北部灣中華鱟（Tachypleus tridentatus）幼鱟生態位及種間競爭分析

郭清揚，左婭，林吳穎，肖曉波，趙心憶，李銀康，應紫薇，周傳江，頡曉勇*

( 1. 中國水產科學研究院南海水產研究所 廣東省漁業生態環境重點實驗室，廣東 廣州 510300；2. 河南師范大學 水產學院，河南 新鄉 453007；3. 南方海洋科學與工程廣東省實驗室（廣州），廣東 廣州 511458；4. 惠東縣水生動物防疫站，廣東惠州 516300；5. 深圳愛棲自然生態科技有限公司，廣東 深圳 518112；6. 廣西生物多樣性研究和保護協會，廣西 南寧 530012)

1 引言

鱟隸屬于肢口綱（Merostomata）劍尾目（Xiphosura），是一種淺海底棲節肢動物[1]，因其具有廣食性，在近岸海洋生態系統中參與能量轉移、物質循環及信息交流[2]。近年來中華鱟（Tachypleus tridentatus）數量銳減[3]，2019年中華鱟在世界自然保護聯盟瀕危物種紅色名錄中被正式更新為瀕危（EN）[4]，2021年2月被列入國家二級重點保護野生動物名錄。

生態位是一個種群在生態系統中，在時間和空間上所占據的位置及其與相關種群之間的功能關系與作用的總和，物種生態位寬度及生態位重疊指數體現各物種資源利用情況及種間競爭關系強弱[5-6]。種間聯結體現群落內部競爭物種的替代關系[7]，種間聯結測度分析表達群落各物種間相互作用程度及群落動態[8]。生態位和種間聯結被用于探索多種生物關系，如中國花鱸（Lateolabrax maculatus）種群特征[9]、龍頭魚（Harpodon nehereus）等游泳動物間生態關系[10]、濕地浮游植物優勢種生態位研究等[11]。中華鱟所處底棲生境內生物多樣，食物網關系較為復雜[2]，明確該物種生存競爭將進一步深化鱟棲息地保護工作所需的科學理論認識。

北部灣海域位于廣東省雷州半島、海南省和廣西壯族自治區及越南之間，是當前現存最適中華鱟棲息的區域之一[12]。作為存續4.75億年的海洋“活化石”，中華鱟在一定程度上能夠反映水域生態系統的健康程度[13-14]，截至目前，尚無中華鱟幼鱟在底棲動物群落內競爭強度和種間競爭情況的相關研究。本文以北部灣濱海濕地中華鱟幼鱟生境調查資料為基礎，探索中華鱟幼鱟與棲息地主要生物種類間的生態位關系，計算群落總體關聯性并檢驗種間聯結性顯著程度，進行種間競爭動態模擬，以期填補中華鱟幼鱟與環境底棲動物中部分優勢種種間競爭關系理論空白，為中華鱟幼鱟棲息地保護提供生態學基礎理論依據。

2 材料與方法

2.1 數據組成及其來源

在前期北部灣沿岸幼鱟種群分布調查基礎上[4]，本研究于2018年7月選擇中華鱟幼鱟典型分布區域開展幼鱟調查及潮間帶大型底棲動物調查，調查地點分別為西背嶺、竹林鹽場、三娘灣、坡尾底、沙田及榕根山（圖1）。在各調查地點依地形特點分設2～6個500 m×500 m的樣方，其中西背嶺地區、沙田地區和榕根山地區分別設2個樣方，竹林鹽場地區設6個樣方，三娘灣地區設4個樣方，坡尾底地區設3個樣方，采用樣線調查法調查樣方內出現中華鱟幼鱟的密度和頻度。

大型底棲動物定量采樣按照《海洋監測規范》（GB 17378.1-2007）和《海洋調查規范》（GB/T 12763.1-2007）進行，各調查地點設1條采樣斷面，每個斷面按照高、中、低潮區設站點進行隨機取樣。本研究取樣站布設時在高潮區布設2站、中潮區布設3站、低潮區布設2站，因灘面沉積物類型較為一致，生物分布較為均勻，故每站取4個樣方，樣方大小為25 cm×25 cm，采樣深度為30 cm，巖石岸區域每站取2個樣方，若生物棲息密度很高且分布較均勻則采用10 cm×10 cm定量框取樣。取樣時選用40目篩網，孔徑為1 mm，過濾收集底棲生物。將同一潮區的平行樣混合裝瓶，得到高、中、低潮位共計3份樣品，用酒精進行固定保存。

