濾食性貝類養殖對浮游生物的影響研究進展

齊占會，史榮君，于宗赫，徐淑敏，韓婷婷，徐姍楠，黃洪輝

（1.中國水產科學研究院南海水產研究所/廣東省漁業生態環境重點實驗室/農業農村部外海漁業開發重點實驗室，廣東廣州 510300； 2.南方海洋科學與工程廣東省實驗室 (廣州)，廣東 廣州 511458； 3.華南農業大學，廣東 廣州 510642）

牡蠣、扇貝、貽貝等雙殼類是世界上產量最大的水產養殖種類[1]。2018年全球雙殼類養殖產量約1 770萬噸[1]，中國的貝類海水養殖面積達124萬公頃，產量超過1 400萬噸，約占全國海水養殖總產量的71%[2]。雙殼類營濾食性生活，通過過濾水體中的浮游生物及其他顆粒有機物獲得所需的物質和能量。貝類具有很強的濾水能力，能夠利用上覆水乃至整個水域的顆粒有機物質[3]，在短時間內過濾整個海灣水體中的懸浮顆粒物，從而對浮游生物群落產生“下行控制”效應 ("Top-down" control)[4]，其排泄和生物沉積等過程也會影響營養鹽的周轉速率和化學計量學特征，從而又對浮游植物產生“上行控制”效應 ("Bottomup" control)[5]。近30年來，我國貝類養殖產業迅猛發展，規模化貝類養殖遍布整個沿岸淺水區域，可以視作一種人為的近岸淺海擾動事件。規模化養殖活動對海區的自然生態過程具有3個最明顯的影響：1) 使自然海區中貝類數量大幅增加，對浮游生物群落的影響也高于僅有潮間帶自然種群存在時的影響；2) 貝類筏式養殖過程中所投放的大量養殖設施會改變養殖區的水動力作用，對浮游生物產生間接影響；3) 貝殼和養殖設施形成附著生物的附著基，會顯著增加海鞘 (Ascidiacea) 等濾食性附著生物種類的數量而間接影響浮游生物。浮游生物作為海洋食物鏈的起點，在元素生物地球化學循環中起到基礎性作用，尤其是對碳(C)[6]、氮 (N)[7]和硅 (Si)[8]的循環具有重要影響。貝類對浮游生物的影響也必然影響這些元素在近岸水域尤其是養殖區及其毗連水域中的循環，闡明這些過程首先需要弄清貝類對浮游生物的影響機制。近年來隨著宏基因組學和轉錄組學等研究手段的進步，研究者對貝類與浮游生物之間的關系有了許多新發現，極大地推進了對貝類養殖與環境相互作用的認知。本文綜述了目前貝類養殖對浮游生物影響的研究進展，并提出了需要深入研究的科學問題。

1 貝類濾食對浮游生物數量和群落結構的影響

1.1 貝類濾食降低浮游生物的數量

貝類是機會主義濾食者，浮游植物是其主要食物[9-11]，浮游動物 (纖毛蟲類、鞭毛蟲類)[12-13]、原生動物[14]和細菌[15]及有機碎屑和溶解性氨基酸[16]也是貝類的食物來源。貝類具有很強的濾食能力，當貝類對浮游生物的濾食強度超過其再生補充速度時，即表現為負有效增長，水體顆粒物濃度下降[17-19]。Lin等[20]研究報道枸杞島貽貝養殖區表層水體中的葉綠素a(Chl-a) 濃度比非養殖區低80%以上。此外，貝類對養殖區浮游生物群落的濾食壓力存在明顯的季節性變化，Ogilvie等[21]發現8月Beatrix灣貽貝 (Perna canaliculus) 養殖區Chl-a降低了70%，而在其他月份則并無如此明顯的下降。Strohmeier等[22]也發現在10月至翌年5月在貽貝養殖期間，挪威Sandsfjord灣內Chl-a降低了15%～40%。這種季節性變化主要是由于貝類的濾食效率受水溫[23]、鹽度[24]和溶解氧[25]等因素影響，而這些環境因子存在顯著的季節性變化特征。值得注意的是，貝類對浮游生物數量的影響不僅限于養殖區局部水域，對毗連水域也有影響[26-27]。

