillating C-R system and the third species

(2)低環重雜食環

圖5 雜食模塊中的兩個反饋環Fig.5 The two feedback loops in the omnivore module 實線為順時針反饋環,虛線為逆時針反饋環。兩個反饋環分別至少存在一條較弱的邊,從而降低了環重 [64]

除了C-R間形成的兩物種反饋環,食物網中還可能存在由雜食關系形成3個物種乃至更多物種的反饋環[63]。三物種雜食關系中存在兩個反饋環：一個包含兩個負效應和一個正效應,整體表現為正反饋；另一個包含兩個正效應和一個負效應,整體表現為負反饋(圖5)。正反饋顯然是系統的不穩定因素,而負反饋則因存在發生振蕩的可能,也是潛在的不穩定因素。反饋環中相互作用強度絕對值的幾何平均值稱為環重,該值越大則系統越不易穩定[1,25,64—65]。通過對土壤食物網的局部穩定性分析(采用群落矩陣元素的值作為相互作用強度),Neutel等人[64]發現在三物種雜食環中,若假設雜食動物攝取低營養級的資源多(因其生物量多),攝取較高營養級的獵物少(因其生物量少),則將導致雜食環中總是存在較弱的鏈接,這減小了環重,從而有助于穩定。對于更多物種組成的雜食反饋環,則其中一般也包含了相對較多的弱鏈接[66—67]。

(3) 適應性捕食

適應性捕食是指消費者在與兩種或以上的資源交互時,會隨各資源物種密度的大小而動態調整對其捕食強度的一種捕食策略。這是一種常見的高階相互作用,消費者對資源A的捕食率不僅受到它自身的密度以及A的密度的影響,同時也受到另一資源B的影響,當A的密度小于某個臨界值時,它可能放棄對A的捕食,而增加對B的捕食率。對于各資源物種來說,捕食作用在其密度相對較高時增強,防止其過度增長,而在其密度相對較低時減弱,使其避免滅絕[45]。而對于消費者來說,早先MacArthur[8]就運用思維實驗指出,泛食者通過將風險分散到多條途徑來獲得穩定性,因為當某條途徑不再可行時,它可以通過其他途徑得到緩沖。這一穩定機制的前提之一是消費者的反應速度足夠快,能及時調整其策略,不然反而有可能造成振蕩。

適應性捕食在食物網中的具體案例包括表觀競爭、雜食鏈中捕食者對基礎物種和中間物種取食強度的切換等。①表觀競爭是一個消費者與兩種資源之間的營養交互,消費者可以通過權衡改變消費傾向, 轉向第二種資源, 降低攻擊第一資源的效率, 從而抑制潛在的振蕩性C-R交互。不同的資源物種由于生活史對策不同(如K對策和r對策),或位于不同的生境從而受到不同環境因子的影響,往往具有異步的資源動態,這正好在消費者的適應性捕食策略下通過平均化效應而獲得穩定[68]。②在三物種雜食關系中,如果捕食者以密度依賴的方式調節其對其中間物種和基礎物種的捕食強度,那么雜食系統將能保持穩定[69—70]。捕食者對中間物種的強烈抑制產生營養級聯效應,即導致其密度很低,而使基礎物種處于高密度,此時捕食者若改變策略而將注意力轉向基礎物種,中間物種就從被抑制中釋放出來而得到恢復。這一行為適應能力防止了消費者與特定資源發生持續的強相互作用,因此得以消除潛在的振蕩。

2.2.4多物種模塊

Wootton和Stouffer[71]發現連接度較高的物種的正面作用和負面作用存在著不對稱性。即如果其存在很多種獵物(即有許多正面作用),則其捕食者的數量就較少(較少的負面作用)；反之亦然。同時,對于數量較多的一類作用,其強度往往較弱,并被一些較少的相反類型的強相互作用所平衡。反映在天然食物網的營養結構上,則是食物網底部附近的物種有很多捕食者,但獵物較少；而頂部附近的物種則正好相反[18,71—72]。

