中國楊樹上的柵銹菌

姜 寧，梁英梅，田呈明

(北京林業大學，北京 100083)

銹菌是一類專性寄生真菌，引起多種植物的銹病。柵銹菌屬(MelampsoraCastagne,1843)是人類不得不重視的病原菌，其拉丁學名含義為黑色壞死斑，中文名取自其冬孢子柵欄狀的排列方式。在已知的百余種柵銹菌中，多數為害楊柳科(Salicaceae)寄主，導致明顯的葉面失綠和枯死；少數寄生在亞麻科、夾竹桃科和大戟科等植物上[1-2]。

楊樹(Populus)是我國防護林、用材林和城市綠化等人工林的主要造林樹種之一，分布范圍極廣。葉銹病作為楊樹上普遍而嚴重的葉部病害，常見于世界各楊樹栽培區，在美洲國家感病楊樹品種的人工林中，材積損失可高達65%；美國中部的雜交楊，由于銹病危害，減少材積31%～42%[3]。大量的柵銹菌寄生于楊樹葉部，影響光合作用，可導致樹勢衰弱，誘發次期性病蟲害的侵害而死亡，也對天然林的更新造成嚴重的影響[4-10]，為此B.A.Thielges[3]將其列為楊樹5大嚴重病害之首。

在Castagne建立柵銹菌屬之后，Van Kraayenoord對分布于世界楊樹上的32種柵銹菌進行系統整理，僅認可其中的11種[11]。尚衍重等[12]研究了已報道的楊樹上34種柵銹菌，并根據寄主范圍和夏、冬孢子形態特征的不同而承認其中的12種。袁毅[13]首次較為系統地研究了我國楊樹上的柵銹菌并記載包括新記錄種在內的7種柵銹菌。戴玉成[14]對楊樹上的柵銹菌通過數量分類學方法，討論了柵銹菌之間的進化關系，承認楊樹柵銹菌有14種。Leveille依據寄主類型將楊樹上的種都定為Melampsorapopulina，與銹菌的生物學特性有所結合，在一定程度上是一種進步，后來Thumen[1]和Harting[2]也曾根據寄主種類發表并訂正了一些種，但并不符合實際。G.Bagyanarayana[15]根據夏孢子的大小、側壁的加厚程度、冬孢子的大小及頂部是否加厚等特征，將楊樹上的柵銹菌分為9個種，并根據轉主寄主(銹孢子寄主)將M.populnea分為5個專化型。但這種劃分未得到廣泛認可[2]。目前仍然有很多學者包括我國的一些學者也使用該名稱確定楊樹上的一些種類，將青楊派、白楊派上的很多柵銹菌都鑒定為M.populnea，但我們研究后發現僅寄生于山楊上的M.laricis(同物異名)屬于該種。迄今為止在柵銹菌屬中，寄生在楊樹上的柵銹菌有14個種和2個雜交種被廣泛承認[2,16]。

目前國內外學者主要根據冬孢子形態及其在葉面的著生部位、夏孢子的形狀、大小、壁的厚度、表面刺突的形狀與分布、芽孔的數目、側絲以及轉主寄主植物的種類等作為分種的主要依據。然而由于柵銹菌的許多種在癥狀及病原形態等方面很相似，不同學者利用不同的分類標準在柵銹屬的種類劃分上得出了不同的結論。造成柵銹菌分種混亂的主要原因有：多數柵銹菌主要以夏孢子侵染楊柳科植物葉片或莖，有時不產生冬孢子，況且不同種之間的冬孢子形態差異并不明顯；有些楊樹柵銹菌不經過轉主而完成其生活史；柵銹菌的寄生專化性不是很強，一個種可侵染不同派、不同種或品種的楊樹，而同一種楊樹又會被幾種柵銹菌侵染，這樣寄主楊樹的種類在分類學上只能作為輔助特征；多數轉主寄生種，人為強制接種可使非寄主植物發病。因此有必要建立較為完善的分類體系，明確楊樹上的柵銹菌種類。本文系統地整理了中國報道的楊樹柵銹菌類群，依據形態學特征和系統學分別進行了種類界定，最終形態學與系統學互為驗證，確定中國楊樹上的柵銹菌類群為8種。

