典型海洋生態系統中關鍵種的研究進展*

宋靜靜，劉凱凱，唐君瑋，丁 剛，劉洪軍，遲雯丹，于道德**，張振冬

(1.山東省海洋科學研究院，山東青島 266104；2.長島海洋生態文明綜合試驗區海洋經濟促進中心，山東煙臺 265800；3.國家海洋環境監測中心，遼寧大連 116023)

Paine[1]在1969年研究發現，紫海星(Pisasterochraceus)作為捕食者可控制重要競爭對手的密度，對群落和食物網具有強烈的下行效應(Top down effect)，并由此提出關鍵種(Keystone species)的概念：雖然生物量低，但能夠對所居住的群落結構產生強烈影響的物種。該定義重點強調了關鍵種對生物群落組織自上而下的控制，主要包括物種間競爭和捕食[2]。隨后，Paine[2]和Power等[3]進一步擴大了關鍵種定義的內涵：在生態系統結構和功能中，起著與自身豐度不成比例的重要作用的物種。此定義開始關注生物與非生物因素的相互作用。

由于Paine給出的“關鍵種”定義存在一定的狹隘性，生態學者們提出了另一個觀點，即關鍵種可以是對生態系統功能的任何方面產生巨大影響的任一種物種[4-6]。Mills等[4]以生態效應為依據，將關鍵種分為5類，其中與海洋生態系統相關的包括關鍵捕食者、關鍵被捕食者和關鍵調節者(Keystone modifiers)，后者又稱生境制造者。Power等[3]和Smith等[7]總結了海洋生態系統中的14個關鍵種，包括最早Paine[1]研究的肉食性海星、草食性海膽、磷蝦、魚類、海獺、鯨魚等，充分表明關鍵種存在物種水平上和營養水平上的多樣性，并指出缺乏關鍵種會導致生態系統發生本質上的改變，包括引起其他物種滅絕和營養級聯反應擴大等。

由此可見，關鍵種概念的演化已經逐步脫離了最初定義的實用性。雖有可操作性的定義，但其模糊的本質在一定程度上為關鍵種識別工作帶來了諸多不便[5]。例如，一些學者將關鍵種定義中的“不成比例”視為判讀關鍵種存在的先決條件[6]，所以高豐度的物種不太可能被認為是關鍵種。物種豐度成為了判斷關鍵種的核心，然而，實際上大部分重要的生態功能都是由高豐度物種完成的[8]。此外，人們也無法量化不成比例到何種程度才能算是關鍵種。這不僅增大了關鍵種的模糊性，而且在應用上也飽受詬病，以致有的學者建議放棄關鍵種概念[4]。事實亦證明，很多關鍵種的識別對于特定生態系統的保護并無裨益[9]。

本文將從生態學本質上綜述不同類型的海洋群落結構或生態系統中已有的關鍵種特點，探索關鍵種在實際應用中存在的共性問題，并探討人類作為超級關鍵種(Hyperkeystone species)對海洋的影響，嘗試提出人類應當如何理性看待關鍵種及其在海洋生態系統中的功能和作用。

1 作為頂級捕食者(Apex/top predator)的關鍵種

從食物網結構和功能的角度出發，某些關鍵種在群落中處于頂級捕食者的地位。正如最早在Paine[1]的研究中，紫海星就是所在群落或者地理區域(潮間帶)的頂級捕食者。除了通過食物網產生營養級聯效應外，頂級捕食者的存在還具有非捕食控制功能，如對次級捕食者的分布和活動產生競爭性排斥和恐懼效應(Risk effect)[10]，并影響次級捕食者的食物組成，進而引起群落結構的變化。目前大型肉食性魚類在沿海地區的減少趨勢已經擴展到全球范圍，對海洋生態系統穩定具有嚴重的潛在威脅[11]。頂級捕食者活動范圍的持續收縮(鯊魚類、金槍魚類等被過度捕撈)，促使中低等捕食種群進一步擴增，生態系統結構改變，并導致生物多樣性下降和初級生產力降低[12]。例如，珊瑚礁系統中鯊魚的存在與否，直接影響礁區肉食魚類腸道內含物中的食物組成以及草食性魚類的動態分布，進而級聯到珊瑚礁系統藻相與珊瑚相的轉變和穩定[13]。無論頂級捕食者的作用機制如何，是風險效應、競爭性釋放亦或其他，保護頂級捕食者都是維持特定生態系統健康的前提和基礎[14]。

