稻草覆蓋和香根草籬措施下坡耕地紅壤細菌群落結構特征及其影響因素①

成艷紅，王馨悅，林小兵，黃尚書，張 昆，何紹浪，王斌強，萬長艷，黃欠如

稻草覆蓋和香根草籬措施下坡耕地紅壤細菌群落結構特征及其影響因素①

成艷紅，王馨悅，林小兵，黃尚書，張 昆，何紹浪，王斌強，萬長艷，黃欠如*

(江西省紅壤研究所/江西省紅壤耕地保育重點實驗室/國家紅壤改良工程研究中心/農業部江西耕地保育科學觀測試驗站，南昌 330046)

為了揭示長期稻草覆蓋和香根草籬措施下坡耕地紅壤細菌群落結構特征，分析影響紅壤細菌群落變化的主控環境因子，試驗依托紅壤坡地稻草覆蓋和香根草籬等措施的水保效果長期定位試驗，采用高通量測序技術，研究花生常規等高種植(CK)條件下，配合香根草籬(H)、稻草覆蓋(M)和稻草覆蓋+香根草籬(HM)措施對土壤細菌群落結構的影響，并分析細菌群落組成與土壤性狀的相關性。結果表明：①與CK處理相比，H、M和HM處理土壤細菌豐富度和Shannon多樣性指數均有增加，香根草籬和稻草覆蓋措施均是增加土壤細菌豐富度的影響因素，稻草覆蓋措施是增加土壤細菌多樣性的主要影響因素，HM處理特有種細菌數量最多。②水保措施對土壤細菌群落結構產生影響，相比CK處理，M處理顯著增加了變形菌門(Proteobacteria)細菌的相對豐度5.1%，降低了綠彎菌門(Chloroflexi)細菌的相對豐度，HM處理變形菌門和擬桿菌門(Bacteroidetes)細菌的相對豐度分別顯著增加5.4%和1.2%，而H處理土壤細菌群落組成與CK處理間無顯著差異。③主成分分析結果顯示，有稻草覆蓋處理(M和HM)的細菌群落結構相似，但與CK和H處理間細菌群落結構差異較大；典范對應分析表明，木聚糖酶、N-乙酰-β-D-氨基葡萄糖苷酶活性與細菌群落結構組成密切相關，土壤有機碳和硝態氮含量是影響細菌群落結構的主要環境因子。

紅壤坡耕地；稻草覆蓋；香根草籬；細菌群落結構；土壤性狀

紅壤坡耕地是南方紅壤區發展農業多種經營、優化農業產業結構的重要土壤資源，也是紅壤區水土流失的主要策源地[1]。近年來，受自然和人為等因素的影響，該區水土流失問題還沒有得到有效的解決，土壤有機質含量降低，農業生態系統脆弱，嚴重制約了區域農業的可持續發展[2]。等高植物籬、秸稈覆蓋等生物水土保持措施(生物水保措施)在控制坡耕地水土流失、提高土壤養分、改善土壤團粒結構等方面效果顯著[3-6]，業已成為恢復重建南方退化紅壤肥力和生態功能的有效措施之一[7]。土壤微生物在土壤有機質形成與分解、氮素循環與轉化以及提升生態系統生產力等生態過程中發揮重要作用，是土壤質量和生態系統穩定健康的重要指標[8-9]。

近年來，有關秸稈覆蓋和植物籬等生物水保措施對土壤微生物群落結構多樣性影響的研究越來越受到關注[10-12]。秸稈覆蓋和植物籬通過外源有機物質的投入直接或者通過攔截降雨、減少沖蝕進而優化土壤結構、提升土壤肥力間接為土壤微生物繁殖和生長提供養料和水熱條件[6]，從而有利于增加微生物活性與多樣性。也有研究表明，香根草籬和稻草覆蓋通過直接投入凋落物、根系等帶入了大量的高碳氮比(C/N)有機物料，其分解過程加劇了微生物和植物之間的養分競爭[13]，加之兩種措施不同水保機制造成土壤養分、有機碳的種類和數量不同，由此導致不同生物水保措施間土壤微生物總量和群落組成及比例各異[14-15]。

