放牧強度對草甸草原植物群落主要功能群碳氮磷貯量的影響

王 淼， 張 宇， 張 楚， 陳思思， 王 旭， 陳金強， 李瑞強， 曹 娟， 辛曉平，周忠義， 閆瑞瑞*

(1.中國農業科學院農業資源與農業區劃研究所/呼倫貝爾草原生態系統國家野外科學觀測研究站/國家土壤質量呼倫貝爾觀測實驗站， 北京 100081； 2.內蒙古自治區環境在線監控中心, 內蒙古 呼和浩特 010055； 3. 牙克石市林業和草原局事業發展中心， 內蒙古 牙克石 022150)

我國北方草原生態系統是歐亞大陸溫帶草原生態系統的重要組成部分，既是重要的生態屏障，也是重要的畜牧業生產基地[1]。放牧作為草地生態系統最主要的管理和利用方式，通過家畜的采食、踐踏和排泄物等直接或間接地影響植物碳、氮、磷含量以及貯量，碳、氮、磷是生命體實現能量代謝、遺傳變異及信息表達等生命過程的基礎元素,判定牧草質量的指標之一就是植被中粗蛋白含量，植物為了合成粗蛋白需要大量的氮磷元素，禾本科植物大多為適口性較好的牧草，優先被采食，故牧草的營養品質影響牲畜的生長。隨放牧強度增加，群落地上生物量減少，雜類草生物量所占比例增加[2]。研究放牧對草原生態系統植物碳、氮、磷含量及化學計量特征對于探究生態系統物質循環和家畜生長具有重要作用[3]。

功能群是依據植物性狀、分類界定的植物群，同一功能群內的植物對系統的作用有很大的相似性[4]，它們對環境的適應方法與途徑也具有相似性。由于不同功能群植物對生境條件有著不同的適應方式,其資源利用效率也將存在差異,在資源利用效率上的差異可能通過植物葉片的氮磷化學計量學特征來體現，研究功能群間元素變化能夠發現不同類群植物對環境的適應以及利用元素的狀況[5]，有利于揭示不同功能群和生態系統之間的深層次機理[6-7]。He等[8]對中國草地的碳氮磷研究發現，豆科植物葉片氮磷比明顯大于禾草和雜草，受磷的限制較大。張文彥等[4]研究了中國典型草原優勢植物功能群氮磷化學計量學特征后發現，禾本科植物的氮、磷含量低于非禾本科植物,而氮磷比略高于非禾本科植物，禾本科植物較高的氮磷比可能使其在資源競爭中更為有利,從而成為草地的主要優勢種。劉旻霞等[9]對青藏高原的研究得出，禾本科和菊科植物生長主要受氮元素的限制。戚德輝等[10]在黃土丘陵地帶做的研究發現，黃土丘陵區植物碳含量也呈現較高水平，對干旱等不利環境具有較強的防御能力。禾本科植物的葉擁有最高的碳氮比和碳磷比值，碳同化能力較強。中度放牧能顯著提高碳含量，重牧能顯著提高群落的氮含量[11]，但對于不同放牧強度下，草甸草原不同功能群碳、氮、磷含量及貯量變化的研究還較少。

內蒙古呼倫貝爾是我國溫帶草甸草原分布最集中、最具代表性的地區，是我國目前原生植被保存較好、生物多樣性較豐富的草原生態系統類型[12-13]。近年來，在氣候變化以及人類過度放牧等不合理利用的影響下，草地嚴重退化，優質牧草比例下降，毒雜草比例增加[14-15]。目前國內外在放牧干擾方面的研究主要以綿羊、牦牛為研究對象，肉牛放牧對草原影響的研究非常少，且在植物不同功能群水平上對碳氮磷貯量及內在聯系方面進行的放牧研究更少，這限制了我們預測關鍵生態學過程對放牧響應的能力。本研究依托呼倫貝爾草原生態系統國家重點野外實驗站大型控制放牧實驗平臺，基于11年連續放牧活動，探究放牧干擾對草地植物功能群碳氮磷含量及貯量的影響，對于維持草地生態系統穩定、促進家畜生長具有重要意義。