渤海水域的頂級捕食者主要包括鯊魚類和斑海豹(Phocalargha)[15]。歷史記錄顯示：1930-1940年,渤海水域內斑海豹的最高種群估計量為7 000-8 000頭，至2006-2007年，人為捕殺、環境破壞等因素導致斑海豹僅存1 000頭(瀕危)。人們意識到頂級捕食者區域性滅絕帶來的巨大危害后，開始著手開展保護工作，雖然斑海豹數量有所回升，但其棲息地破碎化、水體環境污染以及食物匱乏等諸多問題仍亟待解決。這也是全球脊椎動物(包括海洋哺乳類)的共性問題。所以，在目前不可逆轉的全球生物滅絕(Biological annihilation)大背景下[16]，人類首先需要探索的是頂級捕食者未來的動態變化，物種滅絕事件何時何地發生以及如何有效預防。

2 生境關鍵種

海洋中某些特殊生境以單一關鍵種為主體，可為其他物種提供重要的資源、庇護所或“商品和服務”的獨特空間結構[17]，如熱帶珊瑚礁、紅樹林、海草場、海藻床等。從定義上看，具有生境關聯性的關鍵種與生態系統工程師(Ecosystem engineers)的概念類似，亦稱為棲息地物種(Habitat species)，可提供三維結構的棲息地，具有復雜的功能性，能夠支持豐富多樣的生物群落。在渤海水域，貝類礁體(Shellfish reef)是一種極具代表性的關鍵種，發揮關鍵生境的生態功能[18]。牡蠣礁創造了大型復雜的三維結構，為其他物種提供重要的棲息地。Wells[19]研究發現與牡蠣礁共生的具有生物過濾器功能的動物有303種。由此可見，任何能夠形成礁體的貝類均可看作是所在生境的關鍵種，具有類似功能的還有貽貝、鮑魚以及淡水貝類[20]等。

牡蠣礁等生境關鍵種的保護和修復應當引起高度重視。因為珊瑚和牡蠣死亡后，除非被機械化收割去除，否則其骨骼仍會完整地保存下來，繼續發揮原有的生境功能，而海草和海藻則不能產生如此持久的空間結構，死亡后其三維屬性會迅速消失。牡蠣礁作為幼蟲附著的棲息地，其三維結構的喪失會嚴重阻滯牡蠣生長，對于伴生物種的多樣性也會產生巨大危害效應[21]。這種由于棲息地退化缺失而產生的級聯效應會在食物網甚至整個生態系統擴大并持續多年，再次印證了生境關鍵種持續存在的重要性。

3 具有優勢度的關鍵種

與關鍵種對應的另一個概念——優勢種(Dominant species)，是指在群落中相對于其他物種具有較高豐度，并對環境條件、群落多樣性和/或生態系統功能具有相應影響的物種[8]。優勢種往往是所在群落或生態系統中的關鍵種。

環節動物多毛綱(Polychaeta)是海洋大型底棲動物群落中最常見且數量較多的類群，占大型底棲動物總種數的50%-70%[22]。多毛類不僅對各種環境具有高度的適應性，且在生態系統運作過程中扮演著關鍵角色，目前已被選作評估底棲生物多樣性和動態變化的指示物種。渤海是半封閉性的內海，與我國其他三大海域相比，其底質類型簡單，以泥沙質和軟泥質為主；其底棲多毛綱生物多樣性較低，主要集中在少數幾個物種，如雙齒圍沙蠶(Perinereisaibuhitensis)、日本刺沙蠶(Neanthesjaponica)等，且物種親緣關系較近，是所在群落的優勢物種。以二年生雙齒圍沙蠶為例，其關鍵作用以及在群落中的級聯效應主要體現在食物網結構中，作為萬能餌料聯系海-陸-空三者之間的營養循環。與此同時，研究發現在適宜底質環境條件下，多毛類種群的恢復能力極強。因此，這類關鍵種的保護雖然不是優先等級，但從長期的系統演變過程來看，多毛類對于潮間帶的生物化學循環、成巖作用等都有較強的正反饋效應。