細菌是土壤微生物的重要組成部分，土壤中細菌的數量豐富且種類繁多，其多樣性和豐度對其所生存微環境狀況較敏感，如土壤有效養分、土壤有機質特性及地表植被狀況等[16]。目前，關于生物水保措施與土壤微生物特性的關系研究主要有植物籬有無、植物籬種類、秸稈覆蓋量對土壤微生物三大主要類群總量、酶活性及微生物生物量碳、氮等特性的影響[17]，而對草籬和覆蓋等不同生物水保措施對土壤細菌群落組成影響的研究相對較少[11,15]，對不同措施引起細菌群落變化的主控環境因子也并不十分清楚。因此，本文以紅壤坡耕地不同生物水保措施的長期定位試驗為平臺，通過高通量測序技術，研究香根草籬和稻草覆蓋對土壤細菌群落結構和組成的影響，分析土壤細菌菌群與環境因子的相關關系，明確影響土壤細菌組成的主控環境因子，為篩選更利于紅壤坡耕地水土流失防治、培育及提高紅壤坡耕地土壤生物肥力及調整當地的農業經營管理模式提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗區概況

試驗區位于江西省紅壤研究所水土保持試驗站(116°20￠24″ E，28°15￠30″ N)。該區為典型的低丘紅壤區，屬于中亞熱帶季風氣候，年均降水量1537 mm，降水豐富但季節分配不均，年均氣溫17.7 ～ 18.5℃。供試土壤為第四紀紅黏土母質發育的紅壤，試驗前土壤基本理化性質為：pH(H2O)5.0，有機質16.2 g/kg，全氮1.93 g/kg，全磷0.66 g/kg，全鉀1.39 g/kg。

1.2 試驗設計

定位試驗始于2009年，試驗設置花生常規等高種植(CK)，以及在常規等高種植的基礎上配合香根草籬(H)、稻草覆蓋(M)、香根草籬+稻草覆蓋(HM)3 個水保措施處理，小區面積 120 m2(24 m × 5 m)，3 次重復，完全隨機排列。樣地坡度 10°，供試花生品種為粵油991，種植密度為32 cm × 20 cm。香根草()籬每隔8 m雙行種植，株行距為50 cm × 50 cm；覆蓋稻草處理在花生播種后每個小區均勻覆蓋干稻草4 500 kg/hm2，試驗期間(4—8月)覆蓋稻草腐解率為60% ～ 70%。

香根草是一種直立型多年生草本植物，根系縱深可生長至 2 ～ 3 m。本團隊前期通過香根草籬對間作花生產量的空間影響距離的研究發現，栽種香根草籬能顯著增加距離其1.65 ～ 2.97 m范圍花生的產量，但卻降低距離其1.0 m內花生的產量[18]。為了減少香根草籬過高遮陰對花生生長造成的不利效果，試驗期間確保香根草定期刈割至30 ～ 50 cm。

試驗區播種前施三元復合肥(N-P2O5-K2O: 15- 15-15)416.7 kg/hm2，鈣鎂磷肥(CaO≥180 g/kg，MgO≥30 g/kg，P2O5≥120 g/kg)525 kg/hm2。各處理花生種植方式和農事操作相同[15]。

于 2016年 9 月(花生收獲后1個月)在每個香根草籬試驗小區的上坡位采集距離籬帶上部2 m內0 ～ 15 cm土層土樣，無香根草籬小區沿等高線采集相同坡位土樣[15]。

1.3 測定指標及方法

1.3.1 土壤基礎性質 土壤有機碳(TOC)測定采用濃硫酸–重鉻酸鉀外加熱法；土壤可溶性有機碳(DOC)以水土比為4︰1(/)振蕩30 min后，4 000 r/min離心抽濾后，用有機碳分析儀(島津TOC- VCPH)測定[19]；土壤銨態氮(NH4+-N)和硝態氮(NO– 3-N)用0.5 mol/L 硫酸鉀浸提過濾后，用流動注射分析儀(Auto Analyer AA3，德國)測定。