1 材料與方法

1.1 研究地概況

研究區位于大興安嶺西麓呼倫貝爾羊草草甸草原的核心帶，試驗基地依托呼倫貝爾草原生態系統國家野外科學觀測研究站(49°19′349′′～49°20′173′′N，119°56′521′′～119°57′854′′E)，海拔670 m左右，屬溫帶半干旱大陸性氣候，年平均降水量400 mm，年均氣溫—5～—2℃，年積溫1 600℃左右，無霜期110天[16]。試驗區土壤為黑鈣土或栗鈣土；植被類型為羊草(Leymuschinensis)+雜類草草甸草原，羊草、貝加爾針茅(Stipabaicalensis)為主要禾本科物種，裂葉蒿(Artemisiatanacetifolia)、日蔭菅(Carexpediformis)、展枝唐松草(Thalictrumsquarrosum)等為主要雜類草物種[17]，主要退化指示種有冷蒿(ArtemisiafrigidaWilld)和二裂委陵菜(Potentillabifurca)等(表1，圖1)。

圖1 不同放牧功能群重要值Fig.1 Importance values of different grazing function groups

表1 不同放牧強度下功能群物種組成變化Table 1 Changes in species composition of functional groups under different grazing intensities

1.2 研究方法

1.2.1試驗設計及樣品采集 根據當地的多年草地產草量、牧草利用效率和家畜日采食量，確定當地的理論載畜量為中度放牧(0.46 Au·hm-2)，基于此試驗設6個水平的放牧強度處理(放牧強度為：不放牧G0.00、較輕度放牧G0.23、輕度放牧G0.34、中度放牧G0.46、重度放牧G0.69、極重度放牧G0.92)，載畜率分別為0.00，0.23，0.34，0.46，0.69和0.92Au·hm-2，每個處理設置3次重復(圖2)，試驗區圍成18個試驗小區，試驗區總面積90 hm2。在試驗區面積一定，放牧時間相同條件下，用250～300 kg的放牧肉牛頭數來控制不同放牧強度的實施，6個放牧強度肉牛頭數分別為0，2，3，4，6，8頭，肉牛數量共69頭。試驗于2009年開始，每年6月1日開始放牧，10月1日終止放牧，為期120天。整個放牧期間牛全天在樣地，不補充飼料，保證充足的飲水和鹽分供給。

圖2 不同放牧強度試驗平面圖Fig.2 Test plan of different grazing intensity注：上行字母為“小區編號”，其中W為西面，M為中間，E為東面；下行數字和字母為“家畜放牧強度”(肉牛當量)Note:The upper letter is the “test plot number”,where W indicate west,M indicate middle,E indicate east;the lower numbers and letters are “livestock grazing intensity”

2019年8月，在不同的放牧處理隨機選取5個1 m×1 m樣方，共計90個。采用齊地面剪割法采集植物樣品。將所采集的樣品根據群落的植物生活型劃分為3類：1)灌木；2)禾草科；3)雜類草。將新鮮樣品帶回實驗室內105℃殺青15 min，然后降溫至65℃烘干12 h后稱重，烘干后的樣品用球磨儀充分磨碎后測定不同功能群植物的碳氮磷元素含量。

1.2.2數據測定 植物有機碳含量：采用重鉻酸鉀氧化-外加熱法測定，在樣品中依次加入重鉻酸鉀標準溶液及濃硫酸，加熱后用硫酸亞鐵溶液滴定，測得植物有機碳含量。

植物全氮含量：采用半微量凱氏定氮法測定，植物樣品消化后用凱氏定氮儀測定植物全氮含量。

植物全磷含量：采用干灰化-鉬銻抗比色法測定，植物樣品用干灰化法進行消解，在分光光度計上進行比色后，測得植物全磷含量。

植物元素貯量(g·m-2)=植物元素含量(g·kg-1)×植物生物量(g·m-2)/1 000

1.3數據處理

采用Excel 2017對數據進行整理，運用SPSS 21軟件進行統計分析，采用單因素方差分析(One-Way ANOVA)對不同放牧強度下的功能群有機全碳、全氮、全磷含量及其化學計量特征進行方差分析。并用LSD和Duncan法進行平均值之間的多重比較，顯著性水平設為P<0.05，極顯著性水平設為P<0.01，利用Origin2017進行繪圖。變異系數(CV)(%)=標準差(SD)/均值×100。

