植物磷穩態的調控機制

劉潮 褚洪龍 吳麗芳 唐利洲 韓利紅

（曲靖師范學院生物資源與食品工程學院 云南省高校云貴高原動植物多樣性及生態適應性進化重點實驗室 云南省高校特色果酒技術創新與應用工程研究中心，曲靖 655011）

礦質元素直接參與細胞的生長發育和新陳代謝等基本生命過程，是真核生物生長和代謝所必需的重要成分。磷（phosphorus，P）是植物必需的三大元素之一，維持細胞磷穩態對植物的生長和產量至關重要，磷素營養一直是植物營養學研究的熱點問題之一。植物以H2PO4-和HPO42-的磷酸根離子（inorganic phosphate，Pi）形式從土壤中獲取磷，而土壤磷主要以有機磷和無機磷的形式存在，大部分磷酸根離子被土壤固相吸附或與土壤中的陽離子形成難溶的磷酸鹽，植物實際可利用的無機磷嚴重不足。全世界30%以上作物的生長受到磷的限制，土壤缺磷是限制作物產量和品質的重要因素［1］。傳統農業需要施用大量磷肥，在提高作物產量的同時，也帶來了肥料利用率低和環境污染等一系列問題，導致部分農田土壤富磷，培育合理而高效利用磷素的高產優質農作物是農業可持續發展的重要內容。由于磷礦石屬于不可再生資源，未來幾十年內將面臨枯竭，提高植物對磷的利用效率成為現代農業面臨的主要問題之一［1］。隨著生物信息學和現代分子生物學技術的發展，人們對植物磷素的吸收和轉運、維持磷內穩態平衡的分子機制有了越來越深刻的理解，這在基礎研究和農業生產上均具有重要的意義。本文對植物磷穩態的調控機制進行綜述，旨在為深入理解植物磷營養的吸收、轉運和內穩態調控機制，以及通過遺傳工程提高作物磷吸收及利用效率提供借鑒。

1 植物的磷穩態

磷是核酸、磷脂和ATP等生命大分子的重要組成成分，在植物光合作用、呼吸作用和能量轉換等重要生命過程中發揮了不可或缺的作用［2］。適當的細胞磷濃度是維持植物生理生化反應所必需的，能提高作物的抗寒、抗旱和抗病等能力。缺磷直接影響植物體中核蛋白的形成和細胞的分裂、增殖，抑制主根生長，促進側根和根毛伸長，但根系總長度保持穩定［3］。低磷條件下，植物產生一系列適應性反應，通過改變根系結構、分泌酸性磷酸酶、誘導與菌根真菌共生、增強外部磷的獲取和內部磷的循環與再利用來維持磷的動態平衡［2］。營養生長階段，磷素主要集中在幼芽和根尖，而生殖生長階段，磷素通過再利用轉移到種子或者果實中。前人通過正向或反向遺傳學、功能缺失突變體或過表達的轉基因植物等鑒定了多個參與植物細胞磷穩態調節的基因。磷脅迫響應因子PHR（phosphate starvation response）和磷轉運載體PHT（phosphate transporter）構成了植物磷信號通路中的關鍵調節模塊，在維持不同細胞器間的磷穩態中起重要作用（圖1）。進化過程中，為維持磷穩態，植物在轉錄、轉錄后和翻譯后水平上形成了復雜的響應土壤磷含量變化、磷信號傳感和級聯的分子機制，用以調控根系結構、有機酸分泌、低磷適應相關基因表達、菌根形成等［1，4］。許多轉錄因子、miRNAs和磷轉運體參與磷信號通路，其活性受糖和植物激素信號調控。高鹽、干旱、低溫和病原等環境脅迫顯著影響植物對養分的吸收和利用，低磷脅迫信號與環境應激信號通路間可能存在互作關系［5］。提高磷效率可以通過提高植物對磷的獲取效率和利用效率來實現。因此，揭示植物響應磷含量和調節磷平衡的分子機制不僅具有重要的生物學意義，還將為開發“磷高效”農作物和農業可持續發展奠定理論基礎。

