農田土壤微塑料污染及其對植物的影響研究進展

李瑞靜，趙亞菲，耿佳慧，李軍慶,2，李貞霞,2①

(1.河南科技學院園藝園林學院，河南 新鄉 453003；2.河南省園藝植物資源利用與種質創新工程研究中心，河南 新鄉 453003)

作為一種新型環境污染物，微塑料(Microplastics，MPs)在環境中的分布及其生物學效應是當前環境科學研究的熱點。MPs通常被定義為粒徑小于5 mm的塑料顆粒[1]，近年來研究者又將尺寸1～1 000 nm范圍內的塑料微粒定義為納米塑料(nanoplastics，NPs)。MPs在全球范圍內廣泛存在，并對生態系統造成了多種危害，甚至會通過日常用品和食物轉移到人體內，進而增加慢性炎癥和癌癥的風險[2]。SMITH等[3]在人類糞便內檢測出9種MPs，扈瀚文等[4]也發現聚苯乙烯(PS)和聚氯乙烯(PVC)微粒可以通過腸道移動到淋巴系統和循環系統中，從而危害人類健康。目前已有較多有關MPs在海洋生態系統的污染研究報道。MPs對海洋生態系統的影響涉及到海水、藻類、魚類、貝類等多個方面，可以說是海洋中的“PM2.5”[5]。水域生態系統中的MPs主要與陸地環境中的塑料制品有關[6]，而陸地環境中的MPs豐度可能是海洋中的4～23倍[7]。MPs也廣泛存在于農業生態系統[8]。RILLIG[9]指出MPs在土壤中積累到一定程度則會改變土壤性質、影響土壤功能及生物多樣性，進而影響植物生長性狀。MPs的負面生物效應可能是由2種機制引起的：首先，MPs被攝入，對生物體造成直接損害，通過食物鏈傳遞進而影響人類健康[10]；其次，MPs具有比表面積大、疏水性強和難降解等特性，其他環境污染物可在其上吸附，例如有機物和金屬等污染物，并與之發生相互作用，引起土壤物理化學性質的改變[5]。目前關于MPs進入土壤后對植物的影響研究還比較匱乏。該文概括了土壤中MPs來源、分布特征及積累情況，重點闡述了MPs對土壤生物和植物的影響及其可能的機制，為科學分析MPs對植物生態毒性機制提供依據，并對MPs污染研究方向進行展望。

1 農田土壤中MPs的概況

1.1 農田土壤中MPs的形態

目前關于MPs的分類還沒有統一的標準，MPs按形態可分為薄膜、碎片、纖維和顆粒等類型[11]。MPs的類型與其存在的環境密切相關。ZHOU等[1]發現山東省沿海灘涂土壤中的MPs有泡沫、球團、碎片、薄片、纖維、薄膜和海綿7種形態。LIU等[8]發現上海郊區20個菜田土壤中的MPs主要有纖維、碎片和薄膜，顏色以黑色和透明為主。王志超等[12]發現內蒙古河套灌區農田土壤中MPs有纖維類(23.34%)、碎片類(26.31%)、薄膜類(38.57%)和顆粒類(11.78%)4種類型，以薄膜類的占比為高。劉亞菲[13]發現滇池湖濱農田土壤中MPs以纖維狀為主，占總量的92.69%，而膜狀、碎片狀及繩狀MPs占比較少。白娜玲等[14]在研究3種地膜覆蓋對土壤環境及芋艿生長的影響時觀察到土壤中MPs纖維類數量最多。韓麗花等[15]發現大遼河流域土壤中MPs形狀纖維類僅占2.15%，薄膜類占比最大(57.36%)，碎片類占32.21%，顆粒類占比最小(1.53%)。岳俊杰等[16]發現黃河三角洲濕地無植物生長對照土壤中MPs類型主要有顆粒(16.67%)、纖維(33.33%)和碎片(50%)3種形態，在植物覆蓋的土壤樣品中存在顆粒、碎片、纖維和薄膜4種形態。HORTON等[17]研究發現污水處理廠的污泥中纖維狀MPs的數量最多。