1 中國楊樹柵銹菌

1.1 冷杉-楊柵銹菌

Melampsoraabietis-populiImai,in Ito et Murayama,Trans.Sapporo Nat.Hist.Soc.17:164,1943

=Caeomaabietis-mayrianaeS.Imai,1942

性孢子器表皮下生，Ⅲ型。銹孢子器葉背生；銹孢子球形、近球形、倒卵形至橢球形(20～32.5×17.5～27)μm，壁厚2～3.5 μm，密生疣。夏孢子堆葉背散生，淡黃色，0.1～0.5 mm；夏孢子球形、橢圓形至長橢圓形，(17～28×9～24)μm，壁均勻加厚，0.8～2.7 μm，具刺，刺間距0.9～2.4 μm；側絲頭狀，(30～65×11～30)μm，頂部加厚至7.5 μm(圖1A、圖1B)。冬孢子堆葉背單生或聚生，多邊形，紅褐色，0.3～1 mm；冬孢子菱形、棍棒狀至圓柱狀，(21～45×5～11)μm,壁厚1 μm。

注:A,B.Melampsora abietis-populi冷杉-楊柵銹菌; C,D.M.allii-populina蔥-楊柵銹菌; E,F.M.populnea楊柵銹菌。

寄主：0，Ⅰ寄生在日本冷杉Abiesfirma，日光冷杉A.homolepis，北海道冷杉A.sachalinensisvar.mayriana，東陵冷杉A.nephrolepis，富士山冷杉A.veitchii。

Ⅱ，Ⅲ寄生在香楊Populuskoreana，遼楊P.maximowiczii，黑楊P.nigra，鉆天楊P.nigravar.italica，長序楊P.pseudoglauca，藏川楊P.szechuanicavar.tibetica，小葉楊P.simonii，歐美楊P.×euramericana，椅楊P.wilsonii，滇楊P.yunnanensis。

分布：中國、日本、俄羅斯。

討論：該種的模式標本采自鉆天楊上，同時用采自東陵冷杉的銹孢子接種鉆天楊獲得成功。隨后Hiratsuka和Karube通過向香楊、遼楊、歐美楊等樹種人工接種源自冷杉上的銹孢子，也證明了該種的轉主寄生關系，并發現其夏孢子不能侵染白楊派樹種[17-19]。此后由于該種僅在日本發現，故一度被認為是日本特有種。20世紀90年代在我國秦嶺的椅楊上首次發現[20-22]，此后在滇楊上有報道[18]，但我國未發現銹孢子階段寄主，也沒有接種試驗的報道。

Melampsoraabietis-populi和M.magnusiana、M.rostrupii以及M.populinea等種在夏孢子和冬孢子形態上極為相似，唯一不同的是該種具有極薄的夏孢子壁，而且刺間距也明顯小于其他楊樹銹菌[18-19]。

很多寄生在長序楊上的柵銹菌常常被錯誤地鑒定為Melampsorapopulnea(Per.) Karst，然而這些標本上的夏孢子具有很薄的壁，而且它們的系統發育學分析都顯示與M.abietis-populi屬于一個單進化枝。因此，夏孢子壁薄與否可以作為區分這個種和其它楊樹柵銹菌的形態特征[18]。

1.2 蔥-楊柵銹菌

Melampsoraallii-populinaKleb.Zeit.Pfl.-Krankh.,12:25,1902

=CaeomaalliorumLink,sp.Pl.2,7,1825

=Caeomaallii-ursiniWinter,Pilze Deutschl.I,p.255,1881

=Uredoallii-populinaArth.,Rèsult Scient.Congr.Intern.Bot.Vienne p.338,1905,1906

=Melampsorapopulneaf.sp.allii-populina(Kleb.) Bagyanarayana,Proce.1th IUFRO Fore.Trees Working Party Conf.P.47,1998