圖1 采樣站位Fig. 1 The location of sampling stations

各調查斷面采集1份定性樣品，盡可能將該地附近出現的生物種類收集齊全，以記錄該地區蘊藏的底棲生物種類。所得樣品用75%酒精固定5 d后進行種類鑒定，并使用精度為0.01 g的電子天平稱重。依據取樣面積，將個體數和濕重換算成棲息密度（單位：ind./m2）和生物量（單位：g/m2）。

2.2 數理統計方法

優勢度指數計算公式為

式中，Y為優勢度指數；N為樣品中個體總數；ni為第i種個體數；fi為第i種在調查站點中出現頻率。

Levins生態位寬度計算公式為

式中，Bi為第i種生態位寬度；j表示樣方；r表示樣方數量；Pij表示第i種生物占j樣方總個體數的比例。

Pianka重疊指數計算公式為

式中，Qik為種i和種k的生態位重疊度；Pij和Pkj分別為種i和種k占j樣方總個體數的比例。

利用方差比率（VR）法測定中華鱟幼鱟與其生境內主要優勢種的總體關聯性，其能夠體現中華鱟幼鱟所處群落結構的穩定程度及演替趨勢，并通過Ochiai指數（OI）、Dice指數（DI）、Pearson相關系數（rik1）和Spearman秩相關系數（rik2）體現兩個物種間相關性的緊密程度[15]。

物種間總體關聯性計算公式如下：

物種相對多度方差：

物種數方差：

方差比率：

式中，pi為相對多度；n為樣方總數；S為總物種數；t為平均物種數；Tj為j調查點物種數。當VR＜1時，各物種整體呈負聯結性；當VR＞1時，各物種整體呈正聯結性；當VR=1時，各物種間無關聯性。

聯結系數（AC）計算公式為

式中，a為物種A和物種B共同占據的樣方數；b為僅物種A出現的樣方數；c為僅物種B出現的樣方數；d為均不曾有物種A和物種B出現的樣方數。AC值域為[-1，1]，越接近-1，即負聯結程度越高，AC=0即為兩物種間互相獨立[16]。

Ochiai指數計算公式[7]為

Dice指數計算公式[7]為

OI與DI值域為[0，1]，越接近0，即負聯結程度越高。

Pearson相關系數計算公式[7]為

Spearman秩相關系數計算公式[7]為

假設中華鱟與競爭物種存在相互作用，且假設中華鱟獨自在當前棲息地生存時，種群規模發展均遵循Logistic規律。得到種間競爭模型計算公式為

式中，x、y分別為中華鱟幼鱟與所競爭物種種群數量；r1、r2分別為固有增長率；n1、n2為最大容量；s1、s2為競爭系數。數據源自本研究團隊2014-2018年間中華鱟幼鱟與短指和尚蟹（Mictyris brevidactylus）野外調查，以各地相鄰年份物種數量差值計算初始固有增長率，以實地調查期間的最大樣本容量值模擬最大容量，以相互競爭的兩物種重疊系數及其倒數分別作為二者競爭系數。

以優勢度大于0.02的物種為優勢種[17]，由于各取樣地優勢種不同，本研究選擇所調查中華鱟幼鱟全部樣本中出現頻率大于0.10的物種作為研究對象，所有數據分析和制圖均通過R3.5.1軟件的spaa包實現，采樣站位圖由Arcgis軟件制取，種間競爭模型制圖由Matlab軟件實現。

3 結果

3.1 中華鱟幼鱟生態位寬度及生態位重疊指數

調查期間共采集底棲生物樣本12門類135科280種。其中中華鱟幼鱟生態位寬度居最寬位（4.252 2），小翼擬蟹守螺（Pirenella microptera）居最窄位（1.000 0）。依據各物種個體數計算物種優勢度、出現頻率和中華鱟幼鱟與其生境內主要優勢種生態位寬度（表1）和生態位重疊指數（表2）。主要優勢種中短指和尚蟹分布于高、中、低3個潮區，小翼擬蟹守螺主要分布于高潮區和中潮區，中阿曼吉蟲（Armandia intermedia）、南海毛滿月蛤（Pillucina vietnamica）、絲異須蟲（Heteromastus filiformis）及麗文蛤（Meretrix lusoria）主要分布于中潮區及低潮區，熊本牡蠣（Crassostrea sikamea）、黑蕎麥蛤（Xenostrobus atratus）、紋藤壺（Amphibalanus amphitrite）及韋氏毛帶蟹（Dotilla wichmanni）僅分布于高潮區，突畸心蛤（Cryptonema producta）僅分布于中潮區，歐努菲蟲（Onuphis eremita）和?螺（Umbonium vestiarium）僅分布于低潮區。

