鈉鹽脅迫對藜科一年生草本植物生長和生物量分配的影響

郭文婷,王國華,2,3,* ,緱倩倩

1 山西師范大學地理科學學院,臨汾 041000 2 中國科學院西北生態環境資源研究院,沙漠與沙漠化重點實驗室,蘭州 730000 3 中國科學院西北生態環境資源研究院臨澤內陸河流域研究站,蘭州 730000

一年生植物是干旱荒漠植物區系的重要組成部分,具有重要的生態功能。干旱荒漠生態系統干旱少雨,溫度、濕度和降雨時空變異性大,土壤基質空間異質性極強,作為荒漠生態系統恒有層片,一年生植物在自然選擇和長期進化過程中形成了完善的生存策略[1],并以特有的生物學特性使其成為許多植物生態學問題研究的最佳試驗材料[8]。近年來許多學者研究了鹽堿脅迫對一年生植物種子萌發[9]、光合作用[8;10]和生理變化[11-12]等的影響,證明了鹽堿脅迫對植物有很強的致害作用。在鹽漬化土壤環境下,鹽堿脅迫是影響植物生長發育的關鍵非生物脅迫因子[13]。

藜科一年生草本植物在干旱荒漠區一年生草本植物層中占有絕對優勢[14],是荒漠、半荒漠和鹽堿地上重要的建群種和共建種,分布廣泛,適應性強,在維持荒漠地區生態平衡等方面有著非常重要的作用[15]。目前關于藜科一年生草本植物的研究多見于群落結構[16]、生理生態特性[17]、種子萌發特性[18]和短期鹽脅迫對種子萌發和幼苗生長的影響[1,9]等。近年來,隨著干旱荒漠地區土地荒漠化和鹽漬化的逐漸加劇,國內外許多學者在藜科植物對鹽堿脅迫的響應方面展開了大量研究,進行了長期觀測,發現長期鹽堿脅迫對藜科植物的形態和生理變化影響顯著。例如,霧冰藜(Bassiadasyphylla)在長期鹽堿脅迫下表型可塑性發生相應變化,株高、莖粗、主根根長、側根數、生物量等指標總體呈減小趨勢[19]；鈉豬毛菜(Salsolanitraria)和鹽生草(Halogetonglomeratus)在長期鹽脅迫下生長發育、生物量積累和分配受到顯著影響,根冠比呈下降趨勢[20]；堿蓬(Suaedaglauca)、鹽角草(Salicorniaeuropaea)和鹽地堿蓬(Suaedasalsa)在長期鹽脅迫下根系生長受到抑制[21]；藜(Chenopodiumalbum)在長期鹽脅迫下生長受到明顯抑制,形態結構發生一定程度改變,含水量和葉綠素含量顯著降低[22]。已有研究多集中于長期鹽堿脅迫下藜科植物的形態結構、生物量積累及分配變化,而對不同濃度、不同鹽類長期脅迫下,藜科植物能否存活、繁殖狀況及鹽耐受性研究相對較少。

河西走廊地處我國西北干旱內陸地區,綠洲鑲嵌在廣袤的荒漠之中,由于深居內陸、干旱少雨、風沙活動頻繁,綠洲沙漠化嚴重,在荒漠綠洲邊緣建設人工固沙林成為當地重要的防風固沙措施之一。隨著人工林種植年限的增加,以Na+為主的鹽分離子在不同土層均有明顯增加,且累積速率逐漸加快[6]。本研究以河西走廊荒漠綠洲邊緣典型藜科一年生草本植物霧冰藜、刺沙蓬(Salsolaruthenica)和白莖鹽生草(Halogetonarachnoideus)為研究對象,研究3種植物在不同濃度鹽分(NaCl和NaHCO3)脅迫下的生長、繁殖、生物量分配模式,以及對鹽分的敏感性和耐受性,旨在了解長期鹽堿脅迫下藜科一年生草本植物的生長特性和生物量分配模式,以期為深入了解藜科一年生草本植物在鹽堿生境的適應機制提供參考,進而為開展鹽堿地治理及人工林草本層植被恢復提供科學依據。

