鎮江長江豚類省級自然保護區浮游動物群落結構特征及影響因素

談金豪,藺丹清,代 培,張家路,劉 凱,*

1 農業農村部長江下游漁業資源環境科學觀測實驗站, 無錫 214081 2 中國水產科學研究院淡水漁業研究中心, 無錫 214081

浮游動物群落作為水生態系統中常見的生態類群,在水生食物網的物質和能量循環過程中起到了至關重要的作用[1]。浮游動物的存在不僅影響到微生物和浮游植物的群落結構變化,而且作為魚蝦類的餌料生物,會通過“上行效應”影響漁業資源的變動[2]。同時,研究表明浮游動物群落結構受水溫、pH及氮磷等水環境因素的制約[1,3],對水體環境變化敏感。因此,對浮游動物群落結構進行研究和分析,可以客觀地反映出水域生態環境的優劣。

江蘇鎮江長江豚類省級自然保護區位于長江鎮江江段,范圍自上而下包括潤揚大橋以下世業洲洲尾、定易洲及焦北灘洲灘及主航道水域(南側以焦北灘夾江為界)、和暢洲北汊洲灘、邊灘及水域,總面積57.3 km2,其中核心區面積約14.9km2,緩沖區面積約22.8km2。保護區地理位置獨特,生態環境良好,漁業資源豐富,歷來是長江江豚活動較為頻繁的水域[4- 5]。隨著長江江豚棲息地的日趨碎片化,鎮江長江豚類省級自然保護區已經逐漸成為長江下游長江江豚群體間基因交流的重要生態走廊之一,對于維持長江下游長江江豚棲息地的完整性具有重要生態學意義。從保護區建成至今,已有代梨梨等[6]在2010年對保護區浮游動物群落結構特征及長江江豚生存狀況進行了評估,然而隨著南京以下12.5m水航道整治工程的實施,保護區面臨著更嚴峻的考驗,開展浮游動物群落演替的長期跟蹤監測和階段性全面調查,對目前江豚棲息地的保護性研究至關重要。

本文于2016—2018年按季度對鎮江長江豚類保護區浮游動物群落現狀進行了調查,探究其群落結構和水環境因子的關系,結合過去的研究成果分析近年來浮游動物群落結構的演替特征,以期為鎮江長江豚類省級自然保護區生境的保護和管理提供科學的依據與對策。

1 材料與方法

1.1 采樣時間和采樣斷面

鎮江長江豚類保護區浮游動物群落結構調查于2016年至2018年開展,每年按季節分別于春季(4月)、夏季(6月)、秋季(10月)和冬季(1月)各采樣一次,三年共計采樣12個頻次。根據鎮江長江豚類保護區水域特點,選取6個采樣斷面,具體采樣點如圖1所示。每個斷面設置3個樣點,即斷面的南岸、北岸及中間(南、北岸樣點距岸約50m,各調查時期樣點水深0.6—15.6m,多數小于10m,最大水深出現在2018年夏季的斷面3南岸；江中間樣點水深均大于20m,介于22.8—32.9m之間),其中斷面1至斷面3位于保護區臨近的主航道水域(圖1),斷面4和斷面5位于保護區核心區,斷面6則位于保護區的實驗區和緩沖區。

圖1 鎮江長江豚類保護區采樣截面Fig.1 Sampling sites in Zhenjiang Yangtze dolphin nature reserve

1.2 實驗方法

1.2.1浮游動物樣品采集與分析

原生動物和輪蟲類樣本的定量采集,使用5L有機玻璃采水器,在各樣點水體表層(0.5m)和底層(離底0.5m)分別采水,取均勻混合水樣1L后,加入15mL魯哥試劑和4%的甲醛溶液固定,帶回實驗室靜置48h后,用虹吸管吸去上層清液,濃縮并定容至50mL,保存等待鏡檢；枝角類和橈足類的樣本則使用5L玻璃采水器,采集20L水樣,經25#浮游生物網過濾濃縮,放入100mL樣本瓶,加入4%的甲醛溶液固定,帶回實驗室等待鏡檢。

