低山丘陵區農業景觀格局對害蟲-捕食性天敵食物網的影響

邊振興，張宇飛，果曉玉，林琳，于淼

1. 沈陽農業大學土地與環境學院，遼寧 沈陽 110866；2. 沈陽農業大學理學院，遼寧 沈陽 110866

近年來，農業的快速發展促使土地集約化程度加深，農業景觀格局均質化和破碎化的逐年加劇已成為農業生物多樣性喪失的直接驅動因素之一，致使農業生態系統穩定性下降。低山丘陵區的農業景觀中存在林地、果園、草地、溝渠等大量非耕作生境，其景觀斑塊的大小、形狀、數量、類型等對該區域的生態過程具有重要影響（Li et al.，2020；范敏等，2018）。低山丘陵區的景觀破碎化加劇了農業系統從非耕地向耕地不斷過渡與轉化（劉暢等，2014；彭羽等，2016）。這種變化導致地表節肢動物多樣性下降，引起景觀中天敵昆蟲種群的發生和轉移擴散，同時也影響著農業生態系統中捕食性天敵與害蟲之間的相互作用。研究人類活動影響下的景觀格局特征對區域生物多樣性的影響是生物多樣性保護的迫切要求（Campbell et al.，2019；林世滔等，2017）。在景觀尺度上營造高比例、強景觀異質性的非耕作生境更有利于生物多樣性維持及生態系統服務功能提升和產能增加（Pywell et al.，2015）。因此，明晰低山丘陵區農業景觀格局特征，通過生境的合理建設和布局實現生物多樣性保護和害蟲綜合治理，是提升區域生物控害服務水平、實現農業可持續發展的有效途徑。

種類各異、數量巨大的節肢動物通過多樣化的取食行為、棲息地分布、活動范圍及生活策略等，形成復雜的競爭、協同和捕食等相互作用關系，構成了一個復雜的食物網（竇永靜等，2015；邵元虎等，2015；曾穎達，2018）。由害蟲和捕食性天敵所構成的定性食物網，可以反映兩者的內部關系、互作機制等，進而反映農業生態系統的穩定性。已有研究表明，平原區農業景觀格局在一定程度上影響著害蟲—捕食性天敵定性食物網結構的穩定性（邊振興等，2020）。但低山丘陵區較平原區非耕作生境比例更高，景觀格局也更復雜豐富。合理地選取景觀指數組合，可以描述該區域景觀格局特征。一些動態的過程如破碎化等會引起生境的喪失和隔離，因此通過在低山丘陵區中增加樹籬、林地、草地、道路或其他生境要素也會改變區域的景觀格局特征和功能，影響區域中的地表節肢動物的生存和活動（Guo et al.，2020；徐粒等，2014）。

基于此，本文選擇具有典型低山丘陵地貌的遼寧省建平縣作為研究區，從 20個樣區的景觀特征中選取具有生態意義的景觀指數與害蟲—捕食性天敵食物網參數進行相關分析，明晰低山丘陵區農業景觀格局對食物網結構的影響，為今后利用食物網保護農業生物多樣性提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區域

1.1.1 研究區概況

建平縣位于遼寧省西部，地處燕山山脈向遼沈平原的過渡地帶（119°14′—120°03′E，41°19′—41°23′N）。全縣總面積4869.41 km2，其中耕地面積為1839.62 km2，農作物以玉米、高梁、谷子等為主，森林覆蓋率達36.5%。建平縣是“六山一水三分田”的低山丘陵區，由于土壤侵蝕嚴重存在大面積溝渠、天然次生林、灌叢等自然生境，非耕作生境比例較高（20%—60%）。本研究選取建平縣20個位于老哈河中游支流小流域的坡面作為采樣區（圖1）。

圖1 采樣區位置和分布圖Figure 1 Sampling area location and distribution map

1.1.2 研究樣區景觀特征

20個樣區的景觀由耕地（玉米、高粱等）、林地（楊樹、油松等）、果園、草地、溝渠、村落、水域、交通用地等組成。其中，林地、草地、溝渠等構成了非耕作生境景觀。不同類型斑塊的數量、面積、形狀，以及在空間上呈隨機、均勻或聚集分布構成了的一定區域的景觀格局（趙爽等，2017）。景觀指數作為評價農業景觀組成和布局的重要指標，常被用來評價農業景觀格局對農業生態系統中土壤動物的影響（楊龍等，2016；張晴晴等，2018；歐陽芳等，2016）。因此本研究選取景觀面積（TA）、斑塊數量（NP）、聚集度指數（AI）、斑塊結合指數（COHESION）、蔓延度指數（CONTAG）、香農多樣性指數（SHDI）、香農均勻度指數（SHEI）、景觀形狀指數（LSI）、斑塊密度（PD）和最大斑塊指數（LPI）共10個景觀指數。利用建平縣2019無人機影像進行矢量化，以土地覆蓋柵格數據為基礎，使用景觀格局分析軟件FRAGSTATS 4.2計算景觀指數。