1.2 貝類選擇性濾食改變浮游生物群落結構

貝類通過櫛鰓或者瓣鰓過濾捕獲懸浮顆粒物，對顆粒物的大小具有一定的選擇作用。中尺度實驗表明，貝類能有效過濾直徑為2～8 μm的顆粒物，有些種類如櫛孔扇貝(Chlamys farreri) 等可高效過濾15 μm的顆粒物[28-29]，但對于直徑小于2 μm的顆粒物濾食效率則顯著降低[30]。在自然海水中，貽貝、長牡蠣 (Crassostrea gigas) 及櫛孔扇貝對粒徑2 μm顆粒的截留效率僅為19%、17%和8%，對2 μm以下的顆粒物截留效率更低，即使這個粒徑的顆粒物可能在總懸浮顆粒物中的占比很大。有研究報道海洋中50%以上的初級生產力來源于粒徑小于3 μm的浮游植物[31-32]。因此，貝類對不同粒徑的浮游生物具有不同的濾食壓力[33-34]。這種選擇性濾食對浮游生物群落種類具有定向性選擇壓力，導致其向微微型種類 (Picoplankton) 遷移[35-36]，從而有利于粒徑小于2 μm或大于8 μm的浮游植物生長。相較于大粒徑浮游植物，微型浮游植物具有更大的體表面積，競爭吸收營養鹽的效率也更高。貝類的捕食作用還會降低纖毛蟲和鞭毛蟲等微型浮游植物捕食者的數量，從而有利于這類浮游植物數量的增加。研究顯示在貝類濾食強度高的區域，微微型浮游生物種類周年均可能是浮游植物群落的優勢種[37-38]。在加拿大Prince Edward Island貽貝養殖水域微微型種類的Chl-a數量占總Chl-a的50%～80%，而在貝類養殖區毗連水域則可能仍以微型浮游植物為主導[38]。此外，顆粒物的形狀和組成也會影響貝類的濾食選擇性[39]。值得注意的是，微微型浮游植物聚合成較大顆粒或通過食物網傳遞到微型浮游動物再被貝類所濾食[40]。

除顆粒物的粒徑外，轉錄組學和蛋白組學的研究發現貝類還存在基于食物化學性質的選擇機制[41-43]。研究發現美洲牡蠣 (C.virginica) 攝食器官黏膜上的C型凝集素(CvML3912和CvML3914) 與微藻表面糖類物質間的相互作用是食物選擇的基礎[44]。在饑餓狀態下，這2種蛋白的基因表達增加，而凝集素rCvML3912競爭性抑制C型凝集素與藻類表面多糖的結合。當用RNA干擾 (DsiRNA) 抑制這2種凝集素的基因表達時，它們的轉錄受到顯著限制，此時對食物的選擇能力也顯著降低。這表明“多糖-蛋白交互作用”(Carbohydrate-protein interaction) 是貝類選擇食物的生化機制。依靠這種機制牡蠣可以識別出沒有營養的懸浮顆粒物和碎屑，從而避免攝入并節約攝食活動的能量消耗，獲得最大化的能量回報。在自然界中貝類經常遇到食物被大量無營養或低營養的顆粒物所稀釋的情況，因而在長期的進化過程中獲得了這種食物選擇的生化機制。此外，在食物短缺時，貝類產生凝集素所消耗的能量可能低于通過提高濾水率等行為來調節所消耗的能量，進而使生化調節成為更高效的能量獲取策略[45]。

2 貝類排泄和生物沉積對浮游生物的影響

養殖貝類的收獲相當于把儲存在浮游生物體內的N、磷 (P) 等營養物質從海水中移出[46-48]。除此之外，養殖貝類還可以通過排泄溶解態營養鹽和產生生物沉積的方式改變海水的營養鹽結構進而對浮游植物產生影響。貝類排泄是養殖區浮游植物獲取生長所需N、P營養鹽的主要途徑。貝類排泄的N主要是氨氮，占總排泄N的70%以上[49]。Souchu等[50]發現牡蠣的排泄導致法國Thau Lagoon養殖區在總氮中的比例提高了19%，水體化學計量結構發生了改變。除貝類外，動物性附著生物排泄的N也會顯著增加水體中的營養鹽，例如Lacoste等[51]在中尺度圍格實驗中發現，貝類養殖區釋放的無機氮中有60%來自于附著生物的排泄。貝類的生物沉積 (糞和假糞) 過程加速水層懸浮顆粒物沉降，改變沉積物中元素的礦化再生過程[52]。在淺水區域沉積物-海水界面交換是水體營養鹽補充的主要途徑[53]。這2種營養元素內生過程可以明顯提高初級生產力，即再生性生產過程。但在底棲植物較多的區域 (如海草床)，沉積物中的再生營養鹽有部分被底棲植物所吸收[54]，從而減少了水體中浮游植物可用量。因此，貝類既是浮游植物的消費者又是培育者，其排泄溶解態無機氮、無機磷促進了浮游植物的生長，在一定程度上抵消了濾食對浮游植物數量造成的損耗。