2 結果與分析

2.1 不同放牧強度下功能群生物量的變化

隨著放牧強度的增加，不同功能群生物量呈現出不同的變化趨勢(圖3)。灌木生物量較低，G0.69顯著高于G0.23，G0.46和G0.92 (P<0.05)，放牧強度為G0.00時生物量為0；禾本科植物生物量隨著放牧強度的增加顯著降低，G0.00和G0.23顯著高于其余放牧強度(P<0.05)，載畜率從0.23 Au·hm-2增加至0.92 Au·hm-2時，隨放牧強度的增加無顯著差異，與不放牧相比，G0.92降低了77.37%；雜類草生物量變化趨勢與禾本科相同，重度放牧G0.69與極重度放牧G0.92顯著低于G0.00和G0.34(P<0.05)。

圖3 不同放牧強度下功能群生物量的變化Fig.3 Changes of functional group biomass under different grazing intensities注：不同字母表示顯著差異(P<0.05)，相同字母表示差異不顯著(P>0.05)。下圖同Note:Different letters indicate significant difference (P<0.05),while same letters indicate no significant difference (P>0.05). The same as below

2.2 不同放牧強度下功能群碳氮磷含量貯量的變異特征

功能群碳、氮、磷貯量變異系數介于17.06%～65.81%之間，遠高于碳、氮、磷含量變異系數(表2)。不同放牧強度間，禾本科植物碳含量變異系數最高，達到3.51%，其次是灌木，雜類草變異系數最低，變化范圍為345.04～401.47 g·kg-1；雜類草氮、磷含量均值高于禾本科與灌木，但其變異系數最低，分別為4.35%，5.73%。不同放牧強度間，碳、氮、磷貯量的變異系數均大于15%，禾本科和灌木的變異系數遠高于雜類草，變異系數大小順序為：灌木>禾本科>雜類草；雜類草碳貯量的變異系數為21.83%，灌木碳貯量變化范圍是2.07～12.02 g·m-2，變異系數為62.21%；雜類草的氮、磷貯量平均值最高，分別為1.55，0.14 g·m-2，變化范圍是1.13～1.91 g·m-2，0.10～0.17 g·m-2。在3種功能群元素含量及貯量中，雜類草碳含量變異系數最低，灌木磷貯量變異系數最高。

表2 不同放牧強度下功能群碳氮磷含量貯量的變異特征Table 2 Variation characteristics of carbon,nitrogen and phosphorus content and storage of functional groups under different grazing intensities

2.3 不同放牧強度下功能群碳氮磷元素含量的變化

在不同放牧強度下，禾本科、灌木、雜類草的碳氮磷元素含量呈現出不同的變化趨勢(圖4)。禾本科有機碳含量在各放牧強度下均最高，G0.46和G0.69顯著高于G0.00和G0.92 (P<0.05)，灌木和雜類草有機碳含量在各放牧強度間均無顯著差異，輕-中度放牧增加了3個功能群的有機碳含量，重-極重度放牧時有機碳含量較G0.46時降低；不同功能群氮磷含量隨著放牧強度的增加數值呈現上升趨勢，其中雜類草氮磷含量最高，其次是灌木，禾本科最低，灌木在0.92 cow.AU·hm-2時氮磷含量分別達到21.55和1.98 g·kg-1，顯著高于輕度放牧G0.23 (P<0.05)，禾本科和雜類草氮磷含量在各放牧強度間均無顯著差異。

圖4 不同放牧強度下功能群碳氮磷含量變化Fig.4 Changes of carbon,nitrogen and phosphorus content of functional groups under different grazing intensities

2.4 不同放牧強度下功能群化學計量的變化

不同放牧強度下禾本科、灌木、雜類草的碳氮磷計量比呈現出不同的變化趨勢，碳氮比變化范圍為17.02～23.80，碳磷比范圍為184.84～305.56，氮磷比范圍為10.69～13.13(圖5)。禾本科碳磷比呈現顯著二項式變化，輕度放牧G0.23碳磷比最高，顯著高于極重度放牧G0.92(P<0.05)；隨著放牧強度的增加，碳氮比呈現二項式變化，氮磷比線性降低。雜類草碳氮比、碳磷比、氮磷比以及灌木氮磷比均呈現為隨著放牧強度的增加而顯著線性降低。灌木碳氮比和碳磷比呈現顯著二項式變化，均在中度放牧G0.46最高，分別達到19.68和219.97。