3.2 中華鱟幼鱟與各樣本種間關聯

本研究利用方差比率法對中華鱟幼鱟與其生境內主要優勢種開展總體聯結性檢驗，計算得方差比率VR值為0.978 022，由VR＜1可知，中華鱟幼鱟與幼鱟生境內主要優勢種整體表現出凈負聯結性[7]。聯結系數（AC）顯示，中華鱟幼鱟與其他各優勢物種均有一定程度正向關聯性（0≤AC＜0.33）（圖2），全部種對間有26個表現負聯結性，65個種對間存在正聯結性或獨立狀態，說明在當前演替階段多數樣本對資源利用情況相似，同時存在對食源及棲息地等資源競爭情況。OI系數值趨近于1時聯結性增強，結果顯示中華鱟幼鱟與南海毛滿月蛤、歐努菲蟲、絲異須蟲、麗文蛤、短指和尚蟹具有緊密關聯性（OI≥0.67），其中與南海毛滿月蛤、麗文蛤及短指和尚蟹具有更緊密關聯（OI≥0.83），相伴出現幾率大（圖3）。DI指數顯示，中華鱟幼鱟與小翼擬蟹守螺相關性較弱（0.17≤DI＜0.33），與其余樣本相關性則較強（DI≥0.50）（圖4）。Pearson相關系數測定結果顯示，中華鱟幼鱟僅與短指和尚蟹（0.09≤rik1＜0.39）及小翼擬蟹守螺（0.39≤rik1＜0.70）呈正相關（圖5），與其他樣本生物均呈負相關。Spearman秩相關系數具有更高檢測靈敏度，其計算結果顯示，中華鱟幼鱟與短指和尚蟹關聯性有所增強（0.37≤rik2＜0.69）（圖6）。

表1 中華鱟幼鱟生境主要優勢種生態位寬度、出現頻率及優勢度Table 1 Niche width, occurrence frequency and dominance of dominant species in juvenile Tachypleus tridentatusnursery habitat

表2 中華鱟幼鱟生境主要優勢種生態位重疊指數Table 2 Niche overlap index of dominant species in juvenile Tachypleus tridentatusnursery habitat

圖2 中華鱟幼鱟生境主要優勢種種間聯結系數（AC）半矩陣圖Fig. 2 Semi-matrix diagram of association coefficient (AC) of dominant species in juvenile Tachypleus tridentatusnursery habitat

圖3 中華鱟幼鱟生境主要優勢種Ochiai指數（OI）半矩陣圖Fig. 3 Semi-matrix diagram of Ochiai index (OI) of dominant species in juvenile Tachypleus tridentatusnursery habitat

圖4 中華鱟幼鱟生境主要優勢種Dice指數（DI）半矩陣圖Fig. 4 Semi-matrix diagram of Dice index (DI) of dominant species in juvenile Tachypleus tridentatusnursery habitat

圖5 中華鱟幼鱟生境主要優勢種Pearson相關系數（rik1）半矩陣圖Fig. 5 Semi-matrix diagram of Pearson correlation coefficient(rik1) of dominant species in juvenile Tachypleus tridentatusnursery habitat

3.3 種間競爭動態模擬

在中華鱟幼鱟種群重要棲息地種間競爭關系分析基礎上，選擇短指和尚蟹作為中華鱟幼鱟關鍵競爭物種，利用二者固有增長率及競爭系數，以調查期間樣本數最大值為種間競爭模型最大容量（表3），種間競爭模型計算結果顯示，二者在西背嶺和三娘灣地區呈現競爭狀態，短指和尚蟹在中華鱟幼鱟種群規模減小時能夠快速豐富其種群容量，竹林鹽場地區則顯示幼鱟與短指和尚蟹數量均呈現劇烈下滑狀態（圖7）。