參照《淡水浮游生物研究方法》、《原生動物學》、《中國淡水輪蟲志》、《中國動物志(淡水枝角類)》和《中國動物志(淡水橈足類)》等[7- 11]鑒定浮游動物種類,原生動物和輪蟲均取1mL濃縮水樣,采用1mL計數框計數,放置于10×10顯微鏡下每個樣本重復計數3—4次,取其平均值進行數據統計；甲殼動物(枝角類和橈足類)則將濃縮水樣中的個體全部計數。

浮游動物密度和生物量換算參考《淡水浮游生物研究方法》[7],浮游動物生物密度計算公式為

N=(Vs×n)/(V×Va)

式中N為1 L水中浮游動物的個體數(個/L),Vs為濃縮樣品的體積(mL),n為計數所得的個體數,V為采樣體積(L),Va為計算體積(mL)。

式中,B為1L水樣中浮游動物總生物量(mg/L),Ni為1L水樣中第i種浮游動物個體數,Wi為第i中浮游動物重量系數。

1.2.2水質理化因子測定

水溫、酸堿度和溶解氧等指標使用攜式水質檢測儀(HANNA HI 98703、HACH-HQ30D&2100Q)現場測定,透明度使用塞氏盤測定；總氮、總磷和葉綠素a等水質指標,按水樣采集規范采集,在各樣點水體表層(0.5m)和底層(離底0.5m)分別采水500mL,水樣均勻混合后,存放于玻璃瓶中,放置在4℃冷藏箱中帶回實驗室,在24小時內參照《水和廢水監測分析方法》[12]進行測定。監測的水質數據按照《地表水環境質量標準》(GB3838—2002)進行分析。

1.3 數據分析和處理

運用Shannon-Wiener指數(H′)、Margalef指數(D)[13]評價保護區浮游動物群落結構的多樣性,并評價保護區的水質狀況[14],優勢度指數(Y)確定浮游動物群落中的優勢種。

(1) Shannon-Wiener(H′)指數

H′ =-∑ (Ni/N) log2(Ni/N)

(2) Margalef(D)指數

D=(S-1)/lnN

(3) 優勢度指數(Y>0. 02 時,即為優勢種)

Y=(Ni/N)×Fi

式中,N為樣品中的總個體數量;Ni為第i種的個體總數量;Fi為第i物種出現的頻率;S為樣品中種類總數。多樣性指數的水質評價標準為：0—1為多污型、1—2為α-中污、2—3為β-中污、3—4為寡污型、>4為清潔。

相關性分析：選取浮游動物的物種數、密度和生物量,以及水環境因子指標。對數據進行log(X+1)對數轉化使之呈正態分布,利用Pearson相關性分析法分析浮游動物群落結構與環境因子的相關性。

冗余分析(RDA)分析：基于canoco4.5軟件對浮游動物與環境因子進行RDA分析。在進行RDA分析前,進行去趨勢對應性分析(DCA),若DCA排序結果小于3.0,則選取RDA分析。

漁產力評估：通過浮游動物生物量來計算鎮江保護區的漁產潛力(F),從而評估保護區江豚容納量。

F=(b×P/B×a)/K

式中,b為浮游動物平均生物量；P/B指浮游動物現存量與生物量之間的比值；a為魚類對浮游動物的利用率；K為魚類攝食的餌料系數。參考相關文獻[6],確定P/B系數為40,a為30%,K為10。

2 結果

2.1 環境因子分析

對保護區水域2016—2018年的調查結果顯示(表1),水溫7.6—25.9℃,均值為18.2℃,均為夏季最高,冬季最低；pH變幅為7.42—8.49,均值為8.04,保護區水體總體偏堿性。總氮(TN)、總磷(TP)和葉綠素a(Chla)年度波動較大,其中TN變幅為0.52—2.84mg/L,均值為2.00mg/L；TP變幅為0.01—0.38mg/L,均值為0.14mg/L；Chl-a變幅為0.75—15.93 mg/m3,均值為3.88 mg/m3。各水環境指標季節性差異較為顯著(P<0.05)。