圖5 不同放牧強度下不同植物化學計量特征Fig.5 Stoichiometric characteristics of different functional groups under different grazing intensities

2.5 不同放牧強度下功能群碳氮磷元素貯量的變化

禾本科、灌木、雜類草的碳氮磷貯量在不同放牧強度間呈現出不同的變化趨勢(圖6)。禾本科碳氮磷貯量隨著放牧強度的增加顯著降低(P<0.05)，與不放牧G0.00相比，G0.34—G0.92碳貯量降低了48.98%～74.02%，氮貯量降低了52.75%～70.56%，磷貯量降低了50.30%～70.01%；雜類草碳、磷貯量隨著放牧強度的增加顯著降低(P<0.05)，與不放牧G0.00相比，重度放牧G0.69和G0.92碳貯量降低了32.64%～42.92%，磷貯量降低了21.31%～36.28%，氮貯量無顯著差異；灌木碳氮磷貯量在重度放牧0.69 cow.AU·hm-2時最高，分別為12.02，0.66和0.06 g·m-2，顯著高于其他放牧強度(P<0.05)。

圖6 不同放牧強度下功能群碳氮磷貯量變化Fig.6 Changes of carbon,nitrogen and phosphorus storage of functional groups under different grazing intensities

3 討論

3.1 放牧強度對不同功能群元素含量變化的影響

在植物生長發育的過程中，碳、氮、磷作為最基本的元素，與化學計量特征共同反映了植物對脅迫等不利環境的防御和適應策略[18]。碳、氮、磷是植物生長發育和物質循環過程中的關鍵元素，結構性物質碳影響生態系統的碳循環，氮、磷是植物生長的限制性養分[19]。同時，碳、氮、磷元素之間存在著強烈的耦合作用，在植物生長、生理機制調節、生態系統物質和能量循環等方面發揮著重要作用。不同遺傳性狀的植物在同一條件下，元素在植物體內的含量會有差別[20]。

本研究中，不同功能群植物在各放牧強度中碳含量的變化值由高到低分別是：禾本科、雜類草、灌木，均呈現較低水平，低于內蒙古草地的450 g·kg-1[21]，說明本試驗區植物總體對放牧具有較弱的防御能力，禾本科抵御能力最強，灌木抵御能力最弱。隨著放牧強度的增加，禾本科碳含量升高的原因可能是適度放牧提高了群落的多樣性，隨著放牧強度的增加，禾本科植物中洽草、糙隱子草等植物所占的比例逐步升高，其碳含量高于羊草，導致功能群碳含量呈現增加的趨勢[22]。但重度放牧時，牲畜采食量過大，植物均被采食，新生嫩葉中碳含量較低，造成地上部分的碳含量整體較低，所以適度放牧有利于功能群的提升，重度放牧會導致草地退化，功能群降低，不利于草地的可持續發展，本研究結果符合放牧優化假說。試驗結果顯示，禾本科氮磷含量在各放牧強度下均低于其它功能群植物，這與李紅琴、張文彥[2,5]的研究結果相一致，由于種間特異性，禾本科植物有較高的營養利用率和再分配效率，其氮磷含量均低于其它功能群。灌木氮、磷含量隨著放牧強度顯著上升，這與Baron的研究結果基本一致，該研究表明草食動物導致草原植物組織氮和磷的含量增加[23]。造成這一結果的原因是：放牧導致植物被采食的程度逐步加深，為了抵抗脅迫，增加對光資源的利用，植物補償性生長出新的嫩葉來進行光合作用，植株體內養分再循環，將氮和磷輸送到嫩葉中，使之含有較多的氮元素和磷元素[24]；另一個原因是隨著放牧強度的增加，牛排泄的糞便和尿液也隨之增加，使土壤中的氮、磷元素含量增加，植物吸收的元素量也可能會相應的提高；另外，牛的踐踏會導致土壤理化性質發生改變，影響根系對土壤氮和磷的吸收，最終使植物的氮和磷含量發生變化[25]。