1 研究地區與研究方法

1.1 研究區概況

研究區位于甘肅河西走廊典型荒漠綠洲邊緣地帶(39°21′ N,100°07′ E,海拔1367 m)。氣候屬于溫帶荒漠大陸性氣候,年降水量117.1 mm,年均蒸發量2337.6 mm；年均溫7.6 ℃,最高氣溫約為39.1 ℃,最低氣溫約為-27 ℃,無霜期約為105 d；年平均風速3.2 m/s,風沙活動主要集中在3—5月,主風向為西北風。研究區土壤類型以風沙土和灰棕漠土為主。為防止風沙侵襲,促進綠洲邊緣沙生植被恢復,維持綠洲農業生態系統穩定,當地以梭梭(Haloxylonammodendron)為優勢種建立人工固沙林,伴生種主要有天然生長的沙拐棗(Calligonummongolicum)、泡泡刺(Nitrariasphaerocarpa)、紅砂(Reaumuriasongarica)等灌木半灌木樹種,人工林內霧冰藜、刺沙蓬、白莖鹽生草等藜科一年生草本植物分布廣泛且繁殖能力強,成為人工固沙植被草本層的優勢植物種,在防止近地表風蝕發揮著不可忽略的作用。

1.2 試驗設計

1.2.1供試材料

2018年10月在中國科學院臨澤內陸河流域研究站附近鹽堿地采集霧冰藜、刺沙蓬和白莖鹽生草種子,每種植物隨機選擇10株不同大小植株,采集完好成熟的種子,干燥后備用。

圖1 盆栽種植(行距、株距)示意圖 Fig.1 The schematic diagram of pot planting (row spacing, plant spacing)

1.2.2試驗方法

試驗在中國科學院臨澤內陸河流域研究站內進行,依據蘇永中等[6]和呂彪等[7]關于河西走廊荒漠綠洲過渡帶土壤鹽分組成的研究,選取NaCl和NaHCO3進行鹽脅迫試驗,參考劉正祥等[23]和郝漢等[24]的鹽脅迫試驗,以及Flowers等[25]關于鹽生植物的定義,設置4個鹽分梯度,為對照(0),輕度鹽脅迫(50 mmol/L)、中度鹽脅迫(100、150 mmol/L)和高度鹽脅迫(200 mmol/L)。

盆栽培植試驗參照李辛等[8]和王樹鳳等[26]的試驗方法,時間為2019年5月18日—10月15日,花盆直徑和深度均為30 cm,花盆內盛裝洗凈的細河沙和蛭石,3種植物每種處理3盆為3個重復。以含有相應濃度的NaCl和NaHCO3溶液為處理液,每盆1000 mL分4次澆透花盆,對照組分4次澆灌等量蒸餾水。所有花盆以相應濃度鹽溶液澆透后,開始進行播種。選取子粒飽滿、大小基本一致且無病蟲的3種藜科植物種子,每種單獨播種于花盆內,每種植物播種27盆,共81盆,每盆播種30粒,行距3 cm,播深2 cm(圖1)。為防止系統誤差,所有花盆隨機擺放并用標簽紙進行標記。播種次日起以稱重法補充蒸餾水,為防止盆內土壤鹽分隨水分流失,花盆下均放置托盤,以將流出的溶液重新倒回盆內。幼苗長成后,每盆保留3株有6—10片真葉,株高約為5 cm,長勢良好,生長狀態一致的幼株繼續脅迫試驗。當3種植物均進入果熟末期(90%種子成熟)時結束試驗,統一收取植株。

1.2.3指標測定

植株存活率計算：分別計算每個處理下3個重復的植株存活率、取平均值。

存活率(%)=(存活株數/總株數)×%

(1)

形態參數：用精確到0.01 cm的直尺測量每株植物的株高和根長,并記錄葉片數。株高是測量根部以上的部分,以根與莖的分節點為起點,測量其到主莖頂部的距離。根長是測量植物的主根根長。

生物量及其分配比例計算：將每株植物分割為地上和地下部分,地上部分又分為種子、莖和葉。將種子、根、莖和葉置于恒溫80 ℃的烘箱中烘至質量恒定,稱量干重分別得到莖葉生物量、種子生物量和根系生物量,其中根系生物量即為地下生物量(belowground biomass,BGB)。根據以下公式計算地上生物量(aboveground biomass,AGB)、總生物量(total biomass,TB)、根冠比(root shoot ratio,R/S)和繁殖分配。

