植物對硫素的吸收、轉運及利用的研究進展

陳 吉，蔡柏巖

（1黑龍江大學生命科學學院，哈爾濱 150080；2黑龍江大學黑龍江省寒地生態修復與資源利用重點實驗室，哈爾濱 150080；3黑龍江大學農業微生物技術教育部工程研究中心，哈爾濱 150500）

0 引言

硫是植物生長發育所必需的營養元素。根據硫在人體內的含量，硫被分為人體所需的大量元素[1]。硫原子有三層電子層，最外層的電子數是6，由于外層電子的得失傾向，使其有許多價態，如-2，0，+2，+4和+6價。共價鍵可以以多種方式在原子之間形成，可以是簡單物質的形式，也可以是化合物的形式[2]。硫的生物地球化學活性比較高，對環境變化有良好的適應性，能夠在各種價態間轉換。

最近幾年，全球不同國家的農業生產系統普遍出現了虧缺硫素的情況，其原因主要有3個方面：首先，傳統的含硫化肥逐漸被含量較高的磷肥以及氮肥所代替；其次，隨著科技的不斷迭代發展，農業作物的產量也呈現出了明顯的增長趨勢，使得硫逐漸消耗，在土壤中的含量越來越低[3]；最后，西方發達國家的生態環境日益改善，二氧化硫的排放量得到了良好的控制，土壤中沉積的硫也隨之變少[4]。因此，全球范圍內普遍出現了土壤的硫素平衡轉變為虧缺或者轉變為富裕，部分地區的農作物產量在一定程度上受到了土壤中硫素含量變化的影響[5]。如今，中國也面臨著巨大挑戰[6]。中國的土壤種類豐富，不同類型的土壤中硫的含量有所差異，土壤中硫的平均含量在100～500 mg/kg之間，一些種類的土壤硫含量甚至更高。土壤硫元素的缺乏現已成為了限制植物產量的重要因素[7]。土壤缺硫問題若能得到有效解決，對提高農作物產量、植物病害等問題有積極意義，然而，首先要了解植物體如何從土壤中吸收硫素，以及硫素在植物體內是如何轉運的。

1 土壤中硫素的特性

1.1 硫元素的重要性

對于植物的生長、代謝等活動而言，硫元素的作用是不可取代的。從綠色植物在呼吸作用消耗呼吸底物和光合作用消耗無機底物的過程中就可以看出，硫素雖然僅占植株干重的0.1%左右，但卻會對植物細胞生長發育的代謝合成等方面產生很大程度影響[8-9]。從其所產生的作用中也可以看出，硫是植物代謝所需的主要營養物質之一。它是蛋白質、輔酶、輔基、維生素、氨基酸（如Cys和Met）、谷胱甘肽和次生代謝產物（如GSL和磺基類黃酮）生物合成所必需的。硫是葉綠素膜不可或缺的結構物質，細胞內硫含量的提高有利于葉綠素的合成，進而增強植物的光合作用，加強有機物的合成和累積[10]。含硫氨基酸，如Met、Cys等是蛋白質合成的重要原料，所以硫營養還影響植物蛋白質的合成，植物缺硫時蛋白質合成速率降低，不利于植物正常生長發育。此外，硫素還是合成輔酶的重要介質，影響酶活性，因此，植物抵抗逆境脅迫時，硫營養發揮著重要的作用[11]。

了解植物中的硫代謝對人類營養也至關重要，因為甲硫氨酸是一種重要的氨基酸和含有次級代謝物和特殊肽的物質，即谷胱甘肽和聚碳酸酯，對作物的生物和非生物相互作用及其產量非常重要[12]。硫在生物地球化學循環中扮演了重要角色，地殼中，硫的含量約有0.048%（按質量記）[13]。在生態系統中，含硫的化合物能夠以多種形態存在，并對生態系統有著重要作用。在土壤-植物系統中，土壤亞系統中儲存了絕大多數的硫素，植物根系主要通過吸收土壤中的無機硫維持自身的硫元素需求[14]。然而，最近幾年，由于含硫化肥使用量的大量減少以及土壤中沉降的硫的含量減少，各種生態系統土壤中的硫含量都顯著降低，植物缺少硫元素而引發的相關疾病開始頻繁出現[15]，土壤缺硫問題逐漸引起全球范圍內的關注[16]。