表1 鎮江保護區不同季節環境參數

根據《地表水環境質量標準》(GB3838—2002)評價鎮江保護區水質,結果表明保護區水域DO、pH和TP等指標符合Ⅲ類的水質標準,TN指標則大部分超出。綜合而言,鎮江保護區水質達到Ⅲ類水質的功能標準,TN成為主要制約因素。

2.2 浮游動物種類組成

2016—2018年保護區江段共鑒定出浮游動物90種,其中原生動物物種數最多,共40種,占浮游動物物種總數的比例為43.01%；其次為橈足類有22種,占比23.66%；枝角類15種,占16.13%；輪蟲類最少,僅13種,占13.98%。其中2016年鑒定出浮游動物42種,夏季最多,冬季最少；2017年60種,秋季最多,冬季最少；而2018年共41種,春季最多,冬季最少。各年度浮游動物種類組成較穩定,無明顯差異,總體表現為原生動物最多,其次為橈足類,輪蟲類和枝角類占比較少。各年度種類數季節性差異較為顯著(圖2),而空間分布差異不明顯(圖3)。

圖2 2016—2018年保護區浮游動物物種數季節變化Fig.2 Seasonal variation in species composition of zooplankton in Zhenjiang nature reserve from 2016 to 2018

圖3 2016—2018年保護區浮游動物物種數空間變化Fig.3 Spatial variation in species composition of zooplankton in Zhenjiang nature reserve from 2016 to 2018

2.3 優勢種

2016至2018年鎮江保護區浮游動物優勢種類共計8種,包括7種原生動物和1種輪蟲類。表2可見,從種類組成上看,原生動物中淡水麻鈴蟲 (Leprotintinnusfluviatile)、恩茨筒殼蟲 (Tintinnidiumentzii)、王氏似鈴殼蟲(Tintinnopsiswangi)和江蘇似鈴殼蟲(Tintinnopsiskiangsuensis) 連續三年都有出現,呈季節性變化,春季和冬季的主要優勢種為王氏似鈴殼蟲和恩茨筒殼蟲,而在夏季和秋季則是淡水麻鈴蟲和江蘇似鈴殼蟲占優。根據原生動物和輪蟲的水體營養類型指數種類表[15- 16],原生動物的優勢種多為喜清潔水體類群,而2018年春季出現的輪蟲優勢種-針簇多肢輪蟲,屬于富營養水體指示種類。

表2 保護區浮游動物優勢種

2.4 浮游動物密度和生物量

鎮江保護區2016—2018年浮游動物的密度和生物量的季節變化和水平分布見圖4、圖5。2016年浮游動物年均生物密度為557.66個/L,生物密度季節變化為秋季(861.91個/L)>夏季(778.92個/L)>春季(295.29個/L)>冬季(150.07個/L),存在極顯著的季節性變化(ANOVA,F=48.138,P<0.01)； 2017年年均生物密度均值為293.19個/L,季節變化與2016年相一致,秋季顯著高于其它季節,季度間存在極顯著差異(ANOVA,F=93.232,P<0.01)；2018年年均密度最小,為115.6 個/L,季節性差異顯著(ANOVA,F=3.296,P<0.05),生物密度的高峰在春季(150.07個/L),低谷出現在冬季(64.44個/L)。各年度生物密度樣點間空間分布均無顯著差異(P>0.05)。

2016年年均生物量為0.06mg/L,夏季最高(0.155mg/L),冬季最低(0.01mg/L),季度差異極顯著(ANOVA,F=15.711,P<0.01)；2017年生物量均值為0.06mg/L,最大值為0.18mg/L,出現在秋季,最小值出現在冬季為0.003mg/L,生物量存在極顯著的季節性差異(ANOVA,F=30.216,P<0.01)；2018年生物量的季節變化也較為顯著(ANOVA,F=4.173,P<0.05),從高到低依次為夏季(0.067mg/L)>秋季(0.038mg/L)>春季(0.025mg/L)>冬季(0.006mg/L)。各年度生物量空間分布同樣無顯著差異(P>0.05)。

圖4 2016—2018年保護區浮游動物密度和生物量季節變化Fig.4 Seasonal variation in density and abundance of zooplankton in Zhenjiang nature reserve from 2016 to 2018