地上生物量(AGB)=莖、葉生物量+種子生物量

(2)

總生物量(TB)=地上生物量+地下生物量

(3)

根冠比(R/S)= 根生物量/地上生物量

(4)

繁殖分配=種子生物量/總生物量

(5)

鹽敏感指數和鹽耐受指數計算：

鹽敏感指數(SSI)=[(DW鹽處理-DW對照)/ DW對照]×100

(6)

鹽耐受指數(STI)= (DW鹽處理/DW對照) ×100

(7)

式中,DW鹽處理表示鹽脅迫處理下植株干重,DW對照表示對照處理下植株干重[27- 28]。

1.3 數據處理

利用SPSS 21.0和Excel 2010軟件對數據進行統計分析,利用one-way ANOVA和Duncan法進行方差分析和顯著性檢驗(α=0.05),利用Origin 8.0軟件作圖。

2 結果與分析

2.1 鈉鹽脅迫下藜科一年生草本植物存活率及生長狀況

2.1.1植株存活率

3種植物存活率均隨NaCl和NaHCO3濃度的增加呈下降趨勢(表1)：霧冰藜和刺沙蓬的存活率在50 mmol/L鹽濃度下均能達到88.9%以上,白莖鹽生草則達到100%；鹽濃度為200 mmol/L時,霧冰藜和刺沙蓬無法存活或存活率極低,而白莖鹽生草在200 mmol/L NaCl脅迫下存活率仍能達到66.7%；此外,霧冰藜和刺沙蓬存活率的下降幅度顯著高于白莖鹽生草。

表1 不同NaCl和NaHCO3濃度下3種藜科植物的植株存活率/%

2.1.2生長狀況

不同濃度NaCl和NaHCO3脅迫下,3種植物的株高生長差異顯著(P<0.05)(圖2)：霧冰藜和刺沙蓬的平均株高隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,NaCl脅迫下最低值為最高值的60.2%和46.6%,NaHCO3脅迫下為51.2%和41.2%；白莖鹽生草的平均株高呈先升后降趨勢,在100 mmol/L鹽脅迫下最大。

不同濃度NaCl和NaHCO3脅迫下,3種植物的葉片數量差異顯著(圖2)：霧冰藜的平均葉片數量分別在0 mmol/L NaCl和50 mmol/L NaHCO3濃度下最大,隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,NaCl脅迫下最低值為最高值的42.5%,NaHCO3脅迫下為23.0%；刺沙蓬的平均葉片數量隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,NaCl脅迫下最低值為最高值的26.6%,NaHCO3脅迫下為25.6%；白莖鹽生草的平均葉片數量分別在200 mmol/L NaCl和100 mmol/L NaHCO3濃度下最大。

不同濃度NaCl和NaHCO3脅迫下,霧冰藜和刺沙蓬根長差異顯著(圖2),平均根長隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,NaCl脅迫下最低值為最高值的56.7%和58.1%,NaHCO3脅迫下為61.6%和60.2%；白莖鹽生草根長差異不顯著。

圖2 不同NaCl和NaHCO3濃度下3種藜科植物的植株高度、葉片數量和主根長Fig.2 Plant height, leaf number and main root length of three Chenopodiaceae annuals under different concentrations of NaCl and NaHCO3圖中誤差棒為平均值的標準誤,N表示死亡

2.2 鈉鹽脅迫下藜科一年生草本植物的生物量

不同濃度NaCl脅迫下,刺沙蓬和白莖鹽生草的AGB、BGB和TB積累差異顯著,刺沙蓬的生物量積累隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,最低值為最高值的5.4%、5.0%和5.3%,白莖鹽生草生物量積累隨鹽濃度的增加呈先升后降趨勢,150 mmol/L濃度下最大；霧冰藜的生物量積累差異不顯著(表2)。

不同濃度NaHCO3脅迫下,3種植物的AGB、BGB和TB積累差異顯著：霧冰藜的生物量積累在50 mmol/L濃度下最大,隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,最低值為最高值的34.1%、21.4%和32.9%；刺沙蓬的生物量積累隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,最低值為最高值的19.8%、10.0%和18.3%；白莖鹽生草生物量積累隨鹽濃度的增加呈先升后降趨勢,100 mmol/L濃度下最大。