2.3 模塊間的整合機制

對各類模塊的穩定性機制的了解只是一個基本前提,更困難的是探索動態模塊如何組合在一起,構成自然界中的復雜食物網。不同的食物網因其生物物理條件的差異,所倚重的穩定性機制也會不同,其所含模塊類型及整體構成方式也就紛繁復雜。即使對于同一個食物網,也可以有不同的解析方式。一般來說可將模塊間的組合方式分為兩類：①多個本身具有一定穩定性的模塊通過較弱的相互作用結合起來,共同組成穩定的食物網；②某些具有較高穩定性的模塊通過某些方式“幫助”另一些穩定性較差的模塊,共同達到整體的穩定。食物網可由各類模塊通過這兩種方式構成。

一種最簡單情形是,整個食物網可由各物種通過供體控制關系構建。如前所述,在供體控制的C-R相互作用中,消費者和資源之間是解耦的。以供體控制構建的食物網模型具有天然的穩定性,其局部穩定性與物種數及連接度的增長無關[22]。

其次,可將食物網看作由穩定的C-R交互通過弱耦合而構成。只要所有的C-R交互都不存在因強耦合導致的振蕩,在整體層面也可以取得穩定。Tang等[73]通過對15個真實食物網的參數化,認為消費者與資源之間的兩兩相互作用中的不對稱性(即低效率捕食者效應)解釋了絕大部分的穩定性原因,而所有其他結構特征組合的影響則要小得多。此時只需要考慮兩兩相互作用即可,不需要考慮大范圍結構[73—74]。

再次則是認為食物網中存在著較強(從而不穩定)的交互,但是假設不穩定性都來自C-R交互。一些相應的穩定性機制對這些不穩定的C-R交互發揮了緩和的作用,從而使得整個食物網得以保持穩定。由于只考慮C-R兩兩相互作用中的振蕩,從某種意義上說,這種方法類似于在線性穩定性分析中拋棄非線性項[75],這種簡化在研究動力系統中耦合振子的作用時很常見,且在生態學理論中有著悠久的歷史[76—77]。

最后,則需要將更多的不穩定交互類型納入考量。例如,Neutel和Thorne[78]認為,基于兩兩交互強度信息的方法不足以描述食物網中強鏈接與弱鏈接的復雜組織,還需要考慮其他的反饋結構[63],特別指出三物種環的強度是維持穩定性的關鍵[66,79],并提出了一個食物網穩定性的指標[25]。Kondoh[24]將加勒比海地區的食物網解構為大量的三物種雜食環[80],這些底層模塊具有不同的內部穩定性,并通過兩種方式構成大型的持久性系統：①多個穩定模塊組成更大的子網乃至食物網；②以穩定模塊支持不穩定模塊的方式組合。

3 基于等級體系的食物網穩定性框架

3.1 雙層框架之不足

上述“模塊-全網”雙層穩定性框架可用于對簡單食物網的穩定性分析,但是面對真實食物網仍存在很大不足。首先,在前述模塊穩定性機制中,其實某種程度上已包含了兩個層級。例如,三物種系統中的C-R系統與第三個物種的弱耦合,實際上可視為由一個兩物種子系統(圖4中虛線框內的部分)與另一個物種構成的高層次系統。其次,模塊一般只包含2—4個物種,而真實食物網中的物種數則往往要多得多,且相互作用強度的差異也可能很大(例如景觀尺度上的食物網),此時只考慮兩個層次往往不夠。第三,羅列出一些具體的穩定性機制仍只是認識食物網穩定性的第一步,我們還需要去了解各種機制之間的關系,以及各層級之間的關系。這里,我們嘗試將上述雙層框架加以擴充和改進,提出一個基于等級系統的食物網穩定性框架,以便深化對食物網穩定性機理的認識,以及應用于更廣泛的場景。

