Meta分析中國不同類型草地放牧強度對土壤氮素礦化作用的影響

朱輝，王燕,王云英,許慶民,杜巖功

(1.青海省生態環境監測中心,青海 西寧 810001；2.濟寧市嘉祥縣自然資源和規劃局,山東 濟寧 272000；3.中國科學院西北高原生物研究所,青海 西寧 810001)

氮素被認為是限制草地生態系統初級生產力的關鍵元素[1]。氮礦化作用指土壤中有機態氮在微生物的作用下轉化為無機氮的過程，是氮素供給能力的重要指標[2-3]。土壤氮素大部分以有機氮形式存在，無機氮僅占土壤全氮的1%～5%左右[4-5]，速效氮含量高低主要依賴于土壤氮礦化作用[6-7]。

我國是草地資源大國，草地面積約占國土總面積的41.7%，根據中國草地分類系統，天然草地劃分為18大類，目前90%天然草地處于不同程度退化狀態[8-9]。放牧是草地的重要利用方式，家畜排泄物和采食行為直接影響土壤微生物分解過程和氮礦化速率，間接調節氮循環過程[10]。輕度放牧利用的高寒草甸具有最高的氮礦化速率(0.34 mg/kg)，輕度、中度和重度放牧草地氮素礦化速率分別比對照增加46.5%、35.2%和3.5%[11]。適度放牧顯著提升高寒草原、典型草原、沼澤濕地及荒漠草原土壤礦化速率[4,10,12]。中度放牧短花針茅荒漠草原土壤礦化速率最高，明顯高于輕度和重度放牧處理[13]。重度放牧賴草草地凈氮礦化速率最高，為1.58 mg/kg，顯著高于輕度放牧樣地(1.15 mg/kg)[2]。重度放牧草地土壤氮素周轉加快[14]。但也有研究發現，內蒙古圍封羊草草地礦化速率明顯高于自由放牧樣地[15]，重度放牧顯著降低了歐亞溫帶草原[6]和高寒草甸[16]土壤凈氮礦化速率，過度放牧草地礦化后養分很容易淋溶損失[16]。此外，放牧干擾下沼澤草甸氮礦化量為負值，表明植物生長盛期植物大量吸收無機氮，土壤變為氮固持狀態[4]。造成以上差異的原因可能是草地生態系統空間的異質性。土壤溫度和含水量是影響高寒草甸和荒漠草原土壤凈氮礦化作用季節動態模式的主要環境因素[10,13]。重度放牧對歐亞溫帶典型草原土壤氮礦化的影響受氣候條件(溫度和降水)的調控[6]。溫度對高寒草甸凈氮礦化速率具有顯著影響[11,17]。土壤氮礦化作用隨溫度升高而逐漸增強[18]。重度放牧土壤濕度比輕度放牧草地降低41.35%[19]。適宜溫度和濕度(22℃和40～60%的田間持水量)條件，高寒草甸土壤氮礦化速率較高[14]。高寒草甸氮礦化率與海拔梯度呈顯著負相關關系[14]。放牧改變草地土壤通透性，有利于土壤氮素礦化作用[4]。糞便等排泄物的營養歸還是放牧提高土壤氮循環速率的主要原因[12]。

單個控制試驗對于理解具體生態系統的響應非常關鍵，但陸地生態系統響應特征的普遍規律需要使用整合研究的手段，可以直接為陸面模型提供參數和理論依據[20]。Meta分析揭示施氮顯著提高了陸地生態系統土壤銨態氮濃度(47%)和凋落物量(24%)，降低微生物量5.8%[3]。本研究通過對中國草地已開展的32個有關放牧對草地礦化作用影響的試驗結果進行整合分析，揭示我國草地生態系統氮礦化速率對放牧強度的響應特征及主要調控因素，預測氣候變化對土壤氮礦化的影響，可為放牧草地生態系統適應性管理提供科學依據。

1 材料和方法

1.1 數據收集

基于中國知網(CNKI)數據庫，檢索關鍵詞“放牧”且“礦化”，中英文論文共搜索到29篇并下載全文。按照如下準則進行文章篩選：研究對象為中國草地生態系統，土壤凈氮礦化速率采用原位培養法，均在生長季開展相關研究工作。最終14篇論文、包含32組研究數據被采用，進行數據整合分析。調查樣點主要分布于內蒙古自治區、青海省、西藏自治區和甘肅省等。對于原文以圖片發表的數據，采用WebPlotDigitizer(Version 4.3)軟件進行數據提取。本研究放牧強度的劃分，均采用原文分類方法，草地類型根據中國草地分類系統劃分，包括高寒草甸、溫性草原、溫性荒漠和沼澤濕地。本研究引入了分類變量即不同放牧強度作為解釋變量，探討不同放牧強度對平均效應值的影響(輕度、中度和重度放牧按照原文設置梯度，以圍封作為對照)。同時提取年均溫、降水量、海拔、地上生物量、土壤濕度、有機質、全氮、容重和pH等數據作為連續變量，揭示放牧草地氮素礦化作用平均效應值的影響因素。