1.2 農田土壤中MPs的來源

農田土壤中MPs主要來源于農用地膜殘留，其次是通過有機肥的施用、污泥、灌溉用水和大氣沉降等途徑進入土壤環境[18]。土壤中MPs的形態特征可部分反映其來源，如塑料薄膜一般來源于塑料袋和包裝材料，而塑料顆粒則可能來自個人護理品；顆粒狀MPs主要來自硬質塑料的分解[19]。

農膜殘留分解是農田土壤中MPs的一個主要來源。農用薄膜主要成分為聚乙烯(PE)、聚氯乙烯(PVC)、聚苯乙烯(PS)，包括高密度聚乙烯(HDPE)、低密度聚乙烯(LDPE)和線性低密度聚乙烯(LLDPE)。PVC薄膜透光性差，燃燒時會產生有毒物質，在美國已被禁用，但我國還有大量的使用。裴小樂[20]發現河南省各地市中PVC占農膜使用總量的40%。目前，我國已成為全球地膜使用量最大的國家，年使用量超過1.45×106t。現農用薄膜回收率低于60%，導致大量的殘留物滯留在土壤中難以降解，經分解成為MPs，造成污染[21]。

有機肥中MPs是造成農田土壤MPs污染的另一個重要來源。如德國雖然對肥料質量規定很嚴格，但允許肥料中含有占總質量不超過 0.1%的塑料，并且未考慮直徑小于2 mm 的塑料顆粒[5]。WEITHMANN等[22]研究發現生物廢棄物發酵和堆肥產生的有機肥料普遍含有MPs，其中粒徑大于1 mm的約有14～895 個·kg-1。我國是堆肥產品的生產和使用大國，年生產量在2.5×107t 以上，施用量約為 2.2×107t。堆肥產品中塑料的平均含量可達1.2 g·kg-1[23]。我國僅商品有機肥的年生產量就在2 500 萬t以上，實際施用量在2 200 萬t左右。有研究保守估算我國通過有機肥每年投入到農田土壤中的MPs總量在 52.4～26 400.0 t[18]。

污水灌溉和污泥施用是農田MPs污染的另一個重要途徑。國際上對污水處理廠中MPs的調查發現，污水中約90%的MPs在處理后會積累到污泥中。NIZZETTO等[7]研究發現，歐洲每年每百萬居民大約產生 125～850 t MPs，并通過污泥排入到農田土壤中，歐洲和北美的污泥中MPs的負荷量分別達到 6.3×104～43.0×104和4.4×104～30.0×104t·a-1，約50%的污泥應用在農業領域。美國、德國、芬蘭和瑞典等國的一些城市也發現污泥中含有MPs，且MPs含量范圍為 1 500～24 000 個·kg-1[24]。我國每年污泥的農業利用量約300萬t。LI等[25]在調查我國11個省份28個污水處理廠79個污泥樣品中發現，污泥中MPs的含量平均值為(22 700±12 100) 個·kg-1。我國《城鎮污水處理廠污泥處理技術標準(征求意見稿)》規定：污泥土地利用可分為園林綠化、農用、土地改良、林地利用等。此外有研究表明部分污泥傾倒不當，更加劇了土壤MPs污染[5]。

灌溉用水也是農田中MPs污染的重要途徑。作為農業灌溉的常用水源，地表水含有一定比例的MPs。研究調查發現，太湖中MPs豐度達1.0×104～6.8×106個·km-2；長江口水域MPs豐度達(4 137.3±2 461.5)個·m-3[5]。地下水是農業灌溉的另一主要來源，MINTENIG等[24]研究發現地下水和飲用水中存在塑料微粒，粒徑為50～150 μm；美國的伊利諾伊州地下水中也發現MPs污染，最高豐度達15 200 個·m-3。PANNO等[26]在鹽井來源的食用鹽中也檢測出了大量的MPs。此外，污水中也含有大量的MPs，雖然污水處理廠能處理一定量的MPs，但凈化后的污水中仍存在濃度較高的MPs。直接使用未經處理的污水灌溉農田的面積也在增加。DRIS等[27]研究表明，目前已有2×107hm2的土地使用未經處理或部分處理的污水進行灌溉，而且10%的世界人口的食物是通過污水灌溉的農田生產的。