1.3.2 土壤酶活性 土壤酶活性測定采用微孔板熒光法[20]。利用熒光物質4-羥甲基-7-香豆素(MUB) 共軛物質作為測定底物，選取α-葡糖苷酶(α-glucosidase，AG)、β-葡糖苷酶(β-glucosidase，BG)、纖維素酶(cellulase，CB)和木聚糖酶(xylanase，XYL) 4 種參與碳循環的酶，以及亮氨酸氨基肽酶(leucine aminopeptidase，LAP)、N-乙?；?β-D 氨基葡萄糖苷酶(N-acetyl-β-D-glucosaminidase，NAG)2 種參與氮循環的酶測定。用每小時每克樣品的基質轉化率表示樣品酶活性(nmol/(g·h))。

1.3.3 土壤DNA提取和高通量測序 采用Soil DNA Kit試劑盒(OMEGA 公司，美國)進行土壤DNA的提取。細菌樣品測序引物是 515F/907R，引物序列為515F (5-GTGCCAGCMGCCGCGG-3)，907R(5-CC GTCAATTCMTTRAGTTT-3)，測序區域為V4 ～ V5[21]。土壤微生物總DNA提取和測序服務委托上海派森諾生物科技有限公司完成。

1.4 數據處理與統計分析

首先對有效序列進行去雜和修剪得到優化數據，在97%的相似水平上使用 UPARSE 算法進行OTU 聚類，使用Uchime去除嵌合體，使用Silva等數據庫進行物種分類信息的劃分。利用軟件 Mothur 計算得到Chao1、Shannon指數。單樣本的多樣性分析(Alpha 多樣性)可以反映細菌群落的豐度和多樣性，通過Chao1 指數分析樣品中細菌群落的豐富度，Shannon 指數分析樣品中細菌群落的多樣性。利用 R 語言生成樣本間(或組間)OTU 的維恩(Veen)圖以及主成分分析(PCA)和典范對應分析(CCA)，并根據 OTU 表的結果，得到樣品的豐富度以及各個樣品的物種組成比例情況[21-22]。

試驗數據通過SPSS 17.0 進行單因素方差分析(one-way ANOVA)和相關分析，多重比較選擇Duncan 極值法，顯著性水平為<0.05。繪圖采用Origin 8.0軟件。為保證結果可靠性，減少誤差，僅分析相對豐度高于1%的細菌類群。

2 結果與分析

2.1 不同水保措施下土壤細菌豐富度和Alpha多樣性

不同處理土壤細菌的OTUs豐富度和Alpha多樣性見表1。從表1可以看出，與對照(CK)相比，香根草籬(H)處理細菌的豐富度、Chao1和Shannon多樣性指數均無明顯差異，有稻草覆蓋的處理(M 和HM)顯著增加了細菌的豐富度和Shannon多樣性指數，其中HM處理對細菌豐富度的增加幅度顯著高于M處理。雙因素方差分析結果顯示(表1)，香根草籬和稻草覆蓋均是增加土壤細菌豐富度的影響因素，而稻草覆蓋是增加土壤細菌多樣性的主要影響因素。

表1 不同水保措施下土壤細菌豐富度和多樣性指數

注：表中同列不同小寫字母表示處理間差異顯著(<0.05)；*、**分別表示在<0.05、<0.01水平影響顯著，下同。

2.2 不同水保措施下土壤細菌群落組成相似性

韋恩圖用于統計分析不同生物水保措施中共有或獨有微生物數目，可以直觀反映不同水保措施之間微生物群落組成相似程度。圖 1 列出了各處理OTUs 組成的重疊情況，數字表示所在區域的 OTU 數目，結果顯示，CK處理和H、M、HM三種水保措施處理之間共有細菌種類 2 531種，H、M和HM處理之間共有細菌種類 400種。H、M和HM處理土壤細菌特有種的數量均顯著高于CK處理(9個)，HM處理特有種 81 種 (占總體的1.8%) 顯著高于H處理特有種 19 種 (占總體的 0.4%) 和M處理特有種26 種 (占總體的 0.6%) (圖 1)。