圖6 中華鱟幼鱟生境主要優勢種Spearman秩相關系數（rik2）半矩陣圖Fig. 6 Semi-matrix diagram of Spearman rank correlation coefficient (rik2) of dominant species in juvenile Tachypleus tridentatusnursery habitat

4 討論

4.1 中華鱟幼鱟生態位分析

中華鱟性成熟需9～12年，人類行為干預和生境破壞使得中華鱟數量銳減[4]，生態位研究有助于建立其底棲生境保護和修復所需理論基礎。生態位寬度可以反映物種利用不同資源的能力差異，其值越大，生物活動范圍越廣，對環境適應能力越強[18-19]。根據大型底棲動物生態位寬度值劃分，Bi≤1.0即窄生態位種，1.0＜Bi≤2.0即中生態位種，2.0＜Bi即廣生態位種[20]。探究底棲群落中物種生態位對保護瀕危物種、修復生態結構及研究某一特定物種對群落的影響尤為重要[21]。

生境內主要優勢種存在形式能夠反映底棲生物對棲息地適應與否，優勢種數目增加使群落結構愈發穩定[22-23]。本研究結果顯示，中華鱟幼鱟為廣生態位物種，其生態位寬度在所有樣本中居最寬位，野外調查發現，包含砂質、泥質、礁石及紅樹林中一種或多種組合的灘涂均有中華鱟幼鱟出現，理論計算結果與中華鱟幼鱟自然分布相一致，均顯示中華鱟幼鱟對各類生境有較強適應能力。較寬生態位物種種群數量愈少反映該區域生物群落受影響程度愈深，因此中華鱟幼鱟適合作為濱海濕地生態系統健康程度指示物種。

表3 各取樣地中華鱟幼鱟與短指和尚蟹種間競爭模型參數Table 3 Parameters of interspecific competition model between juvenile Tachypleus tridentatusandMictyris brevidactylusin various sampling location

圖7 不同采樣地點中華鱟幼鱟與短指和尚蟹種間關系Fig. 7 Interspecific relationship between juvenile Tachypleus tridentatusandMictyris brevidactylusin various sampling location

生態位重疊指數（Qik）表達各物種利用資源的相似程度，體現物種間潛在競爭程度[24]。Qik值分3個層級，Qik≥0.6表示生態位重疊程度高，0.6＞Qik≥0.3表示重疊程度適中，0.3＞Qik表示重疊程度較低[25]。與生態位寬度較窄物種相比，較寬物種生態位重疊指數通常較高[26]。本研究顯示，短指和尚蟹為與中華鱟幼鱟生態位重疊程度較高物種，其生態位寬度高達3.892 6。但生態位重疊程度并非完全和生態位寬度保持正相關關系[27]，如南海毛滿月蛤生態位寬度為2.289 0，其與中華鱟幼鱟生態位重疊指數僅為0.262 6，該結果與調查期間南海毛滿月蛤集中分布于榕根山地區有關，二者生活空間重疊較低，但均在各自生境內具較強適應能力。作為中華鱟潛在餌料，南海毛滿月蛤寬生態位和低重疊指數可使其自然種群規模較少受到中華鱟影響。

同區域棲息物種具有相似生態特性或對生境因子有互補性要求，其在形態學、生理學及生活史特征方面存有差異，并以此降低種間競爭[28-29]。中華鱟幼鱟與短指和尚蟹生態位寬度較為接近，二者生態位重疊指數高達0.837 5，推測中華鱟幼鱟遷移運動特征可能與短指和尚蟹重疊處較多，二者在餌料選擇及棲息地選擇中亦具有相似性。中華鱟幼鱟常以軟體生物為食[30]，食源不易獲取情況下幼鱟會主動攝食有機質和藻類[2]，其分布受潮間帶坡度和地形指數等環境因子影響[31]。夏季水溫較高時短指和尚蟹棲息于北部灣沿岸成為夏季光灘優勢種，濾食泥沙中藻類[32]。各物種間生態位重疊指數在一定程度上反映生態系統復雜性，而生態系統復雜性有利于維護系統穩定性。本研究結果顯示，與中華鱟幼鱟生態位重疊指數低于0.6的實驗樣本高達92.31%，體現多數樣本在生活型、攝食選擇及底棲群落中生態角色存有差異，各取樣地生態系統具有一定程度穩定性。