20個樣區景觀格局的總體特征見表1。不同樣區的景觀格局有明顯差異，例如：B2樣區的斑塊數目較多，景觀破碎化程度較高。反映該區每類景觀面積不大，但呈有規律相間分布。A1樣區某一類型景觀面積和規模較大，有優勢度較高的景觀類型，受人類干擾的頻率和強度較低。G1樣區的景觀類型較單一，優勢斑塊類型的連通性較高，不同斑塊類型的延展趨勢和團聚程度較高，也表明受人類活動影響較大。B1樣區的景觀類型較多樣化，土地利用類型較豐富，景觀異質性程度較高。總的來說，B1、B2相較于其他樣區，具有更高的景觀異質性。樣區非耕作生境與耕地交互存在（圖2），并且在B1等坡式梯田中存在田埂，這類生境所構成的生態廊道便于捕食性天敵在受人工干擾時遷入，為維護耕地景觀中豐富的生物多樣性提供了保障。

圖2 典型樣區土地利用現狀圖Figure 2 Present land use map of field of the typical sampling areas

表1 20個樣區的景觀格局指數Table 1 Landscape pattern parameters of 20 sampling areas

1.2 采樣點設置

采樣時間為2019年的8月15—30日，選用陷阱法采集土壤動物。每個區域自坡頂起，向下布設6個樣點，且在每類生境均有樣點的前提下均勻布樣，每個樣點平行布設3個陷阱，布設間隔至少10 m。同時，在坡面兩側的非耕作生境（草地、溝渠等）中以同樣方法另布設2個樣點（圖3）。利用手持GPS確定各樣點位置，并記錄編號，共計498個。

圖3 采樣區樣點布設示意圖Figure 3 Map of sample points in the sampling area

1.3 地表節肢動物采集方法

陷阱法：在樣點處的土壤中埋入杯底直徑 6 cm、口徑10 cm、高11 cm、容積500 mL規格的pp塑料杯，杯口與周邊地表平齊。杯中倒入150—200 mL乙二醇溶液（20%）和洗滌劑混合液。用3根鐵絲將杯蓋插入土壤中固定，防止雨水稀釋溶液和其它小型哺乳動物誤入。陷阱布設6 d后取回。將陷阱瓶里的地表節肢動物放入裝有酒精（75%）的PE瓶中，后期在室內利用顯微鏡，并參照《中國土壤動物檢索圖鑒》（尹文英等，1998）、《沈陽昆蟲原色圖鑒》（張治良等，2009）等對地表節肢動物進行鑒別分類，鑒定其所屬門、綱、目和科（蜘蛛目和各目幼蟲除外）。

1.4 定性食物網參數計算

根據采集地表節肢動物的發生情況，統計每個樣區的捕食性天敵與害蟲之間是否存在捕食與被捕食關系。如果有則食物網矩陣數據記為 1，若不構成食物鏈則記為0（張鑫，2017）。并以此為基礎，分別構建各樣區的害蟲—捕食性天敵食物網關系矩陣，進而計算食物網參數，在群落尺度上量化物種間的相互作用。食物網矩陣和參數均通過R軟件中的“bipartite”程序包進行計算和繪制。5個常用的食物網參數（Tylianakis et al.，2007）及公式意義見表2。

表2 食物網參數計算公式及意義Table 2 Calculation formula and significance of food web parameters

1.5 數據分析

首先對各景觀指數與定性食物網參數進行單變量回歸分析，明確單一景觀變量對食物網參數的影響。基于此，選擇顯著影響食物網參數的景觀指數作為解釋變量，5個食物網參數作為因變量，構建回歸模型。采用多元回歸分析法分析多個景觀指數對因變量的綜合影響。并根據校正后的赤池信息準則（Akaike’s information criterion，AIC）比較各模型的優劣，篩選出最優模型，通常AIC值越小模型越優。