3.2 食物網的等級結構

圖6 食物網的等級結構的演示Fig.6 Demonstration of hierarchical structure of food webs

從自上而下的角度看,系統分析的關鍵在于找到關節點進行切割,得到一些相互作用的子系統,使得子系統內的作用較強,而子系統之間的耦合較弱。如果子系統結構仍很復雜,則可進一步分解,直到基本要素,從而得到一個樹狀的包含型等級體系。從自下而上的角度來說,如果一個系統中既包含強交互,又包含弱交互,且強交互可以通過組合而耗盡,那么將形成子系統,直到所有強交互在其構建中得到利用,然后這些子系統將通過較弱的交互而連接成更大的系統[81]?，F實中不同類型的系統往往具有不同的可分解性。如前所述,食物網中的相互作用強度的差別可達到若干數量級,這使得其成為一個近可分解系統,可應用等級系統框架對其進行分析。具體來說,一些物種(層級0)之間通過相互作用,構成了初級的子系統(層級1),更高層級的子系統則可由若干個其下各層級的子系統組成,其中也可包含最基本層級(即單個物種)(圖6)。

3.3 各層級的穩定性機制

在構建了等級系統之后,隸屬于兩個子系統的多個物種之間的多個交互可被歸并為子系統之間的兩兩交互,從而簡化了對食物網的描述。此時,上述的“模塊-全網”雙層框架中的模塊層面的各類穩定性機制,以及模塊之間的整合機制,都可對應于等級體系中某個層級的子系統,從而可被視為子系統的一種屬性。并且,由于等級系統的遞歸性,同類型穩定性機制也可能表現在不同層級上。其中,最重要的機制可能是適應性捕食,它不僅可以指消費者對兩個或多個資源物種的耦合,還可以是對不同的多個物種子系統的耦合。例如,很多經驗研究指出食物網具有分室結構,這是因為一些生物物理因素使系統中的耦合強度存在較大差別,主要與環境中的亞生境[82]、群落內的系統發育模式[19,83], 以及不同的能量通道[84]有關。不同的分室之間則往往由具有移動能力的適應性捕食者耦合起來,一些小型消費者將來自微生境的資源耦合起來, 而大型消費者將宏觀生境中的資源耦合起來。此時,每個分室可被看作一個子系統,而捕食者對其內部多個物種的捕食作用可被歸并為捕食者與該子系統整體的交互。通過在各個空間尺度上重復這一營養結構,景觀尺度上形成了嵌套形式的等級結構[85]。Rooney和McCann[29]的研究指出,同一消費者所耦合的多條能量通道中往往有快和慢之別,快速能量通道中的種間相互作用較強,種群往往體型更小、增長更快、生物量周轉率更高；而慢速能量通道則相互作用強度較弱,往往包容了更高的多樣性。在這種結構中,當系統受到干擾時,快速通道中的種群反應迅速,從而使捕食者種群迅速恢復。而慢能量通道的存在則提供了一種保險效應,使得捕食者在因振蕩而陷于低谷時,能維持一定的種群密度。在近海以及湖泊食物網中,源于浮游植物的快速通道和源于底棲碎屑的慢速通道由高營養級魚類的捕食行為耦合在一起,而慢速通道中的浮游動物和魚類群落多樣性更高[86—87]。在其他食物網中也觀察到了類似的耦合現象,包括森林生態系統中的樹冠-林下能量通道的捕食性耦合[88],土壤生態系統中的真菌和細菌能量通道的捕食性耦合[89],以及灌木群落中食果鳥類的資源耦合[90]等。

3.4 層級間的關系

大多數人造系統(例如機械系統)是組合系統,即先有局部,后有整體[91],其局部的穩定性是不言而喻的。而諸如有機體之類的復雜系統則是分化系統,即先有整體,各局部是系統在演化過程中因分化而逐漸形成的[91],其局部的穩定性依賴于整體。生態系統處于這兩者之間,其局部的穩定性在很大程度上是其本身的屬性,但也在一定程度上依賴于整體。對于食物網而言,每一層級的子系統對內具有維持自身一定程度穩定性的屬性,又能與其他子系統進行適當耦合。因此,為了深入理解食物網維持穩定的整體機制,除了從自下而上的角度分別考慮各層級穩定性機制,還有必要考察層級之間的關系。