MPs還可以通過大氣沉降的方式進入土壤。DRIS等[27]發現巴黎城市地區的大氣降塵中含有人造纖維，每年通過大氣沉降到該區域的纖維類MPs大約在3～10 t。LIU等[28]和KLEIN等[29]在巴黎、東莞、上海、漢堡等城市的大氣沉降物中也檢測到了MPs，大氣MPs的主要形態通常是纖維。因此，大氣沉降也是土壤MPs的主要來源，但關于大氣沉降中MPs的研究比較缺乏[23]。

1.3 農田土壤中MPs的積累

FULLE等[30]對澳大利亞悉尼某工業區土壤調查表明，其MPs含量達到0.03%～6.70%，主要成分為PVC和PE。SCHEURER等[31]在瑞士的平原也發現，90%的土壤樣品中存在MPs污染，豐度為593個·kg-1，其中88%的MPs尺寸范圍在12.5～500.0 μm。一些塑料污染嚴重的地區土壤中MPs含量可能高達60%[23]。現代農業生產活動會影響MPs豐度，因而有關農田土壤中MPs的研究日益受到重視。HUERTA等[32]在墨西哥東南部的鄉村環境家庭菜園中檢測到MPs污染，豐度為2 770 個·kg-1，且MPs尺寸范圍在5～150 μm；而德國某傳統農田和Landn河附近的農田中MPs含量分別僅為(0.34±0.36)和(1.49±1.88)個·kg-1[33-34]。LIU等[35]對中國耕地進行長期塑料膜覆蓋的調查顯示，土壤殘留塑料覆蓋水平為50～260 kg·hm-2。我國河北、山東、上海、云南以及黃土高原地區都檢測出MPs污染，主要成分為PE和聚丙烯(PP)，其中黃土高原MPs豐度最低(<0.54 mg·kg-1)，云南地區豐度最高(7 100～42 960個·kg-1)[23]。湖北武漢菜地MPs豐度則高達2.2×104～6.9×105個·kg-1[36]。陜西多種種植方式的農田中MPs豐度均為1 430～3 410個·kg-1[37]。新疆和內蒙古一些地區農膜覆蓋年數越長，MPs豐度越高[12,37]。

1.4 MPs污染對土壤結構和功能的影響

由于MPs難于溶解，可以在土壤中積累或與其他有機污染物結合，對農田生態系統功能產生影響，進而改變土壤的理化性質及物質循環。研究發現，MPs在土壤上的吸附受pH值的影響，吸附能力隨pH值的增加而減弱，并且土壤有機碳含量對MPs吸附也有重要作用[23]。LIU等[38]發現高濃度MPs顯著影響可溶性有機碳(DOC)、可溶性有機氮(DON)、可溶性有機磷(DOP)、腐殖質及富里酸濃度。DE SOUZA等[39]研究發現不同MPs對土壤結構和微生物功能的影響存在較大差異，聚酯類顯著降低土壤水穩性團聚體，而聚乙烯則可以顯著提高土壤水穩性團聚體，而水穩性團聚體的減少顯著降低了土壤微環境的多樣性，是土壤結構貧化的一種表現。ZHANG等[40]研究我國云南滇池農田土壤MPs發現，70%左右的MPs與土壤團粒緊密結合，特別是和微團聚體結合，參與到土壤團聚體的形成中。但是目前相關研究較少，且缺乏有關微塑料對土壤團聚體的形成過程及其相關機理的長期研究。