表2 不同NaCl和NaHCO3濃度下3種藜科植物的生物量

2.3 鈉鹽脅迫下藜科一年生草本植物的生物量分配

2.3.1鈉鹽脅迫下藜科一年生草本植物不同器官的生物量分配

不同濃度NaCl脅迫下,3種植物的莖、葉生物量分配隨鹽濃度的增加呈上升趨勢,霧冰藜和刺沙蓬在150 mmol/L濃度下最大,比對照組增加13.9%和15.6%,白莖鹽生草在200 mmol/L濃度下最大,比對照組增加13.5%；根系生物量分配呈下降趨勢；繁殖分配呈先升后降趨勢,50 mmol/L濃度下霧冰藜、刺沙蓬和白莖鹽生草的繁殖分配比對照組分別增加8.0%、1.4%和8.0%(圖3)。

不同濃度 NaHCO3脅迫下,3種植物的莖、葉生物量分配隨鹽濃度的增加呈上升趨勢,均在150 mmol/L濃度下最大,比對照組分別增加11.1%、12.1%和11.9%；根系生物量分配呈下降趨勢；繁殖分配呈先升后降趨勢,霧冰藜和白莖鹽生草在50 mmol/L濃度下比對照組增加41.1%和44.3%,刺沙蓬在100 mmol/L濃度下比對照組增加 66.3%(圖3)。

2.3.2鈉鹽脅迫下藜科一年生草本植物的地上、地下生物量分配

根冠比是植物地上、地下生物量分配策略的體現,由圖4可以看出,不同濃度NaCl脅迫下,刺沙蓬和白莖鹽生草的根冠比差異顯著,隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,最低值為最高值的36.8%和78.9%；霧冰藜的根冠比差異不顯著。不同濃度NaHCO3脅迫下,白莖鹽生草根冠比差異顯著,隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,最低值為最高值的75.5%；霧冰藜和刺沙蓬根冠比差異不顯著。

圖3 不同NaCl和NaHCO3濃度下3種藜科植物的生物量分配Fig.3 Biomass allocation of three Chenopodiaceae annuals under different concentrations of NaCl and NaHCO3*表示同一物種在不同濃度鹽脅迫處理下差異顯著(P<0.05)

圖4 不同NaCl和NaHCO3濃度下3種藜科植物的根冠比Fig.4 Root shoot ratio of three Chenopodiaceae annuals under different concentrations of NaCl and NaHCO3

2.4 三種藜科一年生草本植物對鹽分的敏感性和耐受性

鹽敏感指數在一定程度上能反映鹽分對植物不同部位生長影響的大小,某一部位鹽敏感指數越小,該部位對鹽脅迫越敏感。由圖5可以看出,不同濃度NaCl脅迫下,霧冰藜和刺沙蓬不同部位的鹽敏感指數隨NaCl濃度增加總體呈下降趨勢,且根部鹽敏感性始終高于地上部；白莖鹽生草不同部位的鹽敏感指數總體呈上升趨勢,NaCl濃度為100—200 mmol/L時根部鹽敏感性要高于地上部。不同濃度NaHCO3脅迫下,霧冰藜不同部位的鹽敏感指數均呈先升后降的趨勢,NaHCO3濃度為100、150 mmol/L時根部鹽敏感性要高于地上部；刺沙蓬不同部位的鹽敏感指數均呈下降趨勢,而白莖鹽生草不同部位的鹽敏感指數均呈上升趨勢,且兩者的根部鹽敏感性始終高于地上部。從植物整體的鹽耐受指數來看(表3),3種植物對NaCl和NaHCO3的耐受性不同,白莖鹽生草的鹽耐受性要高于霧冰藜和刺沙蓬,且3種植物的鹽耐受指數隨鹽濃度增加的變化趨勢與鹽敏感指數的變化趨勢相似,表現為鹽敏感性增強則鹽耐受性降低,而鹽敏感性減弱則鹽耐受性增強。

