青藏高原泥炭地水位下降促進土壤碳積累的影響機制

曾 嘉,陳 槐,劉建亮,楊隨莊,嚴 飛,曹 芹,楊 剛,*

1 西南科技大學生命科學與工程學院,綿陽 621000 2 中國科學院成都生物研究所,山地生態修復與生物資源利用重點實驗室；生態恢復與生物多樣性保育四川省重點實驗室,成都 610041 3 中國科學院,全球變化研究若爾蓋生態站,紅原 624400

泥炭地作為重要的陸地生態系統,以不到3%的全球陸地面積儲藏著約1/3的土壤碳[1],近年來由于氣候變化及人為活動改變水文條件,大量泥炭地退化甚至消失[2]。這一過程中,大量土壤碳經微生物代謝分解以CO2、CH4的形式進入大氣環境[3—4],或以可溶性有機碳(Dissolved organic carbon,簡稱DOC)的形式經水文活動進入河流等其他生態系統[5],最終導致泥炭地碳損失。然而,酚類化合物能通過抑制微生物活動和土壤酶活性減緩泥炭地碳分解[6]。同時,植被作為重要的有機碳輸入源[7],對水位波動十分敏感[8—9],在泥炭地碳循環過程中也起著極為關鍵的作用[10]。可以看出,水位下降過程中,無論是DOC、酚類化合物還是植被都是泥炭地碳循環過程中相當關鍵的一環[11—12]。

植物通過根系及其凋落物分解調控DOC[13]含量,酚類物質亦可抑制土壤有機碳(如DOC等)及凋落物分解,進而調控泥炭地碳循環。但目前DOC、酚類物質和植被群落結構對水位波動的響應存在較大爭議。(1)DOC積累存在爭議：Strack和Hribljan等人[3,14]認為低水位條件下,植物生物量增加,DOC的凈生產增加。而Ellis等人[15]卻認為水位下降導致分解增加,因此DOC濃度下降；(2)酚類化合物積累存在較大爭議：Bragazza等人認為水位下降,促進維管植物生長,根系分泌物(酚酸等)增加,增加土壤酚類物質含量[16—17]。然而,Mcanallen等[18]認為維管束植物會導致氧氣通過根系擴散到地下,促進酚氧化酶分解酚類物質,導致酚類物質減少。(3)植被群落演替存在爭議：一些研究認為水位下降會導致維管束植物入侵增加,植被生物量明顯增加[19]；然而有研究學者[20]認為高寒濕地土壤水分減少會導致植被生物量以及蓋度高度明顯下降[21]。綜上,可以看出DOC、酚類物質和植被三者緊密聯系,然而它們三者對泥炭地水位下降的響應如何及其過程中三者間存在怎樣的協同關系尚未明確。

青藏高原主要位于中國西南部,介于北緯26°—39°,東經73°—104°之間。因其獨特的氣候和地理環境,形成大量濕地且分布較廣。但目前該區域顯著變暖且變暖趨勢仍將持續[22],打破了當地的地表水平衡,蒸發量總體呈增加趨勢,部分地區降雨減少[23]。導致大面積泥炭草甸退化,溫室氣體排放增加[24—25],因此該區域研究泥炭濕地具有重要意義。本研究選取位于青藏高原東部的紅原縣日干喬國家濕地自然保護區附近一斜坡面泥炭地(形成不同的地下水位)作為研究對象。旨在探討以下問題：(1)DOC、酚類化合物及植被群落結構對水位下降的響應；(2)水位下降過程中酚類化合物及植被群落結構與DOC間存在怎樣的響應關系？(3)三者間的聯系對泥炭地碳循環的潛在影響。

1 實驗材料與方法

1.1 實驗區域

位于紅原縣日干喬國家濕地自然保護區附近(圖1),當地年平均溫度為2.9℃(2018),較歷史年均氣溫(1.4℃)有明顯增加。實驗區極端最高氣溫：24.6℃,極端最低氣溫：-22.8℃,年降水量：860.8 mm,平均海拔3507 m(數據來源于紅原縣人民政府http://www.hongyuan.gov.cn)。該區域自1970年至今經歷著持續的增溫和降雨減少的影響[26],水文變化導致大量泥炭濕地逐步退化甚至消失,且有大量研究顯示青藏高原區域為重要的碳源,即使是在非生長季亦是如此。該區域泥炭土壤pH呈弱酸性或中性,主要優勢物種為木里薹草Carexmuliensis、驢蹄草Calthapalustris、節節草Equisetumramosissimum、龍膽Gentianaformosa和矮金蓮花Trolliusfarreri等。

圖1 實驗地樣地地理信息Fig.1 Geographical information of the experimental siteS1：樣地1 Site 1；S2：樣地2 Site 2；S3：樣地3 Site 3,三處不同地下水位泥炭樣地