1.2 土壤中硫素存在形態

植物維持自身所需硫元素的主要途徑是從土壤吸收。自然情況下，土壤的硫含量在100～1000 mg/kg之間，在土壤表層的硫含量在200～2000 kg/hm2之間[17]。在自然界中，化合態的硫有4種常見的價態，無機硫主要由硫化礦、硫酸鹽礦和含碳硫鍵有機化合物組成，廣泛分布于石油、動植物體中。因此，在正常情況下，植物可以通過根毛等靠近土壤顆粒的器官有效吸收無機硫，以此來補充植物生長所必須的硫元素[18]。植物有效硫的重要儲存方式就是有機硫形式，通過自身的光合作用以及在土壤微生物的幫助下將硫轉化為自身營養成分。植物根系細胞從土壤中吸收的硫可通過蒸騰作用運輸到其他部位，根系細胞所需的還原硫也可由其他部位轉運得到。除此以外，植物地上部位的細胞通過向根系細胞轉移谷胱甘肽，向根系細胞發出吸收硫的信號[19]。無機硫一般以難溶態、吸附態以及水溶態等形式存在，植物可直接通過吸收水溶性的硫酸鹽來攝取所需的硫元素，無機硫主要受土壤中各種離子的交互作用與土壤溶液pH的影響。影響有機硫和無機硫在土壤中的比例的因素主要包括：土壤性質、排水狀況、有機質含量、剖面深度等[20]。

1.3 土壤缺硫現狀及危害

硫是植物生長發育必不可少的營養元素，如果植物體內的有效硫含量不足，很容易引發植物的相關疾病，不利于植物的生長、發育以及繁殖[21]。目前，世界各地均出現了土壤缺硫情況，其中以北美、非洲、大洋洲、亞洲、西歐較為突出。植物的種類不同表現出的缺硫癥狀也有所差異，常見的癥狀有：心葉黃化、葉片發黃、植株矮小、花期推遲、產量降低等，甚至會阻礙植物生殖器官的生長與發育，中斷植物的生長[22]。水稻若存在缺硫問題，但易造成返青速度慢、植株矮小、晚熟，影響全年稻谷產量[23]；玉米如果缺硫，會出現葉叢發黃、幼葉黃化、植株矮小，并且成熟期推遲[24]；馬鈴薯如果缺硫，會出現葉脈和葉片大范圍變黃，生長速度緩慢，而葉片不會提前脫落，可能出現褐斑，和缺氮的癥狀較為相似[25]。若土壤存在缺硫情況，對于植物吸收營養和正常生長發育會產生不利影響，降低植物對不利環境的抗性和耐受性[26]。

2 植物對土壤硫素的吸收

2.1 可供植物利用的硫

植物可以通過主動吸收直接吸收無機硫，并將其轉化為人體所需的養分，吸收土壤無機硫的形式主要是水溶性的硫酸鹽[27]。在根系吸收無機硫的過程中，需要調動膜上的多種轉運蛋白，不同的細胞對無機硫的吸收能力有所差異，表現出硫素的差異性功能[28]。植物主要通過兩種方式積累生長發育所需的硫元素，一種是根系細胞的吸收，一種是葉片細胞的累積。與根系細胞膜上豐富的轉運蛋白相比，葉片細胞的轉運蛋白含量較少，其吸收的硫一般用于細胞間的交換，因此根系細胞吸收是植物體積累硫的主要方式[29]。植物根系在吸收了無機硫后，利用木質部的徑流將其轉運到其他部位，同時，植物的蒸騰作用、外界溫度等因素都會直接影響到硫在體內的運輸[30]。

2.2 植物根系吸收硫素的方式

植物主要依賴于根系來吸收土壤中營養，植物生長發育所需的大部分營養都來源于其賴以生存的土壤[31]。根尖是植物根系中最活躍的部分，也是植物吸收土壤營養的主要部位[32-33]。該過程可以分為以下4個階段：土壤中的養分遷移到根系附近；根系細胞表面吸附離子[34]；根細胞通過跨膜運輸的方式吸收離子；養分離子向地上部運輸及分配。植物根系主要通過3種方式吸收土壤中的硫素，最常見的一種是土壤溶液中的養分離子通過質流和擴散到達植物根系表面而被直接吸收，當土壤溶液中養分離子濃度降低后，土壤顆粒固相吸附的養分離子進入液相[35]。在植物根系細胞進行吸收作用的同時，依據接觸土壤所傳回的反饋信號，分泌可以活化難溶性物質的有機酸或氫離子，使得吸收效率進一步提升[36]。還有一種方式是，影響各種營養離子，進而影響吸收效果。由于營養離子間的拮抗或促進作用，它影響植物的吸收，進而影響植物的養分含量[37-38]。