圖1 植物細胞磷穩態調控的核心分子［6-8］Fig. 1 Core elements involved in cellular-level phosphorus homeostasis［6-8］

2 土壤磷的活化

根系是植物吸收磷的主要器官，根系釋放的有機陰離子對磷吸收有重要作用，檸檬酸循環產生的低分子量有機酸（如檸檬酸、蘋果酸和丙二酸和草酸等）通過與無機磷和有機磷競爭吸附位點或配體促進礦物溶解，提高土壤磷的有效性［9］。水稻（Oryza sativa）分泌酸性磷酸酶OsPAP10c至土壤環境中，提高了水稻根系表面磷酸酶活性，利用其自身啟動子提高OsPAP10c表達，顯著促進水稻生長和單株產量［10］。低磷脅迫下，植物通過增加根系分泌物、側根和根毛長度與密度，改變根的形態和結構，誘導磷饑餓響應基因表達，從而提高植物磷的吸收能力［2］。轉錄組和代謝組數據顯示，低磷脅迫4周后，燕麥（Avena sativa）根系檸檬酸和蘋果酸分泌增加，48個與有機陰離子生物合成和外排有關的基因持續上調表達［11］。在缺磷條件下，耐低磷模式植物白羽扇豆（Lupinus albus）產生大量緊密排列的叢生根，通過一氧化氮（nitric oxide，NO）的積累增加根系磷吸收表面積，同時大量分泌質子、有機酸和酸性磷酸酶，從而增加土壤中磷的有效性［12］。不同磷響應模式基因型的大豆（Glycine max）根系蛋白質組學比較研究發現多個具豐度差異的蛋白質，包含多個參與羧酸合成的酶，如蘋果酸脫氫酶和異檸檬酸脫氫酶等［13］。針對這些酶的合成調控相關基因的深入研究對于了解有機酸的產生和釋放機制具有重要指導意義。

3 植物磷吸收的調控機制

植物缺磷引起根系外部形態結構改變，包括側根、根毛密度和長度的增加［1］。植物進化出應對缺磷的一系列適應性反應稱為磷饑餓反應（phosphate starvation response，PSR）。低磷信號通過觸發木質部細胞中生長素的增加，誘導TMO5/LHW（target of monopteros 5/lonesome highway）二聚體引發的維管細胞中細胞分裂素的生物合成，改變表皮細胞生長，增加根毛密度，提高擬南芥的磷獲取［14］。在缺磷條件下，白羽扇豆可能通過LaABCG36s和LaABCG37s參與的生長素調控，促進了叢生根的形成，提高了植物對低磷的耐受性［12］。

轉錄因子調控是PSR的重要組成部分。PHRs是一類含MYB-CC結構域的磷素正調控轉錄因子，其功能受磷素負調控因子SPX4抑制［15］。植物磷吸收很大程度上依賴于質膜定位的PHT1，其由質膜磷酸轉運蛋白家族基因PHT1編碼，受多個基因在不同水平上的調控，PHR1是控制磷吸收和分配、花青素積累和碳代謝的關鍵轉錄激活劑［4］。PHR1由MYB轉錄因子家族DNA結合蛋白基因所編碼，通過結合P1BS元件，啟動下游包括PHT1在內的多個PSR基因表達［16-20］。水稻中OsPHR1-OsPHR4均響應磷脅迫信號，并冗余調控了低磷誘導基因的表達，OsPHR2和OsPHR4過表達均導致轉基因水稻的莖尖磷積累增加，且OsPHR2的過表達也會促進根伸長和根毛增殖，而OsPHR4主要在維管組織中表達，且貫穿整個生長發育周期［21-22］。水稻磷轉運蛋白OsPHT1；3和OsPHT1；8介導了極低磷濃度條件下磷的吸收、轉運和再利用，MYCS（mycorrhiza transcription factor binding sequence）和P1BS（PHR1 specific binding sequence，GnATATnC）是 植 物 菌根誘導PHT基因啟動子中必需的調控元件，IPS1（induced by phosphate starvation 1）基因通過介導級聯信號調節PHT1s和PHO1的表達，調控植物根系的活動和磷從地下到地上的運輸［21］。磷充足時，幾乎檢測不到IPS1（induction by phosphate starvation 1）的表達，但低磷條件會誘導IPS1的高度表達［23］。擬南芥中9個PHT1基因受低磷誘導表達，Pht1；1和Pht1；4雙突變體對磷的吸收能力比野生型降低了75%［24］。

