代謝互養關系在維持微生物物種多樣性中的作用

莫 冉,宋衛信,李 群,張 鋒

甘肅農業大學理學院, 蘭州 730070

物種多樣性的產生和維持機制一直是生態學領域的熱點問題。傳統的競爭排斥原理認為,多物種競爭單一有限的資源時,只有競爭力最強的可以存活,其他參與者都會消亡[1- 2]。后來,現代競爭共存理論提出,競爭物種也可以在同一環境中共存[3]。那么怎么從物種間相互作用的角度來解釋競爭共存的機制？近年,微生物生態學的發展揭示出,微生物物種之間普遍存在的代謝互養關系(cross-feeding)可能是維持微生物多樣性的一種機制[4- 8]。實驗室研究表明,在連續培養中的長期進化研究表明,受單一資源限制的微生物群體(如腸道微生物、土壤微生物)會進化出穩定的多態性,對種群結構進行分析：降解優勢生長的菌株排泄出的產物可以用作另一種菌株的底物資源促使其生長[9- 13]。這種物種1產生的代謝資源可以被物種2利用,促進物種2生長的關系稱為單向互養關系。如果將多個競爭同一有限碳源的微生物物種混合在一起培養,發現它們能夠穩定共存,此時外界碳源耗盡,培養基中的碳源都來自這些微生物細胞的代謝副產物[14- 16]。這種物種間利用彼此代謝資源的關系稱為雙向互養關系。

互養關系的廣泛存在已得到大量實驗驗證,但是相關的理論研究還比較少[7,15,17- 19],尤其實驗中很難量化觀察到代謝產物的產生率[14],所以數學模型是解開互養關系復雜性的重要工具。本文考慮兩物種間單向、雙向及多物種間雙向互養的三種關系結構,整合資源及物種動態,建立微生物互養關系的動力學模型,系統地研究了互養關系中代謝資源的利用能否促進共存以及如何促進共存。

1 模型與方法

考慮不同的互養關系結構：兩物種間單向互養、雙向互養以及多物種間的互養,基于資源競爭模型構建了包含互養關系的物種及資源變化的動力學模型,利用R*法則判斷資源與種群生長之間的關系。

1.1 經典資源競爭模型

當多物種競爭同一外界供應的有限的資源時,經典資源競爭模型[20- 22]表示如下：

(1)

表1 模型中各符號含義

1.2 兩物種互養關系的動力學建模

允許競爭者共存的條件是打破競爭排除,比如通過資源動態的改變影響臨界資源R*對物種生長的限制[27]。當物種1產生的代謝資源被物種2消耗的這種互養關系可以抵消它相對于物種2的競爭優勢時,兩個物種就可以共存(圖2A)。為了量化給定環境條件下物種間相互作用的強度和跡象,給定參數P、μ,當外界資源α持續供給時,圖2A所示關系的動力系統模型可表示為：

(2)

在模型(2)中,只存在一種代謝資源,由物種1產生并供養物種2,接下來考慮環境中存在兩種代謝資源的情況。在營養資源α有限的環境中,物種1產生的代謝資源可以作為物種2生長所需的營養物質,同樣,物種2產生的代謝資源也可以作為物種1生長用的營養物質,形成雙向互養關系(圖2B),具體表示為：

(3)

1.3 多物種互養關系的動力學建模

前面的模型只考慮了兩物種之間的互養關系,可是自然界中物種之間的關系通常以復雜的生態網形式存在,這里將互養關系推廣至多物種之間(圖2C),模型表示為：

(4)

該模型中我們假設每個物種都會產生一種代謝資源,且該代謝資源可被競爭環境中除自身以外的其他所有參與者利用。類似地,該模型中資源的利用率會進一步提高,但是由于每種代謝資源的利用者較多,所以各物種的種群密度可能較模型(3)中的種群密度有所減小。

2 結果與分析

圖1 沒有互養關系的資源競爭結果 Fig.1 Results of competition for resources without cross-feedingA:單向互養關系; B:雙向互養關系