貝類的濾食、吸收同化、排泄和生物沉積過程還會對元素造成“選擇性循環”效應。例如，硅藻是貝類攝食的主要浮游植物種類，貝類濾食后同化吸收其所需的N、P等元素，排出Si等其不需要的元素。硅藻細胞膜中的Si以礦物質 (Mineral opal) 的形式存在，需要相對較長時間尺度才能完成再礦化。因此，貝類是高效率的N、P循環者，而對Si卻表現為沉積作用，這一過程也會改變水體中N∶P∶Si的化學計量比例，并對硅藻產生一定程度的限制作用，這是貝類影響浮游植物群落的另一機制[55]。對硅藻的限制又有助于硅藻以外的浮游植物種類如鞭毛藻等藻類的生長，這其中有些種類是貝類的食物，但是有些有害種類如定鞭金藻 (Phaeocystiscf.globosa) 等也同樣會得益于貝類對元素的這種選擇性循環而獲得快速生長。但貝類會促進“有害”藻類的生長只是基于理論的假設，目前尚無相關報道。相反，有許多研究發現貝類可以在一定程度上降低多種有害藻類的數量[56-57]。值得注意的是，貝類這種元素“選擇性循環”效應是基于其對所濾食的浮游植物體內不同元素的同化率和排泄率計算，而浮游植物對水體中C、N、P元素的吸收比例則是按照Redfield比值計算。因此，2個因素限制了這種方法的準確性：1) Redfield比值的化學計量分析所采用的樣品是海水中總的懸浮顆粒物，而不是樣品中的浮游植物[58]；2) Redfield比值主要是基于外海樣品的平均值，而貝類的規模化養殖主要是在近岸海域和河口區域。此外，貝類對水體元素比例結構的影響也受到浮游植物生理晝夜節律、季節和空間變化等因素的影響，例如浮游植物體內C元素的含量存在晝夜節律變化[59]，在C元素可利用性受限時，浮游植物會吸收更高比例的N元素[60]。

3 貝類養殖設施改變水動力條件對浮游生物的影響

貝類養殖設施如浮筏、梗繩等會阻礙水流，降低水動力和水交換，可使養殖區水流速度衰減25%～75%，甚至90%[61-64]，導致浮游生物在養殖區的滯留時間延長，增加了被貝類捕食的風險。Cerco和Noel[65]發現切薩皮克灣(Chesapeake Bay) 貝類養殖區里浮游植物的數量隨著滯留時間的延長而顯著降低。Cranford等[66]也發現貽貝筏式養殖區浮游植物數量降低了13%～72%，且下降數量與養殖區水流速度呈明顯負相關關系。養殖區浮游生物數量的變化受多種因素的綜合影響，一方面受到貝類捕食而數量減少，另一方面養殖區水體溶解態N、P營養元素濃度較高又能促進浮游植物的生長。不同種類的浮游植物在養殖區滯留期間反應的差異，也是導致其群落結構發生變化的因素之一，有效增長高的種類的優勢度可能會增加[67]。另外，浮游動物的運動能力也受到局部水動力作用的影響[68]，水動力的降低有利于運動能力強的種類如原生浮游動物、無節幼蟲和橈足類等在一定程度上逃避貝類的捕食，從而使浮游動物群落優勢種向這些種類遷移[69-70]。

4 貝類養殖增加濾食性附著生物對浮游生物的影響

近岸海域大規模貝類筏式養殖活動向海區投放了大量的養殖設施，如浮筏、梗繩等，這些設施和貝類的貝殼一起為附著生物提供了大量的附著基，大幅增加了附著生物的數量，同時擴展了其空間分布。很多附著生物種類，如玻璃海鞘 (Ciona intestinalis) 和柄海鞘 (Style clava) 等均是營濾食性，是世界上很多貝類養殖區附著生物群落的優勢種，數量甚至遠遠超過了貝類[71-72]。其濾食作用與貝類的濾食形成了疊加效應[73-74]。有研究發現，在有玻璃海鞘或柄海鞘等附著生物存在時，貝類養殖區浮游生物的被捕食壓力增加了30%～47%，因此在研究貝類對浮游生物的影響時不能忽視附著生物的作用，而應把貝類和附著生物作為一個整體進行評估[75-76]。此外，有些附著生物種類所濾食的浮游生物粒徑范圍與貝類不同，如海綿 (Spongia) 對浮游生物的粒徑沒有特殊的選擇性，可以濾食0.1～10 μm粒徑的顆粒[77]，某些不能為貝類所濾食的浮游生物也可能被海綿濾食，從而在一定程度上弱化了貝類選擇性濾食的生態效應。

5 展望

在自然界中，貝類與浮游生物之間經過長期的進化形成了相互適應的種群共生關系，達到了一種相對穩定的平衡狀態。但規模化的貝類養殖活動使近岸海域貝類數量極大增加，在一定程度上打破了原有的平衡，并最終又形成了一種新的更富于變化的動態平衡。揭示和理解貝類養殖對浮游生物群落之間的復雜關系，還有許多科學問題需要深入研究，例如：1) 目前關于貝類濾食對浮游植物的影響關注較多，事實上其他類群包括鞭毛藻、中型浮游動物和微型浮游動物均為貝類的食物來源，但目前貝類對這些種類的影響還知之甚少。采用宏基因組學和轉錄組學等方法把這些種類與浮游植物作為一個整體進行研究，可加深關于貝類對浮游生物群落影響的認知。2) 貝類排泄能夠增加營養元素的濃度，但浮游植物與營養鹽之間的關系復雜且有不確定性。例如貝類排泄是浮游植物最易于吸收的N形態，但過高的會對浮游植物產生毒害作用，并且更傾向于被微型和微微型浮游種類吸收，這是否會導致浮游植物向小型種類發展還不確定。3) 把貝類和附著生物作為整體，充分考慮疊加效應的研究還開展的較少。4) “養殖布局-水動力作用改變-滯留時間變化-浮游生物消耗與再生補充”之間的綜合相互作用仍有待進一步探究。