圖5 不同NaCl和NaHCO3濃度下3種藜科植物的鹽敏感指數Fig.5 Salt sensitive index of three Chenopodiaceae annuals under different concentrations of NaCl and NaHCO3

表3 不同NaCl和NaHCO3濃度下3種藜科植物的鹽耐受指數

3 討論

3.1 鈉鹽脅迫對藜科一年生草本植物存活和生長的影響

本研究發現,鈉鹽脅迫對3種植物的存活率有明顯的抑制作用,存活率均隨鹽脅迫的加劇逐漸下降。其中,霧冰藜和刺沙蓬在NaCl和NaHCO3濃度達到200 mmol/L時基本無法存活,而白莖鹽生草在200 mmol/L NaCl脅迫仍能存活,但在200 mmol/L NaHCO3脅迫下無法存活,這表明藜科一年生草本植物對不同鹽分脅迫的適應是有閾值的,而這個閾值會因物種不同有所差異。Flowers等[25]認為能夠在≥200 mmol/L NaCl脅迫下生長并完成生活史的植物,即可定義為鹽生植物,而不能完成生活史的植物為非鹽生植物。本研究中,白莖鹽生草在200 mmol/L NaCl脅迫下存活率仍能達到66.7%,為鹽生植物,而霧冰藜和刺沙蓬為非鹽生植物。

同時,本研究還發現,一定濃度的鹽分脅迫對霧冰藜和白莖鹽生草的生長和生物量積累有促進作用,霧冰藜的生物量在50 mmol/L NaHCO3和100 mmol/L NaCl脅迫下與對照組相比有所增加,白莖鹽生草的株高、葉數和生物量在100 、150 mmol/L鹽脅迫下與對照組相比有所增加,表明二者均能耐受一定程度的鹽脅迫。有研究表明,對于一些耐鹽植物而言,低鹽脅迫可以促進其生長,而高鹽脅迫表現出抑制作用。例如,藜科植物藜和灰綠藜(Chenopodiumglaucum)生長均受中度鹽分脅迫(100—150 mmol/L)的促進,高度鹽分脅迫(>200 mmol/L)下才受抑制[12]。干旱荒漠生態系統中,一定濃度的鹽離子滲入植物體內會降低其內部的滲透勢,促使植物具有滲透適應性,增強植物的吸水保水能力[29],不僅可以促進植物的生長發育,還能在一定程度上增強植物的抗旱能力,但鹽分濃度過高則會產生滲透脅迫和離子毒害,植物生長受到抑制甚至死亡[30]。但不同植物對鹽分的敏感程度不同,同一鹽分濃度對敏感植物來說可能是高鹽脅迫,而對抗鹽性較強的植物來說卻是低鹽脅迫[31]。

3.2 鈉鹽脅迫對藜科一年生草本植物生物量分配的影響

本研究發現,鈉鹽脅迫下3種植物的生物量分配模式發生變化。3種植物的根冠比隨鹽脅迫的加劇總體呈減小趨勢,其中根系生物量分配隨鹽濃度的增加呈下降趨勢,而地上部分的莖葉生物量分配和繁殖分配在不同鹽分濃度下有所增加,意味著植物在鹽脅迫加劇的情況下會將更多的同化產物用于地上部分的生長和繁殖,對根系的投入減少。生物量分配模式的改變是由不同部位的鹽敏感性不同引起的[32],隨著鹽濃度的增加,3種植物根部的鹽敏感性要高于地上部,這可能是造成植物根系生物量分配隨鹽濃度增加而下降的重要原因。弋良鵬等對一些濱海鹽生植物的研究發現,堿蓬、鹽角草等根部的鹽敏感性隨鹽脅迫的加劇高于地上部,高鹽脅迫下植物的根冠比降低[21],與本文的研究結果類似。鹽脅迫下調節生物量分配模式是植物適應鹽脅迫的方式之一[29],根部是暴露于鹽脅迫環境中的首要組織,是最先受到鹽脅迫傷害和對鹽分最為敏感的部分[21],鹽脅迫下,植物降低對根系生物量的分配,能降低根系對鹽分的吸收,減少向地上部的鹽分輸送,從而增強植物抵抗鹽害的能力。