圖5 2016—2018年保護區浮游動物密度和生物量空間變化Fig.5 Spatial variation of zooplankton density and abundance in Zhenjiang nature reserve from 2016 to 2018

總體來說,保護區浮游動物的密度組成中原生動物占絕對優勢,占比超過91%,其次為輪蟲,占8.5%左右,而枝角類和橈足類占比1%都不到。從2016年到2018年浮游動物的密度和生物量均呈現逐年下降趨勢,且都存在顯著的季節性差異,高峰一般都出現在夏秋季節,而冬季的密度和生物量均處于最低。從空間特征來看,無論是保護區核心區、緩沖區,還是主航道之間,密度和生物量的差異都不顯著。

2.5 多樣性指數

對保護區2016—2018年各年度四季的浮游動物生物多樣性指數進行了比較(圖6, 7)。結果表明,2016年Shannon-Wiener 多樣性指數H′年均0.88,秋季最高(1.02),冬季最低(0.78),存在顯著的季節性差異(ANOVA,F=5.344,P<0.01)；2017年年均值0.68,季節性差異極顯著(ANOVA,F=8.761,P<0.01),最大值出現在秋季,最小值在冬季；2018年Shannon-Wiener多樣性指數H′全年變化范圍為0.33—0.45,年均0.4,季節變化為秋季最高,春季最低。

2016年Margalef豐富度指數D變幅為0.66—2.33,年均1.13,季節變化特征為春季最高,冬季最低(ANOVA,F=3.251,P<0.01)；2017年年均值為1.29,季節性變化與上年一致(ANOVA,F=4.313,P<0.01)；2018年Margalef豐富度指數D年均2.37,最大值則出現在冬季(3.8),最低值在秋季(0.62)。

保護區浮游動物Shannon-Wiener多樣性指數H′和Margalef豐富度指數D均存在顯著的季節性差異,而各樣點間的差異則不大。根據多樣性指數來評價保護區的水質,春、冬季兩屬于中污-多污型,夏、秋兩季多屬于中污型。總體而言,保護區水質屬于中污型。

圖6 2016—2018年保護區浮游動物多樣性指數季節變化Fig.6 Seasonal variation of zooplankton diversity index in Zhenjiang nature reserve from 2016 to 2018

圖7 2016—2018年保護區浮游動物多樣性指數空間變化Fig.7 Spatial variation of zooplankton diversity index in Zhenjiang nature reserve from 2016 to 2018

2.6 浮游動物群落結構與環境因子的相關性分析

2.6.1浮游動物與環境因子的相關性分析

當環境變量間的相關程度較高,易導致系數估計的誤差,會影響到Pearson相關性分析的結果。因此,在對保護區浮游動物群落與環境因子進行Pearson相關性分析之前,對本文選取的水溫(T)、溶氧(DO)、總氮(TN)、總磷(TP)和葉綠素a(Chl-a)等7個環境數據進行共線性檢驗,VIF>10表現共線性顯著,若VIF介于0—10之間,則表示共線性不顯著。檢驗結果如下表所示(表3),結果顯示選取的環境數據共線性并不顯著,故本文選取的7個環境數據可以作為研究浮游動物密度變化的影響因子。

表3 環境因子共線性診斷

對鎮江保護區環境因子與浮游動物的密度進行相關性分析,結果表明(表4),浮游動物的物種數、密度和生物量,與水溫、透明度、TN、TP和葉綠素a呈顯著正相關,與溶氧、pH呈顯著負相關。由此可見,浮游動物的密度和生物量會隨著水溫的升高,或是營養鹽濃度的增加而增加,同時,葉綠素a和透明度的提高也會對浮游動物的生長起到一定促進作用。而水體堿性的提高,以及過高的溶氧,可能會導致浮游動物的數量有所下降。

表4 保護區浮游動物與環境因子相關性分析

2.6.2浮游動物與環境因子的RDA分析

為了進一步探究鎮江保護區環境因子對浮游動物的影響,本文綜合各年度調查中常見的物種,根據浮游動物密度在一個樣點中至少≥1%,且出現頻率≥25%,篩選出14種浮游動物進行DCA分析(表5),結果顯示,排序軸長度小于3,故選擇RDA進行典范對應性分析。RDA分析結果顯示,前兩軸的特征值分別為24.9%和17.09%,共解釋了浮游動物群落整體的74.78%,物種和浮游動物的相關性都達到0.9,表明RDA排序圖可以很好地反映環境因子對浮游動物的影響。