microRNA（miRNA）是一類20-24個核苷酸的內源非編碼小RNA，多以單拷貝、多拷貝或基因簇的形式存在于基因組中，通過干擾轉錄或翻譯介導靶基因的下調表達，在細胞內發揮重要調節作用。一些miRNAs可響應低磷脅迫信號，并被運輸到不同器官中，通過調節磷吸收相關基因的表達來增強對磷的吸收，響應植物對磷的應答反應［25］。miR399和miR827受PHR1正調控，miR399通過靶向PHO2提高PHT1表達，系統調節磷穩態［26-27］。玉米中miR399特異性受低磷脅迫誘導上調表達，miR399過表達的轉基因玉米植株成熟葉片邊緣出現磷中毒表型，miR399-PHO2調控通路保守的存在于玉米、擬南芥、水稻中［27］。長鏈非編碼RNA（PILNCR1）可與 PHO2 競爭性結合miR399，在玉米磷信號調控中發揮平衡作用［27］。在許多植物物種中，miR399基因家族的表達與菌根定殖呈負相關［28］。低磷脅迫下，Hvu-miR399調控其靶基因HvPHO2下調表達，并釋放出磷轉運蛋白PHO1和PHT1s，促進磷酸鹽的吸收和轉運［29］。miR393通過調節生長素受體在細胞水平上負調控叢枝菌根的發育［30］。除此之外，多個miRNA 家族成員參與了植物對磷穩態的調節，如miR169、miR395、miR778等在調控植物磷的吸收和轉運中發揮作用［25，31］。

多數陸生植物通過與叢枝菌根真菌（arbuscular mycorrhizal fungi，AMF）共生，在根皮層細胞中分化出叢枝，以增加礦質養分（尤其磷素）的獲取［32］，共生植物通過感受磷營養狀況控制共生菌根的發生和發展［33］。這一過程由復雜的信號網絡進行調控，包括植物激素、microRNAs和多肽分子［34］。低磷脅迫強烈誘導了獨腳金內酯（strigolactone，SL）的生物合成，SL刺激番茄（Solanum lycopersicum）根系分泌叢枝菌根分支因子，促進了AMF與植物的共 生［35］（圖1）。ABCG類 蛋 白PDR1（pleiotropic drug resistance 1）驅動了矮牽牛（Petunia hybrida）SL向根際的運輸，PDR1過表達植株加強SL合成和AMF菌絲分支，促進側根形成、根毛伸長和菌根形成，顯著提高了低磷條件下的磷吸收和植物生物量［36］。首個被克隆的高親和磷酸鹽轉運體是源自酵母（Saccharomyces cerevisiae）的PHO84［37］，而菌根真菌PHO84型H+/Pi共轉運體參與了外生菌根共生界面中磷的卸載［38］。植物與AMF的互作存在物種差異性，7種AMF分別接種蒺藜苜蓿（Medicago truncatula）和番茄，發現在AMF定殖、植物營養吸收和生長、植物磷吸收相關基因表達水平均存在明顯差異［33］。蒺藜苜蓿的菌根共生必需轉錄調節因子IPD3（interacting protein of does not make infections 3）和IPD3L促進菌絲在植物根系內部的生長，在高磷環境下具有穩定信號傳遞的功能［39］。