1.2 實驗設計

實驗選取一斜坡面的3處不同地下水位(年均水位依次為：-1.9、-10、-19 cm)泥炭地,依水位由高到低命名為S1、S2、S3三個樣地,于生長季(8月)進行地表植被群落調查。在樣地內按對角線法選取6個1 m×1 m的樣方進行植被調查,記錄樣方內植物種類、豐富度、蓋度、高度等信息,取完整地上植株和地下根系帶回實驗室烘干稱重。在樣方內用土鉆取完整的泥炭土(0—30cm)帶回實驗室,一部分用于測定DOC、總碳含量,另一部分用于測定酚類物質含量(每個樣地6個重復)。

1.3 樣品分析測定

DOC測定參考Jones等人[27]的方法,取現場濕潤土壤用2M KCL,在20℃下振蕩提取1 h,土壤與溶液的比例為1∶5(10 g∶50 mL)。總碳用總有機碳分析儀(LIQUIL TOCII, Elementar, Germany)進行測定。酚類物質測定分為總酚、水溶性酚、植物體總酚和酚酸測定。總酚、水溶性酚和植物體總酚測定采用Folin-Ciocalteu 比色法[28]；酚酸測定：取鮮土用pH=7的檸檬酸鈉緩沖液提取,經乙酸乙酯二次提取,旋轉蒸發濃縮。采用高效液相色譜(HPLC, Agilent 1260 Infinity, Agilent Technologies)對濃縮液進行分析[29]。測定了沒食子酸、龍膽酸、鄰苯二酚、對羥基苯甲酸、4-香豆酸、丁香酸、水楊酸、咖啡酸、阿魏酸9種酚酸。

1.4 數據分析

所有的數據經直方圖檢驗均服從正態分布和同質性,Bartlett檢驗各樣本方差齊性。采用單因素方差分析比較不同地下水位下土壤DOC含量、酚類物質含量及植被生物量等。采用線性回歸分析不同地下水位土壤中總碳、DOC含量與酚類物質含量及生物量間的關系。對所有回歸變量都進行單因素篩查和共線性診斷,并進行結構方程模型分析。采用SPSS 22.0以及spssAU進行數據分析；用Origin2019繪圖。

2 結果

2.1 泥炭地植被對地下水位的響應

水位波動下,植被群落結構發生明顯變化。對實驗地不同地下水位泥炭地植被群落的調查發現,水位降低顯著改變地上優勢種,同時其植物生物量和總酚含量也存在顯著差異(P<0.05)(表1)。此外,水位的變化還顯著影響群落高度,由高水位下的(15.96±8.22)cm增加到(35.16±13.64)cm,大量植株個體較高的莎草科(薹草Scirpustriqueter)和禾本科(發草Deschampsiacespitosa)植物替代了三列堿毛茛(Halerpestestricuspis)等矮小植物。值得注意的是地下生物量與群落高度均在S2中出現峰值,這與群落結構組成密切相關。調查過程中發現,S1中主要集中一些小而矮的植物,如三裂堿毛茛(Halerpestestricuspis)、荸薺(Heleochariskamtschatica)等等；S2中則主要為植株高度較高的植物,但它們的個體數量仍然較少；S3中有數量眾多的植物,不僅有個體較高的植物,還有大量呈匍匐狀生長的矮地榆(Sanguisorbafiliformis)、鵝絨委陵菜(Potentillaanserina)和山莓草(Sibbaldiaprocumbens),以及植株矮小的藍白龍膽(Gentianaleucomelaena)和細莖驢蹄草(Calthascaposa)。綜上,說明水位下降促進植被群落結構變化,促進莎草科和禾本科植物大量繁殖,同時生物量、群落高度及植物體總酚也明顯增加。

表1 植被群落隨水位變化

2.2 土壤酚類物質和碳含量對地下水位的響應

酚類物質是緩解泥炭地有機碳分解的重要有機化合物,其含量的變化直接影響泥炭地土壤碳動態。隨泥炭地水位下降,土壤酚酸總體呈現增加趨勢。其中以多元酚(沒食子酸)含量最高,且隨水位下降顯著增加(P<0.05)。二元酚含量隨水位下降無明顯變化,一元酚在S2樣地呈現出最高值,總體趨勢表現為隨水位下降而增加(圖2)。此外,土壤水溶性酚和總酚含量也隨水位下降呈現出顯著上升趨勢(P<0.05)(圖3)。酚類物質含量增加在一定程度上會影響土壤碳分解。通過圖3可以看出,土壤DOC含量隨水位下降顯著增加。土壤總碳在S1和S2間表現出顯著差異(P<0.05),S2和S3間無顯著差異,總體呈現增加趨勢。可以發現,總酚和總碳的含量波動表現出一定的相似性。