4 具有時空特異性的關鍵種

某些關鍵種對環境時空變化具有強烈的依賴性。如Paine發現的紫海星在海浪沖擊較大的潮間帶中是非常重要的關鍵種，而在有海草保護、海浪波動較小的潮間帶中則不是關鍵種[23]。由此可推斷關鍵種起關鍵作用的范圍可能小于其物種分布范圍。

調查分析發現鳀魚(Engraulisjaponicus)是渤海魚類群落結構中的關鍵種之一[24]，但鳀魚到達渤海的時間集中在5月下旬至6月上旬，其作為關鍵種具有一定的時空變化特性。2009-2010年鳀魚生物量僅為1982年的2%，作為餌料魚(Forage fish)，如此大規模的減少將對鳀魚的生態角色以及所在食物網的結構產生重大影響，此類影響還會通過自下而上的營養級聯擴展到整個渤海水域生態系統。目前低營養級物種過度捕撈的上行效應已經被證實[25]。

另一個具有時空特異性的關鍵種是銅藻(Sargassumhorneri)，作為西北太平洋特有的一種大型褐藻，銅藻在中國、日本、韓國沿岸及美國加利福尼亞的長灘均有分布[26]。分布于大西洋的馬尾藻屬(Sargassumspp.)主要為S.natans和S.fluitans兩個種[27]。這種漂浮性的馬尾藻屬只在特定時期出現，對旅游、捕撈和近岸養殖產生較強的負面影響，已經引起全世界的關注[28]。區別于滸苔(Ulvaprolifera)形成的綠潮，這種現象稱為金潮(Golden tide)[27]，因其漂浮生態型可借助氣囊漂浮在海面形成海藻床而得名。在加勒比海中的馬尾藻金潮曾被稱為漂浮于大西洋的金色雨林(Golden floating rainforest of the Atlantic Ocean)[29]，其作為漂浮海藻床，可為眾多海洋生物提供避敵、索餌、產卵、棲息生長的良好環境[30]，對鄰近海洋生態系統的形成和多樣性維持具有重要作用[29]。這種移動藻場漂浮路線不定，對小型物種的擴散以及特殊發育時期的幼體擴散具有關鍵作用，同時可聯通多個水域生態系統，可視為時空偶然出現的關鍵種。

5 超級關鍵種

人類(Homosapiens)在生態學上的外部性是由認知主觀性偏差所致。實際上，人類作為一個超級關鍵種對地球諸多生態系統都會產生巨大影響，尤其是人類與其他關鍵物種之間的密切聯系更值得我們在政策制定上把人類的影響因素考慮在內[31]。

例如，在非洲稀樹草原的生態系統結構功能和生物多樣性研究中，已經將人類與非洲象(Loxodontaafricana)同時作為主要驅動因素進行綜合探索[32]，研究結果顯示，人類選擇性砍伐大型樹木導致的生態后果遠遠超過大象對生態系統的破壞[33]。在海洋生態系統中，人類也是以極高的捕獵率來捕殺幾乎所有營養級生物(從藻類到鯨魚類)[34]，從而“發揮”其關鍵種的作用。人類在近海的密集活動，如疏浚、航運、開采以及使用底拖網等破壞性捕撈方式，也在改變著海洋生態系統的水文動力、沉積過程、生源要素的生物地球化學循環等[7]，甚至連休閑漁業導致的生態后果都超乎我們的想象[35]。

人類在改變自然景觀和生態系統的同時，也對其他關鍵種產生深遠的影響。如何區分關鍵種種群動態變化的自然演變機制和人為驅動因素，對于保護政策的制定、實施以及提高保護策略的效用具有十分重要的指導意義。