2.3 不同水保措施下土壤細菌群落組成特征

從門的分類水平看(圖2)，變形菌門(Proteoba-cteria，27.4% ～ 30.2%)、綠彎菌門(Chloroflexi，20.2% ～ 26.8%)、酸桿菌門(Acidobacteria，16.8% ～ 18.3%)、放線菌門(Actinobacteria，8.8% ～ 10.6%)和浮霉菌門(Planctomycetes，7.1% ～ 7.6%)等9個門類是所有處理中的優勢菌群，其相對豐度之和約占土壤細菌總量的90%，非優勢細菌包括厚壁菌門(Firmicutes)和擬桿菌門(Bacteroidetes)。與CK處理相比， M和HM處理分別顯著增加了變形菌門的相對豐度5.1%和5.4%(<0.05)，降低了綠彎菌門的相對豐度，HM處理還顯著增加了擬桿菌門的相對豐度1.2%。相比CK處理，H處理增加了酸桿菌門相對豐度，而M處理降低了放線菌門相對豐度，但差異均未達顯著水平(>0.05)。

主成分分析結果表明(圖3)，第一、二主成分貢獻率分別為41.21% 和26.60%。CK處理投射點分布在第二象限，H處理投射點分布在第一象限，M和HM處理投射點分布在第四象限，說明不同水保措施下土壤細菌組成結構有較明顯分異，具體而言，有水保措施與無水保措施差異較大，即使有水保措施，有稻草覆蓋處理的M和HM處理土壤細菌群落結構相近，但與H處理的細菌群落結構不同。

2.4 不同水保措施下土壤的理化性質和酶活性

與CK處理相比，M和HM處理土壤總有機碳含量分別顯著增加8.6% 和26.1%，但不同措施下土壤可溶性有機碳含量與CK處理相比無明顯差異。相比CK處理，H和M處理均顯著降低了土壤銨態氮含量，而H處理顯著增加了土壤硝態氮含量(表2)。

H和 M處理對參與碳循環的酶(AG、BG、CB 和 XYL)和氮循環的酶(LAP 和 NAG)活性的影響各異(圖 4)。相比CK處理，H處理顯著降低了土壤XYL和LAP活性，但對其他酶活性無顯著影響；M和HM處理主要增加了BG、CB、XYL和NAG活性，HM處理顯著增加了土壤XYL和NAG活性，分別是CK處理的2.0倍和4.5倍。

2.5 細菌群落結構與土壤性狀的典范對應分析

為進一步探討稻草覆蓋、香根草籬和二者結合措施土壤中細菌群落結構分布與土壤環境因子的關系，將每個水保措施中細菌結構組成與相應環境因子進行典范對應分析。結果表明，土壤總有機碳含量、XYL活性、硝態氮含量和NAG活性與土壤細菌群落組成分布有顯著的相關性 (圖5和表3)。同時H、M和 HM三種水保措施對細菌群落結構分布也有顯著影響 (=4.900，=0.028) (圖5)。

3 討論

香根草籬和稻草覆蓋通過作物根系及其分泌物、根系殘茬以及外源碳投入等提高土壤肥力、改善土壤結構，為土壤微生物提供了大量碳源與營養元素[15]，促進土壤微生物繁殖，增加微生物生物量[11]。因此，相比常規等高種植，有香根草籬和稻草覆蓋處理土壤的細菌豐富度和多樣性指數相對較高，這和前人的大量研究結果相似[23]。