圖2 酚酸隨地下水位下降的變化Fig.2 Phenolic acid changes with the water table drawdownPP：多元酚 Polyphenol；DP：二元酚 Diphenol；MP：一元酚 Monophenol；不同字母代表差異顯著(P<0.05)

圖3 土壤碳和酚隨水位下降的變化Fig.3 Soil carbon and phenols change with the water table drawdownDOC：可溶性有機碳 Dissolved organic carbon；不同字母代表差異顯著(P<0.05)

2.3 植被生物量及酚類物質影響土壤碳

從圖4中可以發現,DOC濃度與地上生物量(R2=0.69)、土壤總碳含量與地上生物量(R2=0.40)、地下生物量(R2=0.75)均呈現極顯著正相關關系(P<0.01),且具有較高的擬合度。DOC濃度與地下生物量(R2=0.35)也呈現顯著正相關(P<0.05)。此外植物體總酚(地上部和地下部)含量與DOC和土壤碳含量均呈現極顯著正相關(P<0.01)。說明植被群落與土壤碳含量間存在緊密聯系,植被生物量以及植物體總酚含量是調控土壤碳含量的可能原因。

圖4 植物生物量和總酚含量與土壤碳的回歸分析Fig.4 Regression analysis of plant biomass and total phenol content with soil carbon灰色點和黑色點分別代表地下和地上生物量或地下和地上植物體總酚,灰色線段和黑色線段分別代表地下和地上生物量與土壤碳的擬合曲線或地下和地上植物體總酚與土壤碳的擬合曲線

水溶性酚酸是DOC的重要組成部分,研究發現水溶性酚與DOC呈極顯著正相關關系(R2=0.66,P<0.01),與總碳無顯著相關關系(圖5)。總酚與DOC(R2=0.81)和土壤總碳(R2=0.90)均呈極顯著正相關關系(P<0.01)。總酚不僅包括少量的簡單酚酸,還包括大量復合態酚,都是土壤碳的重要組成部分,因此與土壤總碳在含量變化上呈現正相關關系。

2.4 不同酚酸對泥炭地碳的影響

可以看出土壤碳與酚類物質聯系十分密切,但酚類物質依據其化學結構(酚羥基個數)的差異可以分為多元酚、二元酚、一元酚等。故此,為了探明不同酚酸對土壤碳的影響程度,及其水位下降對各變量的影響程度差異,采用多元線性回歸模型對DOC進行分析,并建立結構方程模型(圖6)。發現水位能極顯著的直接影響DOC以及多元酚含量(P<0.01),對一元和二元酚含量無顯著影響關系,且水位對一元酚和二元酚的解釋度很小,說明影響一元和二元酚含量的主要因素并非水位。從結構方程模型中還可以清晰看出,一元酚和多元酚均能顯著的直接影響土壤DOC含量,進而間接影響總碳。此外,一元、二元和多元酚酸間存在顯著的影響關系,一元酚能極顯著影響二元酚,而二元酚顯著影響多元酚含量。通過總影響結果也可以發現,水位對土壤DOC和總碳的影響最大,且呈負向影響,即水位下降促進土壤DOC和總碳含量增加。除此之外,一元酚、多元酚都對土壤DOC和總碳有較大的正向影響效應。但二元酚與土壤DOC和總碳間無顯著影響關系。總體而言,酚酸能對土壤碳產生一定的影響,特別是一元和多元酚的影響最為顯著。

圖5 土壤碳與酚類物質的回歸分析Fig.5 Regression analysis of soil carbon and phenolic substance灰色點和黑色點分別代表總酚和水溶性酚,灰色線段和黑色線段分別代表總酚和水溶性酚與土壤碳的擬合曲線

圖6 泥炭地碳含量的結構方程模型Fig.6 Structural equation model of carbon content in peatland WT：水位 Water table；TC：總碳 Total carbon；紅色和藍色實線分別代表顯著正向和負向影響,黑色實線代表無顯著影響,e代表剩余影響因子