模型主要參數計算公式為：

對于線性回歸模型，AIC公式為：

式中：

Y——AIC的值；

L——對數極大似然值；

Ni——所選模型中參數個數；

Yl——線性回歸中AIC的值；

x——殘差平方和；

Ki——變量個數；

n——樣點個數。

2 結果與分析

2.1 害蟲-捕食性天敵定性食物網結構分析

2.1.1 捕食性天敵、害蟲的組成

采集的地表節肢動物共21284只，均隸屬于節肢動物門，分屬于昆蟲綱（Insecta）、蛛形綱（Arachnida）、軟甲綱（Malacostraca）共3綱，鞘翅目（Coleoptera）、膜翅目（Hymenoptera）、蜘蛛目（Araneae）等共 10目，蟋蟀科（Gryllidae）、步甲科（Carabidae）、瓢蟲科（Coccinellidae）等共42科（表 3）。昆蟲綱中以鞘翅目和膜翅目數量突出，鞘翅目的優勢科為步甲科，占總捕獲量的50.41%；膜翅目包括蟻科（Formicidae）和胡蜂科（Vespidae），分別占總捕獲量的33.96%和1.12%。蛛形綱全部為蜘蛛目，其中優勢物種為櫛足蛛科（Ctenidae）和轉蛛科（Trochanteriidae），分別占總捕獲量的 2.57%和1.98%；軟甲綱均為鼠婦（Armadillidium vulgare Latreille），隸屬于等足目（Isopoda），占總捕獲量的0.96%。

表3 地表節肢動物類型及數量統計Table 3 Statistical table of types and numbers of soil arthropods

續表3 地表節肢動物類型及數量統計Continued table 3 Statistical table of types and numbers of soil arthropods

根據采集的地表節肢動物發生情況（張旭珠等，2017；郭炳茹等，2020），建立了37種害蟲和33種捕食性天敵的定性食物網。捕食性天敵主要由鞘翅目中的步甲科（Carabidae）、虎甲科（Cicindelidae）、瓢蟲科（Coccinellidae）等，以及所有蜘蛛目構成。主要物種為中華婪步甲（Harpalus sinicus）、蠋步甲（Dolichus halensis）、赤褐婪步甲（Harpalus simplicidens）以及幽靈蛛科（Pholcidae）、轉蛛科（Trochanteriidae）、櫛足蛛科（Ctenidae）。害蟲則由直翅目中的蟋蟀科（Gryllidae）、蝗科（Acrididae），鞘翅目中的蜉金龜科（Aphodiidae）、天牛科（Cerambycidae）等構成。主要物種為大墊尖翅蝗（Epacromius coerulipes）、黃臉油葫蘆（Teleogryllus emma）、短星翅蝗（Calliptamus abbreviates）等。

2.1.2 害蟲-捕食性天敵定性食物網參數

不同樣區之間的食物網參數值存在顯著差異（圖4）。在20個樣區中：L樣區的IR值最小，為72；C樣區值最大，為 420，天敵與害蟲的發生情況最為頻繁。L樣區的LD值最小，為4.24；C樣區值最大，為10.24，C樣區天敵的捕食作用范圍最廣泛。S樣區的Co最小，為0.23；A2樣區值最大，為0.25，食物網結構最復雜。L樣區的G值最小，為9；A1樣區值最大，為20，天敵多樣性最高。L樣區的V值最小，為8；F樣區值最大，為22，害蟲多樣性最高。

圖4 各采樣區食物網參數值Figure 4 Food web parameter values of each sampling area

2.2 景觀格局指數對玉米害蟲-捕食性天敵定性食物網的影響

2.2.1 不同景觀格局指數對食物網參數的影響分析

根據單變量回歸分析結果可知（表4）：食物網的IR與景觀指數SHEI呈顯著負相關，而與TA、CONTAG、SHDI呈顯著正相關；食物網的LD與景觀指數SHEI呈顯著負相關，而與CONTAG、SHDI呈顯著正相關；食物網的Co與景觀指數LPI呈顯著負相關，而與COHESION呈顯著正相關；食物網的 G與景觀指數 NP、SHEI呈顯著負相關，而與CONTAG、SHDI呈顯著正相關；食物網的V與景觀指數LPI、CONTAG呈顯著負相關，而與SHEI呈顯著正相關。景觀指數對害蟲-捕食性天敵食物網結構的影響存在差異，食物網參數對不同景觀要素的響應也不相同。基于此，將與食物網參數相關性較低的3個景觀指數剔除選取與食物網參數顯著相關的 7個景觀指數 TA、NP、LPI、CONTAG、COHESIOH、SHDI、SHEI構建模型。

表4 不同景觀格局指數對定性食物網參數影響的單變量回歸分析結果Table 4 Effects of landscape pattern parameters on qualitative food web parameters from univariate regression analysis of the tested maize fields