1.2 基于均值的效應值(響應比)

式中:xe為放牧草地凈氮礦化速率均值，xc為對照的均值，lnR為處理響應比。

與效應值相對應的研究內方差：

式中：VlnR為研究內方差，Se為處理的標準差，Sc為對照的標準差，Ne和Nc分別為處理和對照樣本量。

基于隨機效應模型的平均效應值及置信區間的計算：

式中：vi表示研究內方差，τ2表示研究間方差，yi為單個研究效應值。

效應值異質性檢驗(Qt)：

解釋變量對效應值影響程度檢驗(Qm)：

1.3 數據統計分析方法

數據通過R語言(3.6.1版本)程序metafor1.9-8軟件包分析。效應值和平均效應值的計算采用隨機效應模型。當效應值整體異質性較強(Qt值較高，且P<0.05)，表明放牧處理的效應值存在較大差異。基于混合效應模型，引入解釋變量(包括分類變量和連續變量)對這種差異進行分析。發表偏差通過漏斗圖對稱性檢驗完成，當P值遠大于0.05，說明本研究所采用數據檢驗結果基本對稱，無發表偏差。

2 結果與分析

2.1 放牧對中國草地生態系統氮素礦化作用影響的平均效應值

平均效應值表示放牧處理與對照組的差異程度，是表明放牧對草地生態系統氮素礦化速率影響的指標，效應值越大則放牧作用效應越強。放牧略增加我國草地土壤凈氮礦化速率，平均效應值為0.01±0.13 (95%置信區間為-0.24～0.25)(圖1)，增加幅度為0.68%。

圖1 放牧對中國草地土壤凈氮礦化速率影響的效應值森林圖Fig.1 Forest plots of effect size of grazing on grassland nitrogen mineralization

放牧對草地礦化作用影響的順序為：高寒草甸>溫性草原>溫性荒漠>沼澤濕地(圖2)。放牧活動極顯著增加了高寒草甸礦化作用，平均效應值約為0.38± 0.10(P<0.05)。放牧降低溫性草原(-0.18±0.25)和溫性荒漠(-0.38±0.29)土壤礦化作用，顯著降低了沼澤濕地凈氮礦化速率(-1.36±0.76，P>0.05)，即放牧沼澤濕地礦化速率是對照的3.89倍。不同放牧強度對礦化速率影響的效應值異質性(Qe)檢驗表明，放牧強度對草地礦化作用影響的異質性很強(P<0.000 1，表2)，需要引入解釋變量(分類變量和連續變量)對異質性的來源進行進一步探討。

圖2 放牧下不同類型草地平均效應值的影響Fig.2 Average effect value of mineralization for different types of grassland under grazing注：** 表示P<0.05,* 表示 P>0.05

表1 放牧及不同放牧強度對平均效應值的影響及95%置信區間

表2 放牧對礦化速率影響的效應值異質性檢驗

2.2 放牧強度對中國草地生態系統礦化作用影響的平均效應值及異質性檢驗

不同放牧強度對平均效應值具有極顯著影響(P<0.000 1)。平均效應值從高到低順序，依次為輕度放牧>中度放牧>重度放牧，三者之間存在顯著差異(P>0.05)。輕度和中度放牧提高氮素礦化速率，增幅分別為13.88%和5.12%，重度放牧降低草地礦化作用，降幅約9.42%(表1)。異質性檢驗結果表明，平均效應值殘差仍具有異質性，需要引入其他解釋變量 (P<0.000 1)(表2)。

2.3 平均效應值對氣候因子及土壤理化性質等變量的響應特征

本研究引入了解釋變量，包括樣地海拔、年均溫、降水量、地上生物量、土壤有機質、全氮、容重、pH等因素。土壤濕度和海拔對平均效應值具有顯著影響(P>0.05)(表3)，分別可以解釋14.30%和13.61%的效應值變異。基于擬合方程結果，可以發現平均效應值與土壤濕度、海拔、降水量、年均氣溫間之間存在正相關關系，而與全磷、有機質、地上生物量、pH和全氮均存在負相關關系。

表3 放牧平均效應值對氣象因子和土壤理化性質的響應

2.4 放牧對我國草地生態系統氮素礦化速率影響效應值漏斗圖的對稱性檢驗

Meta分析是對效應值和平均效應值的定量化評價，數據來源于已經公開發表的研究論文，可能會受選擇性偏倚的影響。通過對漏斗圖的對稱性進行檢驗分析(z=-1.18，P=0.24)，發現P值遠大于0.05，說明研究所采用數據檢驗結果基本對稱(圖3)。本研究并無研究論文發表偏愛性，研究結果具有充分可信度。

圖3 放牧對我國草地生態系統氮素礦化速率影響的發表偏愛性檢驗Fig.3 Egger's regression test for funnel plot asymmetry on effects size of grazing on the nitrogen mineralization rate of the grassland ecosystem