2 MPs污染對農田土壤中生物的影響

2.1 MPs污染對土壤動物的影響

有研究表明，隨著農田中地膜殘留物含量的增加，會導致土壤生物量、活性以及功能多樣性降低[41]。與水生動物研究相比，MPs對土壤動物生態毒理效應的研究較少，而蚯蚓是主要的研究動物。RILLIG等[42]發現進入土壤中的MPs可以被蚯蚓攝取，將MPs顆粒從表層土壤移入洞穴再遷移到深層土壤，并在生物體內富集，進一步促進了MPs在土壤環境中的遷移轉化和降解。目前MPs對蚯蚓的毒理學效應研究主要包括生長抑制、腸道損傷、體重下降、免疫反應、腸道微生物群落的變化、繁殖問題，甚至死亡[43-44]。MPs中的化學物質可以在土壤生物中富集，同時土壤生物可以將積聚的化學物質轉移。HUERTA等[44]發現蚯蚓可以選擇性地攝取LDPE (<150 mm)在體內積聚，且MPs粒徑越小，越容易遷移；此外，高含量(>28%)MPs會使蚯蚓腸道受到損傷，生長受到抑制，致死率也顯著增加，但對繁殖率沒有明顯影響。而RODRIGUEZ-SEIJO等[43]發現低含量(<1 000 mg·kg-1)的MPs在土壤暴露28 d后不會對蚯蚓的死亡率產生明顯影響，但隨著MPs含量增加以及暴露時間延長，蚯蚓腸道損傷嚴重，并直接使其體重下降及死亡。同時在蚯蚓糞便中也發現MPs的存在并證明其有可能被土壤節肢動物吞食進而遷移[23]，也有研究證明MPs有可能從蚯蚓轉移到雞肉，進而影響人類健康[32]。

2.2 MPs污染對土壤微生物的影響

MPs對土壤微生物也會產生影響，其作為其他有害物質載體導致土壤微生物多樣性下降[45]。MPs中含有的添加劑，如抗氧化劑、阻燃劑、增塑劑、光穩定劑等，會對土壤微生物活性產生抑制作用[11,41]。如鄰苯二甲酸脂、雙酚A等對土壤微生物活性有抑制作用，從而影響微生物的繁殖發育[11]。KONG等[45]研究表明，隨著土壤中二丁基鄰苯二甲酸酯含量的提高，土壤微生物多樣性下降。WANG等[46]發現二甲基鄰苯二甲酸酯污染物可能會導致土壤中碳氮循環的加快，進而不利于黑土肥力維持。ZETTLER等[47]研究表明微生物可長期吸附在MPs表面形成生物膜，影響土壤微生物的生態功能。例如，KETTNER等[48]發現，PE和PS顆粒上的寄生真菌和腐生真菌在MPs的生物膜中均有大量繁殖，含有某些致病菌的彎曲桿菌可依附于MPs，對生物及人類健康造成一定威脅。此外，MPs會改變土壤孔隙度和土壤濕度，進而改變土壤中的氧氣流動，從而改變厭氧和好氧微生物的相對分布[49]。

3 MPs對植物的影響

目前關于MPs在陸地生態系統的研究較少，尤其是在農業生態系統方面比較缺乏。一方面，作為陸地上MPs污染的主要來源，土壤中的MPs會降低土壤生物量、微生物活性及其功能多樣性，并且土壤中的MPs在植物-土壤間遷移會間接影響植物種子發芽及幼苗的生長[17,39]。長期存在于土壤中的MPs會形成NPs并經過遷移在植物體內積聚[50]，進而通過食物鏈進入人體，危害人類健康[51]。而MPs的高分子量或粒徑大的塑料顆粒則阻止了根際水平上的細胞壁滲透[52]。另一方面，MPs及NPs對陸地植物的影響機制還不清楚，特別是在土壤培養條件下[53]。