4.2 中華鱟幼鱟種間聯結分析

研究結果顯示，中華鱟幼鱟所處群落種群總體關聯性呈負聯結性，且各物種間存在相互排斥和生態位分離現象。種間聯結計算時，當取樣地面積較小而物種種類較多時，會增加數量較少物種在計算結果中的比重，從而使AC值偏高[7]。調查期間各取樣地物種組成差異較大，故本研究計算得到的AC值可能偏低，據此引入匹配系數以判別中華鱟幼鱟與其所處生境內主要優勢種關聯強弱。本研究OI和DI均顯示中華鱟幼鱟與麗文蛤、南海毛滿月蛤及短指和尚蟹關聯性較顯著（OI≥0.83，DI≥0.83）（圖3，圖4），表明此三者與中華鱟幼鱟具有相似資源利用形式，對棲息地生境改變具有相似適應性。Pearson相關系數測定中華鱟幼鱟與短指和尚蟹及小翼擬蟹守螺呈正聯結性，表明三者具有相似適生區。Spearman秩相關系數不拘泥研究樣本的空間分布形式[33]，有更高檢測靈敏度，結果顯示中華鱟幼鱟同短指和尚蟹關聯性更強。原因是中華鱟和蟹類的潛在食源均包括蝦類[2，34]，提升了二者共同出現幾率。自然生境內種間競爭可影響群落結構組成、物種豐富度、生物多樣性及群落動態[7]，下一步可通過擴展時空范圍探索中華鱟幼鱟與濱海濕地生物群落演替規律，進一步分析中華鱟幼鱟種群與其他生物群落間相互作用機制，深入理解其瀕危機制。

4.3 中華鱟幼鱟棲息地種間競爭動態模擬分析

中華鱟生活史各時期均對水溫、水質、底質類型等棲息地特征有所要求[35]。北部灣海域是中華鱟最理想的棲息地[36]，2009年西背嶺地區調查共發現幼鱟1 357只[37]，本研究同地區調查發現幼鱟19只且最大容量僅102只，顯示中華鱟幼鱟種群隨時間推移出現變化。為直觀體現模型模擬結構變化動態，作圖時調整各取樣地模擬動態時長（圖7），顯示中華鱟幼鱟與短指和尚蟹在西背嶺和三娘灣地區呈此消彼長狀態，與短指和尚蟹常成群行動有關。中華鱟幼鱟種群規模減小時能夠釋放大量共享資源，短指和尚蟹則集群活動迅速占領棲息空間，次年短指和尚蟹在中華鱟成鱟上岸產卵前率先進入繁殖期，進一步提升其在二者間的種間競爭力，據此推測數年后二者種間競爭對中華鱟種群規模影響較顯著。竹林鹽場地區顯示中華鱟幼鱟與短指和尚蟹數量均驟降至極低水平，與該地區受生境破壞和過度捕撈導致灘涂底棲生物資源逐年下降有關。

種間競爭模型模擬種群動態變化顯示模擬結果受到最大容量、固有增長率及競爭系數影響。固有增長率能夠影響種群規模發展方向，圖7顯示西背嶺、竹林鹽場、三娘灣地區中華鱟幼鱟數量均減少，故通過提升中華鱟幼鱟固有增長率至0以上將可能使其擺脫短指和尚蟹種間競爭影響，使種群規模走勢快速趨于最大容量。模擬結果顯示，中華鱟幼鱟與短指和尚蟹在三娘灣地區可能在較短時期內通過種群內部劇烈競爭達到新的平衡狀態，后續可針對中華鱟幼鱟與短指和尚蟹種間競爭在時間相采用常微分方程探討二者競爭的拓撲結構，并拓展應用于中華鱟與其他大型底棲生物種間關系研究。

物種滅絕是生物多樣性損失最敏感的指標之一，由不同地理種群逐個消失造成。本研究理論分析表明，中華鱟幼鱟對棲息環境適應性較強，與現實中華鱟瀕危現狀相悖，主要原因在于棲息地生境惡化以及捕撈采血或食用等人類干擾[38]，因此建議將中華鱟作為未來濱海濕地生物多樣性保護和管理的旗艦物種。