3 討論

3.1 草地生態系統氮素礦化速率對不同放牧強度的響應特征

土壤氮礦化作用作為氮素內循環的關鍵轉換環節，決定了氮素的可利用強度[13]。放牧家畜主要通過采食、踐踏和排泄糞尿等形式影響草地碳氮營養物質循環，放牧對物質循環和能量流動具有重要的調控作用[2]。輕度和中度放牧適當增加草地物種豐富度、生物多樣性、生產力及微生物豐度和多樣性指數，但重度放牧顯著降低草地生產功能、生物多樣性、微生物群落特征[6-7]，適度放牧草地高質量的枯落物經過分解后進入到土壤有機質，為土壤微生物提供了氮源，促進了土壤微生物的活動，從而增加了土壤氮礦化速率，但是重度放牧優勢種植物多為雜類草，其植物組織中氮含量較低，降低土壤礦化作用，進而延緩生態系統氮循環過程[13]。

適度放牧利用能夠促進草地養分循環速率，進而提升草地生產性能[12]。本研究基于數據整合分析發現，輕度和中度放牧利用均可以有效提高草地生態系統氮素礦化速率，增幅分別為13.88%和5.12%，重度放牧降低草地氮素礦化速率，降幅達到9.42%。表明適度利用草地氮素供給能力高于圍封和重度放牧樣地，可以作為草地生產管理的重要方式。相似研究結果也揭示：隨放牧強度增加，青藏高原高寒草甸土壤氮素礦化速率逐漸增強[14，21]。內蒙古輕度和中度放牧草甸草原凈氮礦化速率比對照樣地高6%～15%，重度放牧進一步降低108%[22]。這可能是因為草食動物可以改變土壤的緊實度和孔隙度，從而影響土壤氮礦化過程[12]。草食動物的取食改變草地生態系統群落組成，重度放牧植物生長嚴重受到氮素供給能力限制[12]。

3.2 環境因素對氮素礦化作用平均效應值的影響

放牧主要通過影響水分的變化和土壤溫度進而影響土壤凈氮礦化速率[2]。放牧降低高寒草地土壤濕度，改變干旱環境土壤微生物活性，影響土壤礦化作用[9]。西藏那曲地區圍封和放牧高寒草甸土壤氮礦化量均與溫度呈現顯著正相關關系，放牧草地氮礦化量與土壤濕度呈現顯著負相關關系[5]。內蒙古草甸草原凈氮礦化速率主要受土壤濕度調控[23]。相對濕潤的樣點，溫帶草原土壤氮素礦化周轉速率較快[6]。土壤濕度的增加可能導致青藏高原高寒草甸土壤無機氮的可利用性增加[24]。荒漠草原土壤凈氮礦化速率與土壤溫度和含水量均呈顯著正相關關系[10]。受放牧干擾的沼澤化草甸土壤的礦化速率與土壤容重、pH顯著正相關，而與土壤濕度顯著負相關[4]。黃土高原草地凈氮礦化速率與土壤有機碳含量之間呈現顯著負相關關系[6]。

該研究發現土壤濕度和海拔對平均效應值具有顯著正效應(P>0.05)。草地主要分布在干旱和半干旱區，占干旱和半干旱區總面積 88%，養育了 25% 的世界人口[8]，北方草地也是我國重要的綠色生態屏障，對于提升生態系統服務和生態系統穩定性均具有重要作用。土壤濕度決定草地生態系統的水分供應狀況、土壤通氣性，直接影響土壤微生物活性和氮素礦化作用強度[24]。因此，在較大空間尺度上，以我國草地生態系統為研究對象，土壤濕度成為放牧草地生態系統氮素礦化速率的重要調控因素。海拔與氣溫和降水等氣候因子緊密相關，高寒草甸生態系統海拔會明顯高于溫性草原、溫性荒漠，具有相對較低的年均氣溫和較高的降水量，因此海拔因素同時體現了年均降水量、年均氣溫和土壤濕度的耦合作用。隨海拔增加，青藏高原放牧高寒草地土壤氮素礦化速率明顯降低[14]。

目前全球變暖趨勢在持續，2019年全球平均溫度較工業化前水平高出1.1℃，是有完整氣象觀測記錄以來的第二暖年份[25]。2000年以來，西北、東北和華北地區平均年降水量波動上升，東北和華東地區降水量年際波動幅度增大；2016年以來，青藏地區降水量持續異常偏多[25]。暖濕化氣候情景，將有助于提高我國草地生態系統氮素礦化速率和草地生產功能和綠色生態屏障功能。

4 結論

放牧輕微增加我國草地土壤凈氮礦化速率。放牧對不同類型草地礦化作用影響的強度順序為高寒草甸>溫性草原>溫性荒漠>沼澤濕地。放牧活動極顯著增加了高寒草甸礦化作用，降低了溫性草原和溫性荒漠土壤礦化作用，顯著降低了沼澤濕地凈氮礦化速率。不同放牧強度對平均效應值具有極顯著影響，平均效應值順序依次為輕度放牧>中度放牧>重度放牧。土壤濕度和海拔對平均效應值具有顯著正效應。輕度和中度放牧明顯增加草地生態系統氮素礦化作用，可以作為草地生產管理的重要方式。