同時,本研究還發現,3種藜科植物在鹽分脅迫下增加對地上部分的生物量分配,但低鹽脅迫下(50、100 mmol/L)主要增加繁殖分配,提高繁殖輸出,而鹽脅迫加劇時,主要增加莖、葉生物量分配,繁殖分配比例下降。Wertis等[33]通過對三角葉濱藜(Atriplextriangularis)的研究發現,三角葉濱藜的繁殖分配隨鹽脅迫的加劇呈先升后降趨勢,與本文的研究結果類似。一年生草本植物作為機會主義者,在應對脅迫環境時具有靈活的生長和繁殖適應策略[34],輕度鹽脅迫下,一年生植物會增加對繁殖體的資源分配以達到最大的繁殖數量,來保證繁殖成功和種族延續[35],而脅迫加劇時,植物生長受阻,過多的繁殖分配不利于植物存活,此時增加對營養體的資源分配能提高資源的獲取能力[33;36],以抵御不利的生存環境從而保證完成生活史,這種資源分配的可塑性也是一年生草本植物適應鹽堿脅迫的策略之一。

3.3 藜科一年生草本植物的耐鹽性

本研究發現,NaHCO3對3種藜科植物的脅迫作用強于NaCl。不同濃度NaHCO3脅迫下植株存活率較低,NaHCO3濃度達到200 mmol/L時3種植物均不能存活,而NaCl濃度達到200 mmol/L時有兩種植物存活,同時NaHCO3脅迫下,植株存活率隨脅迫加劇的下降幅度高于NaCl脅迫。相關系數絕對值的大小可以反映鹽脅迫因素對植物生長指標影響作用的強弱[19],從表4可以看出,鈉鹽脅迫因素與3種藜科植物生長指標間的相關系數中,70%達到顯著或極顯著水平,61%表現為NaHCO3脅迫作用大于NaCl。NaHCO3脅迫下3種植物的生長狀況較差,與相同濃度NaCl脅迫相比,霧冰藜的株高和葉數在150 mmol/LNaHCO3脅迫下降低13.9%和20.2%,刺沙蓬的株高、葉數和總生物量在100 mmol/LNaHCO3脅迫下降低33.8%、33.8%和31.4%,白莖鹽生草的株高、葉數和總生物量在100—150 mmol/LNaHCO3脅迫下降低21.3%—32.6%。另外,中度NaHCO3脅迫下(100、150 mmol/L)3種植物的整體鹽耐受性較弱,為相同濃度NaCl脅迫下的64.9%—96.1%。這與禾本科虎尾草(Chlorisvirgata)的研究結果一致[37]。兩者雖都屬于鈉鹽,但NaCl是中性鹽,NaHCO3是堿性鹽,堿性鹽對植物的脅迫因素除了和中性鹽共有的滲透脅迫和離子毒害外,還有高PH值及明顯降低礦質元素的可利用性等方面,對植物的破壞強于中性鹽[38],這也從另一層面說明堿性鹽對一年生草本植物的脅迫作用強于中性鹽。

表4 鹽脅迫因素與3種藜科植物生長指標間的相關系數

同時,本文研究還發現,白莖鹽生草的耐鹽能力強于霧冰藜和刺沙蓬。200 mmol/L NaCl脅迫下霧冰藜和刺沙蓬的存活率為白莖鹽生草的0%和33.3%,150 mmol/L NaHCO3脅迫下為白莖鹽生草的49.9%和83.4%。此外,白莖鹽生草的鹽敏感性弱于霧冰藜和刺沙蓬,且整體的鹽耐受性較強。這可能是因為白莖鹽生草根系的鹽敏感性遠低于霧冰藜和刺沙蓬,且受鹽脅迫影響較小。根系與土壤直接接觸,對土壤環境更為敏感且易對土壤環境做出反應[39],鹽脅迫環境下,不同物種根系的生長發育和生物量積累反映了植物抵御不利環境因素的能力[38]。本研究中,霧冰藜和刺沙蓬的根長和根系生物量在鈉鹽脅迫下受到明顯抑制,隨鹽脅迫加劇逐漸下降,而白莖鹽生草受鈉鹽脅迫影響較小。由此可見,藜科一年生草本植物耐鹽性的強弱可能與根系的耐鹽性和受鹽脅迫的影響程度有關。