3.2 放牧強度對不同功能群化學計量特征變化的影響

功能群間化學計量學特征的差異，表現了不同類群植物的營養限制狀態區別[26-27]，植物不同功能群之間營養的利用方式和生態位的互補，對維持生物多樣性產生一定作用。植物葉片的碳氮比和碳磷比與植物對碳的同化能力有關，一定程度上可反映植物的營養利用效率[28]。一般認為植物具有較低碳氮比和碳磷比時，通常具有較高的生長速率，這也解釋了3種不同的功能群因補償生長，隨著放牧強度的增加，功能群碳氮比碳磷比降低。本研究表明，禾本科植物的碳氮比和碳磷比在3種功能群中最高，說明其具有較強的碳同化能力。Li[29]的研究結果表明：碳磷比與放牧壓力顯著負相關，這與研究結果禾本科、雜類草和灌木碳磷比降低的結果吻合，主要是由于隨放牧強度的增加，動物的采食和踐踏導致再生幼嫩器官所占比例相對較多，但其碳含量較低而磷含量較高，進而導致碳磷比降低，另一個影響因素是放牧改變了群落結構和物種多樣性組成[30]。Koerselman和Meuleman的試驗研究結果表明，當植物氮磷比小于14時，表現為受N的限制；當氮磷比大于16時，表現為受磷的限制[31]。綜合中國草原優勢植物的生態化學計量分析結果后發現，中國不同類型草原其生態化學計量學特征有所差異，但總體差別較小，中國草原生態系統的氮磷比高于全球陸地生態系統的平均值(12.6)，數據表明與世界其它地區相比，中國草地生態系統缺磷現象比較明顯[32]。本論文試驗得出結果：禾本科氮磷比大于灌木及雜類草，但3個功能群均受到氮元素的限制，其中僅不放牧和較輕度放牧禾本科的氮磷比高于12.6，其余均低于中國草原生態系統氮磷比均值，說明在呼倫貝爾草原限制植物生長的主要因素之一是氮元素,與韓雪嬌的研究結果相同。但因為氮磷比還受環境因子等多種因素的影響，不能直接簡單依靠氮磷比數值來斷定限制性元素，所以還需要進一步深入研究[33]。

3.3 放牧強度對不同功能群碳氮磷貯量變化的影響

有研究表明：植物碳、氮、磷元素貯量均與其地上生物量呈顯著正相關關系[34-35]，即植物碳、氮、磷元素貯量雖由元素含量和地上生物量共同決定，但其受元素含量影響不大，與地上生物量呈正相關關系。本試驗結果顯示，適度放牧時，禾本科碳、氮、磷貯量與不放牧無顯著差異，但過度放牧顯著降低了元素貯量，表明適度放牧有助于草地生態的可持續發展，灌木的碳、氮、磷貯量在重度放牧時最高，極重度放牧時降低。貯量變化是由放牧引起的，放牧對草地生態系統最直接的改變是其地上生物量[36]。隨著放牧強度的增加，家畜的選擇性采食和踐踏，導致禾本科和雜類草適口性較好的植物優先被采食，使得放牧與禾本科和雜類草生物量呈現極顯著負相關。這與宋姍姍[37]的結論相同，圍封增加了禾本科和雜類草地上生物量。而灌木主要植物多為蒿類等退化指示植物，其適口性較差，且優勢物種被采食，為其生長提供了良好的環境，降低了功能群間的競爭，故放牧與灌木呈現顯著正相關關系，但極重度放牧時因食物有限，牲畜不再進行選擇性進食，灌木生物量在此放牧強度下降低。此外，雜類草的氮貯量、灌木的氮磷貯量同時受到其元素含量的影響，但總體上3種功能群的碳、氮、磷貯量與生物量的變化趨勢相同，這一點與董曉玉的研究結果一致[34-35]。

4 結論

隨著放牧強度的增加，不同功能群生物量、碳氮磷元素含量、化學計量和貯量呈現不同的變化趨勢，禾本科有機碳含量高于灌木和雜類草，氮、磷含量雜類草最高，禾本科最低；放牧增加了灌木的氮、磷含量，中度放牧增加了禾本科、雜類草和灌木的有機碳含量，符合中度干擾假說；輕度放牧使得禾本科、灌木的碳氮比、碳磷比升高，重度放牧時降低；放牧使得雜類草的碳氮比、碳磷比、氮磷比以及禾本科和灌木的氮磷比線性降低。適度放牧有助于草地生態的可持續發展，有利于保持禾本科、灌木和雜類草碳、氮、磷貯量，重度-極重度放牧顯著降低了禾本科和雜類草的碳、氮、磷貯量，灌木的碳、氮、磷貯量在重度放牧時達最高，極重度放牧時降低。