表5 典范對應分析浮游動物代碼

圖8 鎮江保護區浮游動物與環境因子RDA分析 Fig.8 RDA analysis of zooplankton in Zhenjiang nature reserveWT: 溫度; DO: 溶解氧; Chla: 葉綠素a; SD: 透明度; TP: 總磷; TN: 總氮; SP1: 球形砂殼蟲 Difflugia globulosa; SP2: 淡水麻鈴蟲 Leprotintinnus fluviatile; SP3: 恩茨筒殼蟲 Tintinnidium entzii; SP4: 雷殿似鈴殼蟲 Tintinnopsis leidyi; SP5: 江蘇似鈴殼蟲 Tintinnopsis kiangsuensis; SP6: 王氏似鈴殼蟲 Tintinnopsis wangi; SP7: 螺形龜甲輪蟲 Keratella cochlearis; SP8: 小多肢輪蟲 Polyarthra minor; SP9: 針簇多肢輪蟲Polyarthra trigla; SP10: 長額象鼻溞 Bosmina longirostris; SP11: 小櫛溞 Daphnia cristata; SP12: 無節幼體 Copepod nauplii; SP13: 如愿真劍水蚤 Eucyclops speratus; SP14: 球狀許水蚤 Schmackeria forbest

物種與環境因子的RDA分析排序圖顯示(圖8),淡水麻鈴蟲、球形砂殼蟲受水溫的影響比較大,與之呈現密切的正相關關系,其密度會在夏、秋季較高。小多肢輪蟲和針簇多肢輪蟲與溶氧的正相關性較大,反之螺形龜甲輪蟲偏向于溶氧較低的水體。小櫛溞喜好在氮營養程度高,且偏堿性的水體中生存,與TN和pH密切相關。雷殿似鈴殼蟲則喜歡生活在透明度高的水體中。因此,水溫、pH、透明度、TN和溶氧是影響鎮江保護區浮游動物群落的重要因素。RDA分析排序圖不僅能解釋環境因子對浮游動物群落結構的影響,而且能反映出不同物種的生態適應性,比如恩茨筒殼蟲和螺形龜甲輪蟲在排序圖中處于對立位置,表現出顯著差異的環境需求；而小多肢輪蟲和針簇多肢輪蟲在排序圖中的位置較為接近,說明兩者的生態習性較為相似。

2.7 漁產力及江豚容納量評估

根據2016至2018年浮游動物的年均生物量,通過漁產力公式計算分析可以得出(表6),保護區各年的漁產潛力分別為1163.96kg/km2、1026.03kg/km2和610.22kg/km2,按每頭長江江豚每年攝食1500kg計算,那么理論上保護區對長江江豚的容納量范圍在23—44頭。然而,綜合考慮到江豚適口魚類資源的分布等環境因素的限制,實際上保護區內可以利用的漁產力將遠遠不足,江豚的容納量也遠小于最低值。同時,對三年的漁產力及江豚容納量對比發現,兩者呈現出逐年下降的趨勢。