根瘤是豆科植物生物固氮的主要場所，在植物氮磷平衡調節過程中發揮重要作用。研究發現，大豆根瘤中GmPHR和GmPHT1之間存在復雜的網絡調控關系，高表達GmPHT1；11增強了磷的積累和固氮酶活性，二者在共同維持根瘤磷動態平衡中發揮作用［40］。miR2111作為莖尖-根部轉運信號，通過抑制結瘤的負調因子TML（too much love），活化根部細胞分裂素感知因子LHK1（lotus histidine kinase 1）和自動調節的莖尖因子HAR1（hypernodulation aberrant root formation 1），促進根瘤菌的侵染［41］。

植物磷穩態受到多種植物激素的調節作用。根尖通過感受環境PO43-濃度，調節根系生長和對磷的響應，生長素（auxin）、脫落酸（abscisic acid，ABA）、赤 霉 素（gibberellin，GA）、細 胞 分 裂 素（cytokinins，CK）和乙烯（ethylene）等植物激素參與其中［42］。低磷條件下，水稻根系生長素IAA濃度增加，促進膨脹素（expansin）基因表達，增加根系的長度和表面積［43］。ABA通過抑制低磷誘導的果膠甲基酯酶活性和磷酸轉運蛋白基因OsPT6表達，降低果膠含量，負調控根和地上部可溶性磷的含量，從而減少細胞壁磷的再利用及其向地上部的轉運［44］。GA在番茄幼苗的磷饑餓反應起雙重作用，促進了根系初生根的生長，抑制了幼苗中花青素積累及其相關基因的表達［45］。玉米素（zeatin）是重要的細胞分裂素，在植物根/莖生長平衡中發揮重要作用，擬南芥通過增加順式玉米素（cis-zeatin，cZ）/反式玉米素（trans-zeatin，tZ）的比例對低磷脅迫信號做出響應，cZ通過促進根和根毛的伸長，提高根系從周圍環境中吸收磷的能力［46］。低磷條件下，NO的積累誘導乙烯合成，乙烯通過提高果膠含量顯著提高根系可溶性磷含量［47］。生長素、細胞分裂素和乙烯促進了植物磷的吸收和轉運，而脫落酸和赤霉素在植物磷利用中發揮負調控作用。

4 植物磷轉運的調控機制

肌醇多磷酸鹽（inositol pyrophosphate，InsP）作為磷信號分子廣泛存在于所有真核細胞中，可被受體SPX蛋白感知，在人類、真菌和植物的生長發育、能量代謝和抗逆等多個生命過程中有重要作用，受到越來越多的重視［48-50］。研究發現，InsPs在植物的磷響應過程中發揮負調控作用，其通過結合含有SPX結構域的磷酸鹽轉運蛋白、信號蛋白和多聚磷酸酶，靶向植物特有的PHR螺旋卷曲CC（coiled-coil）結構域，調節植物的低磷脅迫反應，調控磷的吸收、轉運和存儲［49-50］。磷充足時，二磷酸鈉五磷酸激酶VIH1和VIH2促進InsP7合成為InsP8，后者直接結合磷受體SPX1，促進SPX1和PHR1的相互作用，從而抑制PHR1對低磷響應基因的激活［7］。磷缺乏時，InsP8含量降低，SPX1不能和PHR1結合，PHR1結合到P1BS位點，激活低磷響應基因的表達，啟動低磷脅迫應答［7］（圖1）。