6 展望

在保護生態學中，維持生物多樣性和生態功能一直是核心議題。鑒于生態系統的復雜性，人們不可能直接測量其整體，也無法保護所有生物，故學者們篩選出關鍵種、傘護種、旗艦種等替代物種(Surrogate species)作為切入點來開展生物多樣性等相關研究[36,37]。

無論是關鍵種還是其他替代物種，都僅僅是人們了解復雜群落組成和狀態、評估生態系統保存程度的手段和工具[38]，有助于人們更好地理解生態系統結構組成和演變過程[39]。只有將關鍵種的定量測度研究與其他評估方法相結合，才能夠更有效地感知和量化由人類干擾造成的生物多樣性變化[40]。此過程需要了解掌握關鍵種的生活史，探索其形態、行為與生態系統功能的關聯性[41]。許多生態學家在確定不同生態系統的關鍵種方面投入了很多精力，并由此提出開展生態保護的重點在于關鍵種的維持[42]，這一觀點是值得商榷的。關鍵種判定的意義在于帶給人們先驗性、啟發性和效用性，便于更好地理解生態過程，而不應局限于定義的準確性。

不同生態系統中的關鍵種存在以下共性問題。

問題1：生態系統作為一個復雜的自適應系統[43]，并沒有一個中央指令者，任一生態系統中是否一定需要存在一個或幾個關鍵種？

問題2：如果問題1的答案是肯定的，那么即使沒有人為影響，隨著生態系統的演化，關鍵種自身及其生態位也會發生改變，其演化或者動力學軌跡是否有規律可循？關鍵種自身特性的改變，如種群密度(Allee效應)和特性(Traits)變化，會引起群落和食物網結構組成、生態系統功能和服務發生改變，進而促使生態系統相變發生，最終導致關鍵種的消失或者替換。因此，相較于關鍵種的定義，關鍵種在生態系統中的功能性、與環境相適應的變化趨勢、與其他物種的相互作用等更為重要，畢竟物種的終極目標是個體適應性的最大化(包括生存、生長和繁殖)，而不是僅僅為了作為人類主觀意義上的“關鍵種”而存在。

問題3：關鍵種會隨時空變化而變化，且與生態系統演變過程密切相關。因此，關鍵種的時空演變以及更替特征對其所在群落和生態系統的影響，是值得深入探索的方向。

問題4：即使是最頂級的捕食者，在發揮關鍵作用時也需要建立在一定的生物量基礎之上，不成比例的生態作用目前很難被量化，如上述的鳀魚，在不同年代際之間近50倍的生物量差異，對其發揮正常的生態角色會造成怎樣的影響值得深思。人類作為超級關鍵種，已經是地球生命生物量最大的物種[44]，其影響已經滲透到生物圈的各個角落[45,46]，并對未來的可持續發展構成威脅[47]。故人類作為超級關鍵種對其他關鍵種的滲透影響是需要進一步關注的核心問題。

問題5：人們是否高估了關鍵種在保護生物學上的作用[48]？從物種保護的角度來看，關鍵種、優勢種等理論研究均具有重要意義，而以此為基礎探索生態系統過程變化顯然更為關鍵，因此關鍵種的生態作用比關鍵種本身更重要[36]。只有摸清關鍵種所在群落的生物聚集過程、生態系統層面的相關聚集功能(如生產力和營養循環路徑等)，才能更好地確定關鍵種的生態作用，并服務于生態環境保護、漁業資源修復及其他政策的制定。

雖然人們對海洋的認知仍存在大量的不確定性，但生態保護的本質是提高生物多樣性，進而提升系統彈性、維持功能和服務價值。避免海洋生物、生態、經濟、社會危機的惡性循環，僅停止一些人類活動(如1988年我國禁止在渤海使用底拖網)是遠遠不夠的，因為累積效應和各種不利因素的協同作用會持續威脅海洋生態系統。

以物種為基礎的保護策略的局限性，除了關注和保護關鍵種外，應更關注生態系統演化的本質，理性看待關鍵種及其在海洋生態系統中的功能和作用，站在更高的維度和視角重新思考我們的生態未來。