從動力學角度看,等級系統中的不同層級往往存在過程速率的差異,低層級以快行為為特征,而高層級以慢行為為特征。具體來說,食物網不同層級的子系統處理不同頻率的振蕩問題,低層級子系統中的穩定性調節機制,能在一定程度上緩和高頻振蕩,卻不能消除低頻振蕩。并且在其本身調節的過程中,也可能會產生出一些較低頻的振蕩,而這需要高層級的穩定性機制去處理。最終的結果是系統在整個頻譜上的振蕩都得到緩和。例如,Yodzis和McCann[76]表明,在簡單食物網模型中,可以使用功率譜將復雜動力學特征分解為與潛在C-R相互作用相關的各個頻率的組合。

3.5 穩定性機制的效率

從能量學的角度看,食物網是一個自組織耗散結構系統,維持穩定的關鍵在于能量在整個系統中的有序流動及最終耗散。從某種意義上說,各種穩定性機制可看作通過能量耗散換取振蕩的減弱,而這意味著在某些物種的平均密度過低和振蕩過于劇烈之間的權衡。不同的機制在這一權衡中的效率存在差別,即為了減弱振蕩所需要耗散的能量的多少。多數機制是低效的,例如：物種對自身的調節往往是通過增加耗散而達成的；生境異質性會增加捕食者搜尋獵物時產生的消耗；各類動物和植物對防護性結構的投入也增加了捕食者或消費者在攝食和同化過程中的消耗。只有少數機制,如供體控制、適應性捕食、潛在振蕩的C-R系統與第三個物種的弱耦合等,能夠更有效地改變能量在不同子系統之間的分配,即把能量從潛在的破壞性振蕩中引開,補充給平均密度較低的物種,從而得以將有限的能量用于維持更多的生物量和更高的多樣性。除了不同機制間的效率差別外,同類型機制也因具體條件的不同而存在著效率的差異。

效率也受到能量輸入的形式和大小的影響。能量往往伴隨著一定程度的振蕩而存在,某一層級的穩定性調節機制,能在一定程度上緩和該子系統內的高頻振蕩。每個子系統所能處理的能流的大小存在上下限。如果能流不足,可能導致某些物種的平均密度太低而無法存續；而如果能流過多,則富余的能量可在系統內制造不穩定。按照能量的流向,可將進入子系統的能流分為3部份：一份在子系統運作中耗散掉；第二份以較低振幅的形式留存于子系統內；最后一份則轉移為較低頻的振蕩的形式,交由更高一層級處理,或者漏出系統外。例如低效率消費者機制使得能流離開系統進入環境；捕食者的飽和效應機制拒絕接受更多能流進入C-R交互子系統。對于某層級的子系統而言,較優的穩定性機制意味著及時且適度的反饋,從而以相對較小的耗散達到最大程度抹平振蕩、且較少漏出系統外或轉移到更高層級。而對于食物網整體而言,則還意味著各層級之間的相互配合,緊密銜接。

4 結論與展望

4.1 小結

食物網是生態系統中的核心組織,是理解生態系統運行機制的重要出發點。而動力學穩定性則是食物網結構維持、功能發揮和動態演化中的重要制約因素。對食物網動力學穩定性的研究發端于20世紀70年代著名的“復雜性-穩定性”論辯,早期關注的主要是拓撲結構的影響,繼而發現相互作用強度的重要性,并逐漸提出了一系列模塊層面的穩定性機制,使得May當初提出的構建食物網穩定性的雙層框架成為可能。本文梳理了各類模塊層面穩定性機制和全網層面對各模塊的整合機制,從而使這一框架得以更清晰地呈現。在此基礎上,進一步提出了一個基于等級系統的框架,并從動力學和能量學角度對各層級內部的穩定性機制以及層級之間的關系進行了初步探索。然而框架的進一步構建還需要建立相應的數學模型并進行有效性檢驗、以及闡明其在真實食物網中的適用性等,本文所做的只是提供一些思路。