低磷信號通路主要由PHR1和相關轉錄因子構成，這些轉錄因子通過調控下游基因表達，主要控制低磷響應過程，如磷的轉運、細胞膜重建、根冠比調整及光合作用抑制等［48］。PHR-PHT1構成一個跨物種的保守調控模塊，在維持植物磷穩態中起重要作用［40，48］。植物中PHR1組成性表達，受SPX結構域蛋白（SPX1、SPX2和SPX4）負調控，而SPX結構域蛋白通過識別InsP感受低磷信號［48］。AtSPX1和AtSPX3在植物對低磷脅迫的適應中發揮積極作用，AtSPX3負調控AtSPX1對磷饑餓的反應［51］。正常條件下，SPX在InsPs的作用下，結合并抑制PHR1和花青素合成相關蛋白PAP1（production anthocyanin pigments 1）對下游基因的調控，低磷條件下，由于缺少InsPs，PHR1和PAP1被SPX釋放，PHR1結合到低磷響應基因的啟動子上，直接誘導PHT1和PHF1（phosphate transporter traffic facilitator 1，定位于內質網，調節PHT1s由內質網向胞質的轉運）的表達，從而激活了PAP1和二氫黃酮還原酶基因DFR（dihydroflavonol 4-reductase）等的表達，促進磷的吸收、分配和再利用［8，20，52］。磷充足條件下，SPX4是地上部PHR1依賴性和非依賴性PSR反應的負調節因子，其功能喪失導致地上部磷的過度積累［15］，SPX4蛋白通過結合PHR2抑制其進入細胞核，阻礙PHR2對下游基因的調控，從而抑制磷信號通路的啟動［53］。SPX4的穩定性同時受到泛素E3連接酶SDELs、PHR2和多聚磷酸肌醇（IPs）的調控，富磷條件下含量較高的IPs介導SPX4與PHR2形成穩定復合體SPX4-IPs-PHR2［49］，導致SDELs不能有效識別SPX4，從而阻礙了SPX4的泛素化修飾，SPX4得以穩定存在，PSR處于靜息狀態。低磷條件下，SPX4-IPs-PHRs復合體解聚，SDELs能有效識別并泛素化修飾游離的SPX4蛋白，促進其降解，PHR2進入細胞核啟動下游磷信號基因表達［54］。擬南芥根中，PHR1能響應生長素信號，受生長素應答因子ARF7和ARF19的直接調控［55］。OsPHR1-OsPHR3通過識別啟動子中P1BS順式元件調控OsPHR4的表達［22］。研究發現，大多數植物miR827靶向PHT5，而十字花科（Brassicaceae）和醉蝶花科（Cleomaceae）植物miR827靶向NLA（Arabidopsisnitrogen limitation adaptation）［56］，抑 制靶基因表達，而NLA和PHT5均為SPX結構域蛋白，NLA具有E3泛素連接酶活性，可降低AtPT2、OsPT2和OsPT8的積累［57-58］，PHT5作為液泡磷轉運蛋白介導磷的貯存和再分配［59］。miR399調控了多個磷響應和磷轉運靶基因，這些基因主要參與植物磷代謝、應激響應、基因表達調控等多項進程［60］。OsWRKY21和OsWRKY108蛋白通過W-box順式作用元件誘導OsPHT1；1的持續表達［61］。除此之外，其他家族的轉錄因子，如AP2/ERF（ERF070）［62］、bHLH（bHLH32）［63］、ZAT（ZAT6）［64］等在調節低磷脅迫適應的不同時空形態的生理學和分子反應中起關鍵作用。這些研究表明不同家族轉錄因子參與調節磷穩態的信號傳感和級聯反應，并構成了復雜的調控網絡。

植物通過磷酸鹽轉運體調控無機磷在不同的細胞、不同的組織之間的轉移分配，以此滿足植物生長發育對磷素的需求。擬南芥（Arabidopsis thaliana）磷酸鹽轉運蛋白基因PHO1（PHOSPHATE1）主要在根的維管細胞中表達，PHO1蛋白包含親水N端的SPX（SYG1/Pho81/XPR1）三重結構域和疏水C端六次跨膜的EXS結構域，可將無機磷裝載到根的木質部中，主要參與磷從根部通過木質部向地上部的運輸，受PHO2負調控［65-66］。磷充足條件下，轉錄因子WRKY6和WRKY42直接負調控磷根冠轉運關鍵基因PHO1的表達，抑制根冠磷轉運［67-69］。低磷脅迫下，磷酸鹽響應的E3泛素連接酶1（PRU1）泛素化WRKY6，解除WRKY6對PHO1的抑制作用，促進磷根冠轉運［67］。小立碗蘚（Physcomitrella patens）中多個AtPHO1同源基因受低磷脅迫誘導上調表達，表明苔蘚植物與高等植物在磷信號通路中有相似的調控機制［70］。擬南芥和水稻SULTR磷轉運蛋白（SULTR-like phosphorus distribution transporter，SPDT）均定位于質膜上，在植物磷的組織分配和轉運中起作用［71-72］。mRNAs作為信號源，在植物組織間長距離移動，應答低磷脅迫信號，調控低磷脅迫相關基因表達和其它相關反應［48］。長期低磷脅迫的擬南芥中，90個轉錄本表現為受磷脅迫誘導的遷移，mRNA的遷移率受環境條件（磷饑餓）的影響［73］。在自交系和野生玉米根系中，類胡蘿卜素裂解酶基因ZmCCD10a受低磷誘導顯著上調表達，體外實驗表明ZmPHR1；1和ZmPHR1；2可直接結合ZmCCD10a啟動子，擬南芥ZmCCD10a過表達株系優先向地上部分配磷，從而增強其低磷耐受能力［74］。