2.2.2 不同景觀格局指數對食物網結構影響的多元回歸分析及最優模型篩選

通過建立景觀指數與食物網參數的關聯，可以利用景觀指數解釋農田中害蟲、天敵的數量及物種數的變化。基于此，為評價多個景觀指數組合對食物網參數的綜合影響，進行多元回歸分析和最優模型篩選（表5）。景觀指數TA、CONTAG和SHEI可以預測食物網的IR值；景觀指數SHDI和SHEI可以預測食物網的LD值；LPI和COHESIOH可以預測食物網的 Co值；景觀指數 NP、CONTAG、SHDI和SHEI可以預測食物網的G值；景觀指數SHEI則可以預測食物網的V值。

表5 景觀格局指數與定性食物網參數關系的多元回歸分析及基于AICc準則的最優模型篩選結果Table 5 Multivariate regression analysis and the best model selection to evaluate landscape effects on qualitative food web metrics in cron fields

3 討論

3.1 不同農業景觀格局下的食物網差異性比較

已有研究表明，不同種群的地表節肢動物之間有著各種各樣的直接或間接關系（Alignier et al.，2014；王秀秀等，2013）。但目前大多數研究只是針對某一類群展開研究，這既低估了捕食性天敵、害蟲自身多樣性對農業生態系統的作用，又忽視了天敵之間存在著的相互競爭或協作關系對農業生態系統結構及功能的調節作用（Cardinale et al.，2006；France et al.，2006）。本文在食物網水平上探究景觀格局對地表節肢動物的影響，結果表明，相比平原區（邊振興等，2020）低山丘陵區農業景觀擁有更高的地表節肢動物群落豐富度，食物網穩定性也更高。在低山丘陵區，各樣區之間的捕食性天敵多樣性存在差異性：在非耕作生境類型較豐富的樣區，或是種植玉米、高粱、谷子等多種農作物的作物多樣性較高樣區，捕食性天敵多樣性較高；不同景觀格局食物網中害蟲與捕食性天敵的相互作用差別較大：在景觀異質性較低的區域，頂級捕食性天敵對小型地表節肢動物的級聯效應顯著，而在異質性較高的區域則不顯著（竇永靜等，2015）。景觀中害蟲最重要的自然控制力量就是天敵因素（Alignier et al.，2014；周子楊等，2011）。天敵物種數的增加會增強不同天敵對同一種獵物資源的競爭，因此害蟲多樣性下降。明晰低山丘陵區害蟲—捕食性天敵食物網的結構、功能及提升其穩定性和恢復力的調控機制，發掘該類食物網的生態功能，能夠更好地發揮生物多樣性對低山丘陵區農業生態系統的調控功能。

研究表明，5個食物網參數在不同樣區之間存在顯著差異，這是由于農業生態系統中地表節肢動物物種數誤差內的變化會通過食物網傳播甚至被放大（曾穎達，2018），也因此食物網參數能夠反映食物網結構的穩定性，并通過與景觀變量建立聯系，構建食物網參數模型。比如本研究指出通過景觀指數模型可預測食物網參數值，例如通過蔓延度指數（CONTAG）、香農多樣性指數（SHDI）、香農均勻度指數（SHEI）可以預測食物網中的連接密度（LD）值，進而反映食物網結構的復雜程度等。可見利用田間數據構建食物網矩陣的方法是研究農業生態系統生物多樣性的有力工具。但本研究只在定性層面開展，未來需要進一步的定量研究驗證結論。

3.2 低山丘陵區農業景觀格局對食物網的影響

不同景觀類型在同一地貌區內的格局特征大不一樣，且復雜農業景觀中豐富多樣的資源能夠極大促進生物間的相互作用（李良濤等，2012；趙紫華等，2012）。景觀中斑塊的大小、形狀和聚集程度以及斑塊類型的多樣性等，也對食物網中害蟲、捕食性天敵的群落結構產生影響（郭寧寧等，2020）。低山丘陵區景觀指數與食物網參數之間的相關性明顯高于平原區（邊振興等，2020），表明該區域景觀格局對害蟲-捕食性天敵定性食物網結構的影響更加顯著。這是因為低山丘陵區的農業景觀類型豐富且保留了一定面積的林地、草地等擁有高生物多樣性的非耕作生境，因此在生物多樣性保護和生態調控等方面具有明顯優勢，而且由于地形復雜，給機械化作業帶來困難，因此發展高質量的生態型農業或許是更好的策略。