表2 不同水保措施對土壤總有機碳、可溶性有機碳、銨態氮和硝態氮的影響

注：表中同行不同小寫字母表示處理間差異顯著(<0.05)。

土壤細菌是生態過程的重要參與者，土壤養分、水分和結構等環境條件直接影響細菌群落的組成和多樣性，因此能夠改變土壤理化性質的管理措施，也將會引起細菌群落結構和多樣性發生改變[24-25]。香根草籬和稻草覆蓋處理不同的凋落物組成和根系分泌物向土壤中輸入的碳源、氮源的種類和數量不同，以及兩種措施水保機制的不同導致其影響下的土壤養分及結構各異[15]，進而導致土壤中適宜細菌的組成和多樣性也略有差異(表1和圖1)。研究表明，變形菌門細菌作為一種營養豐富的共生性細菌，多存在于土壤有機碳含量較高的土壤[26]。本試驗中，所有處理土壤變形菌門是優勢菌門，香根草籬、稻草覆蓋、香根草籬+稻草覆蓋3種水保措施均提高了土壤變形菌門的相對豐度，表明短期內外源碳輸入增加了土壤中的可利用碳源的有效性，進而影響“富養型”細菌的豐度和活性。然而，不同碳輸入方式、種類和土壤理化性質的差異將影響土壤微生物群落組成[27]。文中主成分分析結果表明，香根草籬和稻草覆蓋處理土壤細菌群落結構不同，香根草籬的凋落物和根系分泌物中輸入碳的種類和數量與覆蓋稻草分解輸入的碳有差異[15]，這可能是導致香根草籬處理土壤變形菌門(Proteobacteria)的相對豐度顯著低于稻草覆蓋處理的原因。同時，不同的細菌類群在土壤中的功能差異顯著。有研究表明，擬桿菌門(Bacteroidetes)具有分解難降解物質轉化為有機物的作用[28]，而酸桿菌門(Acidobacteria)包括許多寡營養細菌[23]。本研究中，3種水保措施均增加了擬桿菌門的相對豐度，說明外源稻草和香根草籬有機碳的輸入有利于擬桿菌門類細菌生長繁殖，且稻草覆蓋和香根草籬二者結合處理效果最為顯著。香根草籬處理酸桿菌門細菌相對含量增加，說明單獨香根草籬處理土壤存在一定的營養脅迫[15]，同時草籬根系攔截水土流失后對土壤微生物的保護和活化作用是增加許多寡營養細菌數量的又一原因。然而，細菌群落結構受多種營養限制，與氣候條件和土壤其他理化性質都有關系[29]，具體原因有待進一步研究。

表3 土壤環境因子對細菌群落組成影響的顯著性分析

土壤微生物不僅是土壤養分轉化與循環的動力，本身也是土壤養分的儲存庫。微生物一方面通過調節群落結構組成維持土壤生態平衡；另一方面，微生物通過調控與土壤物質循環密切相關酶的分泌來加速養分溶解或增加對限制性養分的吸收[30-31]。本試驗中，稻草覆蓋和香根草籬處理直接或間接增加了土壤碳含量，刺激微生物活動，從而導致與碳循環有關的BG、CB、XYL活性的增加；而氮素的輸入相對不足需要微生物分泌更多的氮循環酶NAG，進而促進有機態氮的礦化[15,30]，維持自身的需要。但與稻草覆蓋處理不同的是，香根草籬處理顯著降低了土壤XYL和LAP活性，是因為草籬發達的根系代謝會釋放大量的酶類及其根際分泌物緩解了土壤養分豐缺狀況，而不同水保措施下土壤礦質氮含量的變化，可能是因為不同種類細菌在土壤中的功能不同[32-33]，加之土壤–作物系統及其環境方面的異質性影響了氮素循環轉化過程及其產物；相反，土壤理化性質也是影響細菌的群落組成的重要因素，CCA分析表明土壤有機碳和XYL、NAG酶活性和硝態氮含量均是影響細菌群落組成的主要因子，但對細菌群落組成的影響與不同水保措施密切相關，不同措施間土壤養分狀況差異以及與參與其轉化微生物間的相互作用還需進一步研究。本研究中，稻草覆蓋與香根草籬+稻草覆蓋處理土壤細菌群落結構組成相近，這與前期PLFA研究結果不一致[15]，是因為兩種方法檢測指標以及定量方法不同所致，同時這也說明微生物的功能特征結合群落種群分析對全面了解微生物類群多樣性變化至關重要。