現有研究表明，MPs對大多數植物如小麥[54]、蠶豆[55]、水芹[56]、蔥[57]、萵苣[58]和黃瓜[59]等的生長發育有顯著影響，但也有一些報道表明MPs對植物的影響較小[60]。如QI等[54]首次以LDPE和可生物降解塑料薄膜作為研究對象，通過盆栽實驗發現這2種塑料膜殘留物都會對小麥種子及幼苗生長造成明顯抑制作用，其生殖期也會受到負面影響，其中可生物降解的塑料膜對小麥的影響更大；而JUDY等[60]發現，小麥暴露在MPs時，其出苗率和生物量沒有顯著變化。DE SOUZA等[57]發現MPs可引起蔥總生物量、組織元素組成(如含水量、含氮量和碳氮比)、根系特征(包括根長、根平均直徑、總根面積)的變化，其影響結果因顆粒類型而不同。LI等[58]研究發現PVC(100 nm～18 μm)和PVC(18～150 μm)對生菜根系活性無顯著影響，但0.5%和1%(質量分數)的PVC(100 nm～18 μm)卻顯著增加了根的總長度、表面積、體積和直徑。BOSKER等[56]對種子萌發生物測定中發現MPs可在豌豆種子囊的孔隙中積累。劉鎣鎣等[61]發現HDPE(23～38 μm、100 mg·g-1)會抑制綠豆的吸水和生長，證明水分吸收的物理阻礙可能是種子萌發和根系生長延遲的原因。MENG等[62]研究發現兩種MPs(LDPE和Bio-MPs)均能誘導菜豆的生長，且≥1.5%的Bio-MPs影響更顯著。URBINA等[63]發現單獨施用HDPE對玉米植株無不良影響，而PS具有顯著的植物毒性。而有研究發現粒徑大的PS(8.3±0.5 mm)對3種作物(綠豆、生菜和水稻)沒有造成不利影響[64]。另外，含有MPs的污泥土壤可促進番茄的生長，同時延緩和減少番茄果實產量[65]。

與MPs相比，NPs可以進入植物細胞。BANDMANN等[66]通過對煙草細胞的培養研究發現，納米級塑料微珠可通過細胞內吞作用進入煙草細胞，其中PS微球(20和40 nm)被細胞攝取，而100 nm卻被排除在外。這表明小粒徑的NPs有可能通過植物根際吸收進入植物體內。李瑞杰等[67]在砂培條件下發現亞微米級的PS能進入到小麥幼苗根部，并分布在其外皮層及維管柱，甚至根部積累的微球可被轉移到地上莖部維管束，進而到達葉片的脈管系統中。BOSKER等[56]發現在不同粒徑(50 nm、0.5 μm、4.8 μm)，不同濃度(103和105 個·mL-1)的MPs中，4.8 μm的MPs可在水芹種衣殼的孔隙中積累，并發現MPs暴露8 h后的水芹發芽率顯著降低，暴露24 h后的水芹根系生長差異顯著，而且大粒徑的MPs的影響更加顯著。JIANG等[55]觀察到大量100 nm的PS在蠶豆根尖積累。李連禎等[68]發現，萵苣根中200 nm的PS會轉移到其莖和葉中，從而對亞細胞結構造成潛在的危害。LI等[59]研究發現，500和700 nm的PS可以從根系被運輸到黃瓜的花和果實。

此外，MPs的植物毒性與活性氧(ROS)的產生有關，植物細胞中活性氧的積累會導致植物光合作用受到影響[69]。研究表明，植物受到脅迫會抑制產生ROS過程的酶進而干擾葉綠素合成，從而影響葉綠素和類胡蘿卜素[70]。例如，LI等[58]在研究NPs對萵苣生理影響時發現，PVC(100 nm～18 μm)對丙二醛含量無顯著影響，而1%顯著提高了SOD 活性，并促進類胡蘿卜素的合成；但PVC(18～150 μm)則抑制了類胡蘿卜素的合成。在其后續研究中也發現100 nm的PS會使黃瓜葉片的葉綠素、可溶性糖、類胡蘿卜素、脯氨酸含量以及熒光均顯著降低；700 nm的PS會使黃瓜葉片中丙二醛、脯氨酸、過氧化物酶相關基因的表達和酶活性、過氧化氫含量顯著增加；同時粒徑增大會導致主要抗氧化酶SOD和CAT的相對表達水平和活性降低[59]。孫曉東[71]也發現,PS-NPs可以誘導擬南芥抗氧化活性相關基因的下調，并使根部積累更多的過氧化氫，進而導致根部ROS水平積累。

如上所述，MPs的存在可能導致土壤物理化學參數的變化，如土壤結構、容重、持水量和營養成分[57,72]。這些變化可能通過改變植物根系特征、生長狀態和養分吸收過程直接影響植物的表現[54]。