農業景觀與食物網相關性分析結果顯示，區域內農業景觀對生物多樣性具有一定的影響。農業景觀的部分指標與食物網參數呈顯著相關，這是因為農業生態系統作為半自然狀態下的人工生態系統，是大量地表節肢動物的棲息地，對其構成的食物網的結構穩定性具有一定的維持作用，這在以往研究已得到證實（Steed et al.，2018；薛瑞等，2020）。景觀的面積、景觀的結合度和多樣性等都與食物網參數有一定的正相關，即景觀的連通性越好，多樣性越高，不同類型景觀聚集度越高，區域害蟲—捕食性天敵食物網結構越穩定。與此同時，研究區耕地后備資源不足，作為地表節肢動物棲息地的破碎化因子，耕地受人類農業活動的干擾影響大，另外研究區也存在非耕作生境布局分散等土地利用結構不合理情況。因此，斑塊數量、香農均勻度指數和最大斑塊指數等與食物網參數呈現一定的負相關，及景觀破碎化程度越高越不利于維持食物網結構的穩定性。及時景觀異質性實際也與生境破碎化密切相關，但過度的破碎化也會導致邊緣效應以及景觀連通性的下降，使得斑塊小于某些天敵的最小需求，這種情況將不利于大型步甲或者活動力較弱的天敵維持自身種群。

總體而言，農業景觀格局的優化有利于提高害蟲-捕食性天敵定性食物網結構的穩定性。合理增強作物多樣性對天敵多樣性的影響是有益的（王秀秀等，2013）。此外，非耕作生境的保護和建立，可以為農業景觀中的絕大部分物種提供生存、生產所需生物資源，如食物源、避難所和遷移的廊道（Fahrig et al.，2011）等，有利于構建穩定的害蟲-捕食性天敵食物網。低山丘陵區的農田邊界、休耕地、林地、草地、溝渠等非耕作生境受人為干擾較少，是相對穩定的地區，在農業景觀中占有相當大比例的天敵多樣性。非耕作生境通過貯存天敵資源、促進和調節天敵群落的建立、提高天敵捕食幾率等促進對害蟲的生態防控（Kennedy et al.，2013；Harlio et al.，2019）。本文研究結果進一步表明，在低山丘陵區，增強耕作生境與非耕作生境的完整性和連通性能夠通過影響害蟲、天敵的群落結構和相互作用，進而提升食物網的穩定性。因此，科學配置，合理布局各類生境要素，堅持山水林田湖草是生命共同體的理念，保護天敵棲息地，連通重要生態廊道，完善區域生物多樣性保護網絡（孫玉芳等，2017），對于害蟲生物防治具有十分重要的意義。

4 結論

本研究以景觀研究技術為主，結合野外昆蟲種群調查的方法，通過對建平縣 20個樣區進行試驗點研究，構建農業景觀害蟲—捕食性天敵食物網，系統分析了農業景觀格局對食物網結構的影響。結論如下：

（1）每個樣區害蟲、捕食性天敵的平均數量和群落結構存在差異，但常見類群相似。害蟲—捕食性天敵食物網的優勢類群為步甲科（Carabidae）、蝗科（Acrididae）、幽靈蛛科（Pholcidae）、轉蛛科（Trochanteriidae）和櫛足蛛科（Ctenidae），共占總捕獲量的64.78%。

（2）農業景觀的蔓延度指數（CONTAG）越大，且景觀面積（TA）、香農均勻度指數（SHEI）越小，食物網的互作豐度（IR）越高。不同斑塊類型團聚程度越高，優勢斑塊類型形成了較好的連接性，食物網結構就越復雜。

（3）農業景觀的香農多樣性指數（SHDI）越大，且香農均勻度指數（SHEI）越小，食物網的連接密度（LD）越高。高異質性的景觀為地表節肢動物的生存提供了景觀互補性，景觀多樣性越高，害蟲、捕食性天敵的相互作用越復雜。

（4）農業景觀的斑塊結合指數（COHESION）越大，且最大斑塊指數（LPI）越小，則食物網的連接性（C）越高。不同斑塊類型越聚集，連通性越好，景觀破碎化程度越低，害蟲-捕食性天敵結構就越穩定。減少人為活動的干擾，適當恢復斑塊邊界的復雜性，有利于天敵物種數的增加。

（5）農業景觀的蔓延度指數（CONTAG）、香農多樣性指數（SHDI）越大，且斑塊數量（NP）、香農均勻度指數（SHEI）越小，則食物網的普遍性（G）越高。斑塊數量越低，景觀破碎化程度越小，越能增強食物網的抗干擾性。

（6）農業景觀的香農均勻度指數（SHEI）越大，則食物網的易損性（V）越高。景觀中沒有明顯的優勢類型且同種類型斑塊面積分布較均勻時，景觀所受優勢類型斑塊支配程度越低，景觀中每種獵物對應的捕食性天敵多樣性降低。