4 結論

稻草覆蓋和香根草籬等生物水保措施均改變了土壤細菌的豐富度和多樣性，稻草覆蓋、香根草籬及二者結合措施顯著增加了土壤細菌特有種的數量，稻草覆蓋和香根草籬措施均是增加土壤細菌豐富度的影響因素，而稻草覆蓋措施是增加土壤細菌多樣性的主要影響因素。有稻草覆蓋的處理土壤細菌群落結構相近，與單獨香根草籬處理的細菌群落結構不同。本試驗條件下土壤XYL和NAG活性與細菌群落結構組成密切相關，土壤有機碳和硝態氮含量是影響細菌群落結構變化的主要環境因子。

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Bacterial Community Structures and Influential Factors Under Straw Mulching and Vetiver Grass Hedgerows in Sloping Land of Red Soil

CHENG Yanhong, WANG Xinyue, LIN Xiaobing, HUANG Shangshu, ZHANG Kun, HE Shaolang, WANG Binqiang, WAN Changyan, HUANG Qianru*

(Jiangxi Institute of Red Soil/Jiangxi Key Laboratory of Red Soil Arable Land Conservation/National Engineering and Technology Research Center for Red Soil Improvement/Jiangxi Province Scientific Observation and Experimental Station of Arable Land Conservation, Ministry of Agriculture, Nanchang 330046, China)

In this paper, bacterial community structures were studied in the slope land of red soil under straw mulching and vetiver grass hedgerows and their relations with soil environmental factors were also investigated in order to provide the basis for soil microbial diversity maintenance and proper land management. Soil samples were collected from an experimental field (since 2009) with different soil and water conservation measures, including peanut contour farming (CK), peanuts + vetiver grass hedgerows, peanuts + rice straw mulching (M) and peanuts + vetiver grass hedgerows + rice straw mulching (HM), the abundances, diversities and compositions of bacterial communities were analyzed by high-throughput sequencing of 16S rRNA genes (Illumina Miseq platform), and their relations with soil environmental factors were analyzed by usingcanonical correspondence analysis (CCA) and factor analysis. The results showed that H, M and HM increased soil microbial richness and Shannon index compared with CK, H and M dominated microbial richness, M dominated bacterial diversity, and HM had the highest number of endemic species of bacteria. Soil and water conservation measures affected soil bacterial community structures, compared with CK, M significantly increased the relative abundance of Proteobacteria by 5.1% and decreased the relative abundance of Chloroflexi, while HM significantly increased the relative abundance of Proteobacteria and Bacteroidetes by 5.4% and 1.2% respectively. Principal component analysis (PCA) showed that bacterial community structures were similar between M and HM, but significantly different with those of CK and H. CCAanalysis showed that the activities of xylanase and N-acetyl-β-D-glucosaminidase were closely related to bacterial community composition, and the contents of soil TOC and NO– 3-N were main environmental factors associated with bacterial community.

Sloping land of red soil; Straw mulching;Vetiver grass hedgerows; Bacterial community structure; Soil physiochemical properties

S154.2

A

10.13758/j.cnki.tr.2021.03.011

成艷紅, 王馨悅, 林小兵,等. 稻草覆蓋和香根草籬措施下坡耕地紅壤細菌群落結構特征及其影響因素. 土壤, 2021, 53(3): 522–528.

國家自然科學基金項目(41301235)和江西省重點研發計劃項目(20181BBF68009)資助。

(qianruhuang@163.com)

成艷紅(1981—)，女，內蒙古赤峰人，博士，副研究員，主要從事紅壤退化阻控及生態修復研究。E-mail: yanhongch007@163.com