圖2 不同互養關系的資源競爭結果Fig.2 Results of resource competition in different cross-feeding relationships

但是圖2C中有出現一個奇怪的現象,在外界資源以及代謝資源的共同支撐下,還是有物種滅絕。數值模擬中,不同物種對外界資源的利用率取值是不同的,有大有小,而最后滅絕的確是其中處于競爭劣勢的物種(物種2)。對比圖1A和圖2A,在其他參數都不變的情況下物種1產生代謝資源給物種2利用,這個過程中,物種1的種群密度是有所減小的,所以物種產生代謝資源對其本身是“不利”的。而且如果在模擬中物種利用代謝資源的能力相同,那么物種競爭外界資源的劣勢就很可能無法被抵消。所以在多物種競爭及互養關系中,本身處于競爭劣勢的物種當其產生代謝資源過多且各競爭者利用代謝資源能力相當時,超出自身能力時,它便會逐漸被淘汰,從而滅絕[15]。圖3的A和B分別提高物種2對外界資源R1的利用率以及對代謝資源R2、R4、R5的利用率,模擬發現物種2可以因此改變滅絕的命運,與其它3個物種共存。類似地,當物種數更多時,只有互養關系中代謝資源的利用可以彌補劣勢種在競爭外界資源時的不足,多物種才可以全部共存。

圖3 多物種互養關系中改變參數對資源競爭結果的影響Fig.3 Effects of changing parameters on resource competition outcomes in cross-feeding of multiple species

圖4分別給出了單向互養關系中物種1、2在平衡態時的種群密度,代謝資源產生率與利用率均大于0是兩競爭物種共存的必要條件,參數值的變化不影響共存的結果。其他互養關系結果類似,表明互養關系促進的共存對代謝資源相關參數不敏感,參數的改變只影響平衡態時的物種的種群密度。

圖4 代謝資源參數對平衡態物種的種群密度的影響Fig.4 Effects of metabolic resource parameters on population density of equilibrium species

3 討論與結論

包含互養關系的競爭系統中具有豐富的動力學行為,標準的Lotka-Volterra方程只解釋了一種相互作用(互惠或競爭),而廣義Lotka-Volterra方程能夠準確地模擬競爭和互惠共存的同時發生,但卻忽視了相互作用間的機制[28]。Goldford等人[15]通過經典的MacArthur消費者-資源模型模擬驗證了包括非特異性互養關系的群落構建過程,所有共存的物種都能夠在單一供應資源和其他物種的分泌物中生長,但這些模型的細節缺乏普遍性,無法解釋其他實驗結果；本文的不同之處則在于分析建立不同結構互養關系的動力學模型,使得互養關系的概念及結構更加清晰。Sun等人[18]建立兩物種間互養關系的模型,二者產生的代謝資源可以被對方利用,并對模型進行定性分析,當營養資源的外部供應有限且代謝資源的合成率較高時,共存是有可能的。本文進一步考慮多物種間的互養關系,通過數值模擬結果對模型進行驗證分析。

代謝資源的存在是自然生態系統的重要現象。資源競爭理論說明生態系統中隨著外界供給資源的消耗只保留一種優勢物種的現象。本文研究表明物種通過利用其他競爭成員的代謝產物,打破外界資源量對其生長的限制,使得原本被排斥的物種得以繼續生長,之后資源的競爭使得各物種及資源達到動態平衡,從而實現競爭物種穩定共存。另外,通過對模型中代謝資源相關參數變化的分析,證明互養關系促進的共存對這些參數變化不敏感,參數的改變只影響物種的種群密度的大小。所以得出結論是微生物之間的互養關系可能是維持生物多樣性的一種機制。

將本文的模型擴展到空間生態模型可以更好地討論物種間的交流,進一步研究物種間互養關系產生的進化是非常有趣的[29]。另外,本文是通過建立確定性模型展開討論,但是由于自然環境的不確定性與隨機性,微生物物種的種群密度隨時間變化是一個隨機過程,那么考慮種群統計隨機性[30-31],在模型中加入隨機干擾共存結果是否會受影響,這將是下一步要做的工作。