3 討論

3.1 泥炭地水位下降提高植物的碳輸入能力

泥炭地地表植被作為泥炭地主要的碳源,植被群落結構改變對于泥炭地碳收支具有重要意義[30—31]。通過線性回歸模型也可以發現,隨著水位下降,地上地下生物量都與土壤DOC和總碳呈現出較好的線性關系,其中地上生物量與DOC(R2=0.69)以及地下生物量與土壤總碳(R2=0.75)的線性回歸擬合度均較高。大量研究發現,水位波動會改變土壤理化性質及其微環境,植物生長所需的養分、氧氣和含水量等都發生改變。這將導致植物根莖葉生物量重新分配[32],以及群落結構重組[7,33]。本研究也發現,水位下降改變了植被群落組成,優勢種發生明顯的更替,這與Weltzin等人[30]的研究結果一致。這種變化對生態系統的影響是十分明顯的,群落結構的變化及生產力的改變會影響生態系統的營養結構和抗擾動能力[34]。從植物生物量的角度也可以發現,植物生物量增加意味著有更多的凋落物和植物殘體進入土壤系統,大量有機碳輸入有利于維持泥炭地碳收支平衡[35]。植物地下生物量被認為是調節泥炭地碳循環的關鍵因子[36],S2具有較高的地下根系生物量,且S2、S3顯著高于S1(表1),這與地下生物量和總碳的回歸分析一致。說明地下生物量確實是影響土壤碳的重要因子。此外,水位下降增加了禾本科(如發草Deschampsiacespitosa等)和莎草科(如木里薹草Carexmuliensis、藨草Scirpustriqueter)植物豐度。研究證實,禾本科和莎草科植物生長速度快并具有龐大的根系,能產生大量凋落物[37—38],進而增加對土壤的碳輸入。這樣的變化似乎促進了碳循環[17],使大量的土壤碳以植物為中間媒介,經植物代謝活動輸入大氣環境；同時植物以凋落物和根系分泌物的形式又向土壤輸入大量有機碳(如DOC以及糖類等)[17],便于微生物利用,在大氣和土壤界面間加速循環。此前的研究已經發現水位下降促進CO2排放增加[39],且增加了土壤總碳的含量[40]。這是否意味著水位下降雖然增加了土壤碳分解[39],但地表植被的碳輸入彌補了這部分的損失。可以發現,水位下降對土壤碳和植物固碳的影響是截然不同的。土壤碳分解增加以及植物固碳增加之間需要更多的權衡,才能明確水位下降對泥炭生態系統碳儲量的影響。這也讓我們意識到泥炭碳儲量的多少不僅僅關注土壤系統,而應該關注整個泥炭地生態系統。

3.2 酚酸利于土壤DOC積累

DOC和酚類物質對水位的響應存在爭議,本研究的結果認為水位下降顯著增加了DOC和酚類物質含量,并且這種增加趨勢可能主要受植物的影響。研究發現,水位下降促進泥炭地植物群落結構改變[7,33],群落生物量[19]以及植物體總酚含量明顯增加,大量植物殘體通過凋落物分解的形式向土壤系統輸入大量有機質(如酚)[16,41],這與土壤水溶性酚、總酚和酚酸含量增加的結果是吻合的。因此水位下降改變了植被結構、生物量以及生產力水平[42],增加了植物向土壤輸入酚類物質的能力。

水溶性酚和總酚與DOC均呈顯著正相關關系(圖5)。對不同酚酸進行分析發現,一元酚和多元酚均能顯著正向影響DOC(圖6)。這說明諸如水溶性酚和一元、多元酚這樣的簡單酚能夠對DOC的積累起到十分關鍵的作用。酚類物質促進DOC積累主要體現在三個方面：其一,較強的抗氧化性,抑制土壤有機碳氧化降解過程[43]。其二,較強的生物毒性,能抑制微生物的代謝活動,減小對有機碳的代謝強度[44—45]。其三,本身作為一種可溶性有機碳,其含量的增加,也會導致DOC積累。值得注意的是,二元酚對DOC無顯著影響,這可能與整個水位下降過程中,二元酚含量一直維持在較為穩定的低含量有關。但結合水溶性酚和總酚與土壤DOC以及總碳的回歸分析,還是可以看出,酚類物質對與土壤DOC固存具有十分顯著的影響,進而顯著影響到整個泥炭地的碳儲量。此外,酚類物質作為植物體重要的次生代謝產物,在植物體中有著相當大的一部分占比,其含量由23.57到31.72 mg/g不等。植物以凋落物等形式將原本植物體的酚酸經降解作用進入土壤系統,進而增加土壤中酚酸含量,抑制一系列的土壤有機碳氧化分解過程,進而達到固定土壤有機碳的目的。

4 結論

(1)泥炭地水位下降,土壤DOC和總碳含量顯著增加。這與以往認為水位下降會導致土壤碳大量損失的結論存在一定分歧。說明水位對泥炭地碳含量的影響可能被其他因素所彌補,如：地表植被生物量、凋落物以及土壤酚酸含量和組成等等。

(2)泥炭地水位下降促使植被群落結構改變,生物量顯著增加,提高植物對泥炭地的碳輸入能力。植物作為泥炭地重要的碳源,其群落結構及生物量改變,無論是從凋落物還是分泌物等方面,都會產生更多的有機質進入土壤系統。

(3)水位下降促進酚類物質積累,能顯著正向影響土壤DOC含量。酚類物質作為泥炭地重要的有機碳組成部分,具有較強的生物毒性和抗氧化性。其含量增加,對于穩固泥炭地有機碳具有顯著的正向影響效應。