3 植物體硫素的同化

根吸收的硫酸鹽通常是植物硫的主要來源[39]。在整個植物水平上，它的吸收、分配、減少和同化都得到很好的調節和協調，并根據生長對硫的需求進行調整[40]。植物體中的SO42-同化與NO3-類似，SO42-同化的過程主要有3個階段：活化、還原以及半胱氨酸的合成[41-42]。Cys是SO42-在植物體內代謝的最終產物，是生產甲硫氨酸、谷胱甘肽和其他含硫還原代謝物的起始原料[43-44]。

3.1 硫素的活化

硫素的同化過程首先是硫酸根在植物體內的活化，硫酸根的活化是轉化為3-磷酸-5-腺甘磷酸硫酸(PAPS)的過程。在ATP硫酰化酶(ATPS)的作用下，SO42-轉化為5-腺甘酰硫酸(APS)，在硫素活化過程中，APS是重要的分支代謝物，因其具有較高的自由能，所以逆反應易更容易進行，轉化為ATP與SO42-[45]。在APS激酶(APSK)而作用下，APS轉化為3-磷酸-5-腺甘磷酸硫酸(PAPS)[46]。PAPS性質十分活潑，可以供給硫酸根使某些物質轉化為硫酸酯。

3.2 硫素的還原

硫酸根轉化為硫醚的過程包括兩步，共轉移8個電子[47]。目前對于硫素確切的還原途徑還沒有形成統一的定論，主要有以下兩種假說：一是藻類和高等植物體內的轉化途徑，通過APS磺基轉移酶將SO42-轉移到含有巰基的化合物上，如GSH，生成硫代磺酸，再通過鐵氧還蛋白依賴型硫代磺酸還原酶，轉化為硫代硫醚[48-49]；二是微生物轉化途徑[50]，通過APS激酶將APS轉化為PAPS，再通過PAPS還原酶，還原PAPS生成亞硫酸，然后通過亞硫酸還原酶，由鐵氧還蛋白提供電子，還原生成硫醚。二者的具體過程有所差異，但最后的結果是一致的[51]。

3.3 半胱氨酸的合成

半胱氨酸(Cys)是氨基酸中唯一具有活性巰基的氨基酸，它可以形成二硫鍵[52]。Cys中的硫元素以還原形式存在，植物通過吸收半胱氨酸獲取所需的還原硫。還原硫同化過程的關鍵一步就是將還原硫整合為Cys，由此可以將無機硫轉化為有機硫[53]。首先，通過碳-氮代謝獲得的氧乙酰絲氨酸(OAS)經絲氨酸乙酰轉移酶(SAT)的催化，形成絲氨酸與乙酰CoA[54]。這一步是碳-氮代謝反應與硫代謝反應相聯系的關鍵步驟，對植物吸收硫素的過程進行調控。Cys合成的關鍵酶是氧乙酰絲氨酸硫醇裂解酶(OAS-TL)[55]。Cys在體內合成后很快會轉化為其他的含硫化合物，如GSH、甲硫氨酸、胱氨酸等，所以，盡管Cys在體內有很大的通量，但實際儲存量卻不高[56]。

半胱氨酸合成過程中需要兩種酶，一種是OASTL，另一種是SAT，后者的穩定性比前者差，所以其具體的作用機制還有待進一步探究。

4 展望

最近幾年，磷肥、氮肥的使用量逐年增長，盡管農作物的產量得到了極大的提升，但是卻破壞了土壤中的硫平衡，并且使得土壤養分失衡，阻礙了植物對硫的吸收。除此以外，由于化肥的結構逐漸改變，含硫化肥，如重鈣、過磷酸鈣等的使用量不斷減少，難以補充土壤中消耗的硫含量。在長期的化肥不平衡施用過程中，土壤中的硫含量失衡以及作物缺硫問題被掩蓋。同時，由于環境問題受到了世界廣泛關注，生態環境得到了一定的改善，二氧化硫的排放量受到了控制，對于農業而言，土壤中的有效硫缺乏在一定程度上制約了其生產和發展。

最近幾年，眾多學者都對植物硫素吸收的相關機制展開了深入探究，但對氨基酸合成過程中的酶的生化研究還比較缺乏，所以筆者認為，今后的研究方向應該對以下方面進行深入研究：一是植物吸收硫元素過程中酶的作用機制；二是植物與微生物共生是否可以提高植物對硫素的吸收；三是微生物如何幫助植物提高對硫素的吸收。這些方面也將加速人對植物體內硫素的轉運的認識，進而提高作物產量，解決糧食產量問題。