4 MPs與Cd復合污染對植物的影響

目前我國土壤面臨較為嚴重的重金屬污染，而MPs可以吸附金屬污染物，并作為載體攜帶金屬進入生物體[73]，但關于MPs吸附重金屬進而對植物造成復合污染的研究較少，并大多集中在重金屬Cd上[74]。研究發現，MPs和Cd廣泛共存，它們可以相互作用，通過改變農業生態系統中金屬的生物利用度和毒性進而影響植物生長和重金屬積累[75]。當前，農業生態系統中MPs與作物之間相互作用的研究較少，MPs對植物的作用機理尚不清晰[50]。只有一些學者在幾種植物體中進行了研究。

李貞霞等[76]研究黃瓜幼苗對MPs和Cd污染的生理響應時發現,PVC(<18 μm，18～150 μm)能夠緩解Cd對黃瓜根系活力的影響，MPs與Cd復合污染對黃瓜葉片SOD和H2O2的影響呈現中和效應，但粒徑<18 μm PVC與Cd的復合污染降低了黃瓜葉片對光能的耗散能力，卻增高了其對光能的捕獲能力。WANG等[77]在研究HDPE和PS在不同劑量下對玉米吸收Cd實驗中發現，HDPE和Cd共存對植物產生的毒性比PS更為顯著,并且發現MPs還可以通過改變土壤結構以及植物根際性狀間接影響Cd含量。例如高劑量HDPE導致土壤pH值升高，10%的HDPE單一作用時促進植物生長，但和Cd共同作用時則產生抑制作用，說明MPs會改變植物對Cd的吸收，進而改變Cd的生物利用度。而WANG等[75]的另一項研究發現，MPs(PE和聚乳酸)共存對植物組織中Cd含量無影響，但會影響叢枝菌根真菌(AMF)群落結構和多樣性，并顯著增加了土壤中二乙烯三胺五乙酸(DTPA)提取態Cd含量，且PE與Cd之間在根生物量上存在顯著的交互作用。王澤正等[78]研究了MPs和Cd及其復合對水稻種子萌發的影響，發現低濃度MPs(100 mg·L-1)與Cd(2 mg·L-1)復合污染對芽和根的生長產生協同作用，促進水稻種子的發芽，其余復合污染對種子的發芽均顯拮抗作用；而高濃度的MPs與高濃度的Cd復合污染沒有對水稻種子根和芽產生影響，由此認為復合污染在一定程度上減輕了單一污染對植物的毒害。由目前的研究結論可以了解到MPs與Cd復合污染對植物的影響可能與MPs粒徑大小、含量和Cd濃度以及植物種類有關。

5 未來研究方向

目前農田生態系統中MPs對生物的影響和可能機理等研究不夠系統且比較分散，未來可以從以下幾個方面開展深入的研究：

(1)目前農田土壤中MPs的檢測方法有限，MPs定量、鑒定以及豐度計數單位沒有統一規范，必須盡快建立規范準確的檢測方法及單位體系。

(2)目前已經開展對MPs在農業生態系統污染的研究，但沒有深入研究MPs進入土壤后的一系列活動，并且這些研究大多僅在實驗室內模擬環境下完成。未來需深入研究MPs對土壤功能基因、土壤生物群及土壤營養循環變化的影響，探索MPs自身降解及土壤微生物對其的降解機制，加強對土壤、大氣和地下水環境中MPs的來源、豐度、類型和遷移分布的研究，從源頭控制MPs數量和類型。

(3)土壤生態系統復雜多樣，一些重金屬等其他污染物與MPs會形成復合污染，這方面研究甚少，僅涉及少數重金屬和個別植物類群，需要關注更多其他污染物與MPs的復合污染情況，及這類復合污染對眾多生物類群的影響。

(4)土壤中的MPs及其降解后形成的納米顆粒會進入植物體內，進而影響植物生長。目前已有研究表明MPs會對植物生長發育產生毒性效應，但是需要進一步闡明MPs從土壤到植物體的作用過程以及對植物危害的機制。另外關于環境中的MPs濃度是否會對人類產生危害，則需要更多相關基礎研究來確定MPs的暴露途徑及其潛在毒性，以評估其對人體健康的影響。