4.2 研究展望

4.2.1從食物網到生態群落

本文所介紹的穩定性機制仍遠不足以代表真實的生態群落,需在多個方向上加以拓展和補充。①文中描述的穩定性機制大都局限于等級系統的較低層級,即只包含少數物種的模塊,在更高層級或可存在一些其他穩定性機制,尚待進一步探索。②在食物網的框架內,非線性的功能反應模式和多物種高階相互作用模式中可能蘊含了新的食物網穩定性機制[92—94]。③如前所述,食物網只考慮物種間的攝食關系,暗含了其他種間關系以及與非生物因子的相互作用并不重要的假設,因而是生態群落的一種簡化描述。綜合考慮群落中的各類相互作用顯然將能展現更完整的群落動態[95—96]。例如,由于缺乏對基礎物種間競爭的描述,食物網模型忽略了關鍵種捕食,以及資源競爭在群落構建中的作用[28]。而營養級內的水平多樣性的互動效應也被證明對群落穩定性具有重要意義[84]。當前的研究正在試圖將各類相互作用納入統一的生態網絡,如García-Callejas[33]將生態網絡的研究范式歸為3類：擴展食物網、多層網絡和平等基礎網絡。④本文中的模型都假設群落動態只依賴于各種群的豐度,而在現實情況下,一些次級種群參數如年齡結構、空間分布、季節變化也會影響群落動態。例如,在水生生態系統中,特定的年齡結構可能會抑制C-R相互作用中的大幅度振蕩[97]；在破碎的景觀中,三物種模塊可通過某些獨特的模式持續共存[98]。

4.2.2從動力學穩定性到食物網結構的綜合框架

傳統上,常按能量流動將食物網整體結構劃分為若干個離散的營養級[99—101],然而由于雜食的廣泛存在,營養級的概念并不能很好反映食物網的結構。為每個物種賦予一個營養級指數暗含了食物網中所有物種之間存在著一種序關系,但這顯然不合理。例如,一個可詬病之處是,頂級雜食性捕食者的營養級指數可能小于它的某個獵物。建立在動力學穩定性基礎上的、按等級系統進行的食物網結構劃分,將有可能使我們的認識更接近本質。需要提及的是,Johnson 等人[21]提出了營養一致性的概念,描述食物網中的各物種在多大程度上能夠歸入各個離散的營養級中,并認為較高的營養一致性對整體的穩定性有利[102]。然而,他們的論證是建立在無權的食物網之上的,對加權食物網很可能并不成立。

然而,動力學穩定性只是食物網結構的一個必要條件,自然界中食物網受到多種機制的塑造。Lotka[103]曾提出功率最大化原理,即生態系統的演化傾向于消滅存在的能量梯度,只要存在未利用的物質和能量,自然選擇的結果將是增加系統的總生物量,以及增加系統中物質的周轉率和通過系統的能量流。Odum[104]認為通過系統水平上的選擇和進化的結合,生態系統向更高水平的動態平衡演化,以在系統層面上更有效地利用能量[105]。May[14]認為演化會使自然界群落趨向復雜和多樣,因為這會令其對資源的利用更有效,然而復雜性又會導致不穩定,系統能達到的復雜性與環境的平穩程度,以及歷史有關。Pimm[22]則認為自然界中食物網的模式受到各種生物和物理因素、動力學穩定的制約以及一些純粹隨機作用的影響。

因此,為得到關于群落結構和動態的更為深刻和完整的認識,需要綜合考慮生物物理因素、動力學穩定性、系統對能流功率的追求、環境的平穩程度以及演化歷史等。其中,生物物理因素如體型大小,決定了物種新陳代謝速率和行為模式等多方面的屬性,限定了食物網格局的可能性空間[1,106]。系統對能流功率的追求方面,人們在食物網中發現了類似于克萊伯定律 (Kleiber′s Law,指有機體體型大小與新陳代謝率之間的冪律關系)的標度關系[107—109],而West等[110]和Banavar等[111]通過優化營養和能量輸運網絡的效率對標度關系的闡釋,預示著食物網中很可能也存在著類似的優化機制。進一步的研究需要將這些不同的角度整合起來,從而深化關于食物網、生態群落和生態系統的結構、動態的認識。