3 討論

3.1 保護區浮游動物群落結構特征

通過2016—2018年連續三年對鎮江保護區浮游動物群落的調查,結果顯示3個年份浮游動物群落結構相對穩定,均以原生動物占優,而輪蟲類、以及個體較大的枝角類和橈足類占比相對較少,發現的8種優勢種也主要為食藻、食菌和碎屑功能類群原生動物。浮游動物密度和生物量構成中,原生動物是密度的主體,而生物量中則是枝角類和橈足類共同占有優勢,密度和生物量存在顯著的季節性變化,總體表現為夏、秋季高于春、冬季。相比于長江干流湖北段[17]、江蘇段[18,19]而言,保護區江段物種數和生物量略少,其密度量要高,這可能與江心洲有關[20],和暢洲作為長江下游典型的江心洲灘,洲灘附近水生植被豐富,水質穩定,為一些特定種類提供了良好的棲息環境。本次調查結果與代梨梨等[6]對鎮江保護區浮游動物群落結構特征的歷史研究數據相比,原生動物、枝角類和橈足類占總數的比例結構類似,但輪蟲類占比呈顯著下降趨勢。同時,與國內其他河流相比較,本研究與嫩江[21]、富春江[22]、松花江[23]以耐污、喜富營養水體的輪蟲類群為主的群落組成也有所不同。造成這種差異的主要原因可能是水文條件和水體營養狀況的聯合作用。一方面,和暢洲沿岸為航道整治修建的丁壩,導致鎮江段水流速加大,泥沙量增加,透明度降低,不利于環境敏感性輪蟲的發展[24],比較而言,原生動物對此具有更強的適應性[20]。另一方面,保護區周邊自然生態良好,水體營養水平不高,在一定程度上影響到輪蟲的生長和繁殖[25],多數富營養化水體指示種無法形成優勢類群。

表6 保護區漁產潛力及江豚容納量估算

3.2 浮游動物群落結構變化與環境的關系

影響河流湖泊浮游動物群落結構的環境因素一直是淡水浮游動物生態學研究的重點,在闡釋河流浮游動物群落的變化時,通常會探討水溫、營養鹽、酸堿度(pH)等水體理化因素的影響。根據本研究浮游動物與環境因子的Pearson相關性和RDA分析結果顯示,對鎮江保護區浮游動物群落結構的影響較為顯著的環境因子是水溫、TN、pH和溶解氧。溫度通常被認為是影響浮游動物種類組成、數量和分布的最主要因素[2,14]之一,在本次調查中,浮游動物密度和生物量的變化與水溫的變化趨勢基本一致,隨著水溫的升高,浮游動物繁殖速度加快,種群數量會迅速增長,因此,密度和生物量在夏、秋季節達到頂峰。有研究表明[26- 27]水體中的氮等營養鹽濃度變化,能夠影響浮游動物群落的演替。聶雪等[28]對鄱陽湖子湖浮游動物群落結構的研究結果顯示,營養鹽通過調控浮游植物來間接影響浮游動物群落結構,氮水平升高使得水體的營養化水平提高,造成浮游植物大量繁殖,浮游植物及其分解后的碎屑可以為浮游動物提供更為豐富的食物來源,從而促進浮游動物的生長繁殖。在本研究中TN與浮游動物密度的著正相關關系,體現出TN對浮游動物密度增長的向作用。溶氧和pH也會影響浮游動物群落的變化,郭坤等在對湖北長湖[29]的研究中發現,春、夏季節大部分優勢種與酸堿度、溶氧呈負相關,較高的溶氧和pH抑制了一些輪蟲和枝角類的生長。對比本研究中物種數量和密度與pH、溶氧呈現的顯著負相關性,可以推測保護區江段的大多數物種對偏堿性、高溶氧的水體具有良好的適應性。

相比與湖泊、水庫等靜態水體,河流是具有單一流向的線型生境,流動狀態、水文狀況、岸線類型等諸多條件,都會對河流浮游動物群落的形成產生重要影響[30]。Pace等[31]對哈德遜河浮游動物群落的調查中發現河流的流動狀態與浮游動物豐度存在密切的相關性,不同河流、湖泊之間水體滯留時間的差異,會導致浮游動物豐度的差異,即使是在同一條河流的不同河段,其浮游動物群落的豐度也不完全相同。與沿江一些湖泊相比[32- 33],本研究中浮游動物的低密度和生物量印證了這一觀點。Matsumura等[34]在研究和對比了巴西興谷河旱季和雨季前后的浮游動物的組成和豐度后認為,降水量、以及濁度和徑流量也是浮游動物群落的顯著影響因子。考慮到長江的汛期,保護區浮游動物的現存量在豐水期遠高于枯水期,也可能與降水和徑流量變化有關。近年來浮游動物與氣候變化的關系成為熱點[35],但相關研究在國內涉及較少,在今后的研究中應予以探究。

3.3 漁產潛力及江豚容納量分析