不同細胞器間的磷轉運在植物磷穩態中發揮重要作用。液泡是植物體內的重要磷庫，磷在液泡中的臨時存儲對維持磷穩態有重要作用［6］（圖1）。研究表明，液泡磷酸轉運體（vacuolar phosphate transporter，VPT）家族成員VPT1（PHT5；1）和VPT3負責磷在液泡中的存儲、隔離和分配，保障生殖階段磷向生殖器官的有序流動，在植物生殖發育中起重要作用［75］。水稻PHT5同源物OsSPX-MFS1、OsSPX-MFS2和OsSPX-MFS3定位于液泡膜上，其中OsSPX-MFS1介導磷向液泡的流入，而OsSPX-MFS3介導磷向胞質的流入［76］。水稻液泡磷外流轉運蛋白OsVPE1和OsVPE2，由質膜甘油-3-磷酸轉運蛋白進化而來，在液泡磷的外運過程中發揮作用［77］。擬南芥pht5；1突變體中積累的磷低于野生植株，液泡和細胞質的磷濃度較低，而PHT5的過表達導致液泡中磷大量積累［59］。PP2C型蛋白磷酸酶OsPP95通過調控水稻PHT的磷酸化水平，影響其從內質網向質膜的轉運及植物體內磷穩態［8］。酪蛋白激酶OsCK2通過磷酸化PHT1s，抑制水稻中PHT1s由內質網到質膜的轉運，而OsPP95與OsPT2和OsPT8相互作用，在Ser-517處使OsPT8去磷酸化，促進了OsPT2和OsPT8從內質網到質膜的轉運，導致磷的積累。OsPP95和CK2拮抗調控PHT1的磷酸化狀態，影響PHT1從內質網向質膜的轉運，進而調控植株的磷平衡［8］（圖1）。磷屬于可再利用元素，在葉片衰老過程中，儲存在老葉中的磷元素會被重新轉移到新生葉片或果實中。水稻中酸性磷酸酶基因OsPAP26在缺磷或葉片衰老過程中上調表達，其在磷從衰老葉片到新生葉片的再利用中發揮作用［78］。

營養元素的平衡對作物產量和品質的形成至關重要。植物體內存在氮磷平衡的調控和信號途徑互作關系，使植物保持氮磷平衡的吸收和利用。根系磷饑餓誘導（phosphate starvation induced，PSI）基因及PSR 反應受到氮素有效性的控制，小麥（Triticum aestivum）、水稻等作物缺氮時PSR會主動關閉［79］。AtNLA介導硝酸鹽轉運蛋白AtNRT1.7和AtPHT1s的降解，調節NO3-從源到庫的再分配，參與了氮磷吸收利用的拮抗互作調節［57，80］。水稻通過NRT1.1B-SPX4-NLP3 / PHR2級聯整合了植物中氮和磷的信號傳導網絡。在硝酸鹽存在情況下，NRT1.1B通過招募E3泛素連接酶NBIP1，介導SPX4的泛素化降解，從而釋放PHR2，激活下游磷吸收利用相關基因，SPX4降解的同時促進了氮信號核心轉錄因子NLP3從細胞質向細胞核中的穿梭，進而激活硝酸鹽應答反應，實現了氮磷營養平衡的分子機制［81-82］。PHO2 在氮信號與 PSR 反應中起“調節器”作用，參與PSR的E2結合酶PHO2表達水平受到氮有效性的調節，PHO2又是 NRT1.1的正調節因子，植物氮磷信號間存在復雜性與連通性特點［79］。高氮條件下，PHR2激活硝酸鹽誘導高表達基因HINGE（highly induced by nitrate gene）轉錄，HINGE蛋白通過與SPX蛋白結合，釋放PHR2，增強磷響應基因的表達［81］。研究也發現，擬南芥和玉米（Zea mays）中的磷酸鹽誘導的GARP型轉錄抑制子NIGT（nitrate-inducible GARP-type transcriptional repressor）既誘導磷轉運相關基因的表達，又抑制氮轉運相關基因的轉錄，調節植物的氮磷平衡［83］。此外，水稻二磷酸腺苷葡萄糖焦磷酸化酶基因OsAGP受低磷和低氮信號誘導，在植物“碳-氮-磷”養分協同中發揮作用［84］。目前，人們對植物體中磷與其他營養元素的互作調節知之甚少。外源高鉀濃度抑制擬南芥對磷的吸收，從而誘導PSR并上調磷吸收相關基因的表達［85］，鉀的施用降低了磷的有效性［86］。miR169s和miR399s等與氮磷饑餓相關的miRNAs也受到鉀缺乏的調控［31］。

5 結語

土壤缺磷限制了作物的產量，了解低磷土壤條件下植物維持磷穩態的機制，對于確保全球糧食安全至關重要。近年來，植物磷吸收、運輸和代謝的分子機制研究取得了巨大進展，成為研究最為深入的營養信號通路之一［1，6］（圖1）。植物磷穩態的維持是通過多種生理過程的協調來實現的，包括根際磷的吸收、木質部的裝載、器官間的分配和再利用，涉及多種組織和器官間的信號交流和物質能量轉換。植物根系在有效磷的活化和吸收中發揮決定性作用，因此，在利用基因工程進行作物育種過程中，應重視植物根系性狀及分泌物與低磷脅迫響應能力的關系，全面揭示植物磷穩態的調控機制，為作物高產育種和農業可持續發展奠定理論基礎。

重要磷信號相關調控因子間的作用網絡已逐 步 被 揭 示，如PHR-PHT1［40］、PRU1-WRKY6-PHO1［67-68］和miR399-PHO2［28］等 的 調 控 系 統。CRISPR/ Cas9系統作為一種精確且高效的基因編輯技術，因具有特異性和易操作性，為快速而系統地建立基因敲除系、調控因子組合的工程化提供了極大便利，被廣泛應用于疾病治療和作物育種研究。該技術在植物磷穩態調控中具有較大應用潛力，大量與植物磷穩態相關的調控因子已被鑒定和驗證，通過基因工程手段對這些分子進行組合研究具有廣闊的應用前景和價值［18］。

雖然對植物磷穩態機制的研究已取得大量進展［25，87-88］，但仍有一些問題有待解決；低磷脅迫誘導有機酸分泌的分子機制尚不清楚；營養元素信號通路間的互作關系還不明確；miRNA除了直接調控相關基因表達外，也通過表觀遺傳的方式響應低磷脅迫，雖然鑒定并驗證了一些低磷脅迫相關的miRNA，但這些miRNA 對其靶基因的調控機制還需更深入的研究。此外，小干擾RNA、長鏈非編碼RNA等小分子RNA在調控植物磷穩態中的作用仍有待進一步研究［32］。今后研究面臨的一個挑戰是建立局部信號與遠程感知與轉換的信號網絡，盡快將模式植物的研究成果轉化到栽培作物中進行驗證，這對于作物品種改良和遺傳育種具有重要的指導價值。在環境友好型農業和不可再生資源有限的情況下，植物磷穩態已成為植物營養研究的熱點方向，具有重要的理論和實踐應用價值。