性孢子器葉表皮下生，圓餅形，直徑60～100 μm。銹孢子器裸露，生于葉斑上，亮橙紅色，直徑0.8～1.2 mm；銹孢子球形、卵形，(17～25×14～18)μm，壁厚2 μm，密生疣。夏孢子堆葉兩面生，圓形突出，橘黃色，約1 mm大小；夏孢子棍棒狀至長橢圓形，稀球形，(20～40×10～24)μm，壁通常均勻加厚，偶見一端偏厚，但決不在赤道部加厚，大小1.3～6.8 μm，除頂端外均具刺，刺間距1.3～3.5 μm；側絲通常頭狀，具細莖，(50～71×15～23)μm，壁厚2～3 μm(圖1C、圖1D)。冬孢子堆葉兩面生，多數生于葉背，單生或群生，紅褐色，0.5～1 mm；冬孢子不規則圓柱狀，(35～60×7～13)μm，壁厚1～1.5 μm，頂端偶見增厚，但不超過2 μm。

寄主：0，Ⅰ寄生蔥屬Allium；Ⅱ，Ⅲ 寄生山楊P.davidiana，苦楊P.laurifolia，合作楊P.opera，密葉楊P.talassica。

分布：中國新疆和內蒙，以及歐洲南部和俄羅斯。

討論：在已報道的中國柵銹菌中，Melampsoraallii-populina和M.larici-populina在夏孢子形態特征上很相似，但是該種的夏孢子壁較均勻且不加厚，而且冬孢子葉兩面生是區別M.larici-populina最具識別度的特征。Bagyanarayana曾將蔥-楊柵銹菌以及其它4種楊樹柵銹菌一起，根據銹孢子寄主的不同作為M.populnea的專化型處理[15]。然而，M.allii-populina夏孢子較大、頭部具光滑區以及冬孢子葉兩面生等特征很容易與M.populnea復合種區別開來，同時分子系統學研究結果也支持這是一個獨立的種[16]。野外接種試驗證明，M.allii-populina能夠以菌絲狀態在楊樹上越冬，因而在中國北方缺乏銹孢子寄主的地區亦然可以流行。

1.3 落葉松-楊柵銹菌

Melampsoralarici-populinaKleb.,Zeit.Pfl.-Krankh.,12:43,1902

=CaeomalaricisHart.Wichtige Krankh.W?ldbaume,p.93,1847

=Uredolarici-populinaArth.,Rèsult Scient.Congr.Intern.Bot.Vienne p.338,1905,1906

=Melampsorapopulina(Jacq.) Lev.,Ann.Sci.Nat.,p.375,1847

性孢子器葉背表皮下生，Ⅲ型，球形，褐色，直徑100 μm，高70 μm。銹孢子器裸露，生于葉背黃色病斑上，橘黃色，表皮下生至突出狀，直徑0.5～1.5 mm；銹孢子球形、卵形，(17～30×14～27)μm，壁厚1～2 μm，密生疣，疣長2 μm。夏孢子堆葉背生，稀葉正面生，表皮下生，成熟后突出寄主表皮，粉狀，橘黃色，直徑0.3～1 mm；夏孢子長橢圓、矩圓形至棍棒狀，(20～55×11～30)μm，壁厚度均勻但在赤道處強烈加厚，平均5.1 μm，最厚處達12.4 μm，孢子基部刺較大往上刺逐漸變小，絕大多數孢子頭部光滑無刺，刺間距1～5 μm；側絲棍棒狀至頭狀，(50～90×15～25)μm，頂部加厚至25 μm(圖2A,B)。冬孢子堆多葉正面生，稀葉背生，單生或聚生，多邊形，紅褐色；冬孢子圓柱狀或菱形，兩端圓，(20～45×7～12)μm,壁厚1～1.5 μm，頂部加厚2～3 μm。

寄主：0，Ⅰ階段寄生歐洲落葉松Larixdecidua，落葉松L.gmelinii，L.gmeliniivar.japonica，美洲落葉松L.laricina，日本落葉松L.kaempferi，西部落葉松L.occidentalis，黃花落葉松L.olgensis，華北落葉松L.principis-ruppechtii，新疆落葉松L.sibirica。

Ⅱ，Ⅲ階段寄生響葉楊(Populusadenopoda)，中東楊(P.×berolinensis)，北京楊(P.×beijingensis)，青楊(P.cathayana，P.charkowiensis×P.caudina)，美洲黑楊(P.deltoides)，念珠楊(P.deltoidessubsp.monilifera)、棱枝楊(P.deltoidessubsp.wislizenii)，密蘇里楊(P.deltoidesvar.missouriensis)，歐美楊(P.×euramericana)，甘肅楊(P.×gansuensis)，香楊(P.koreana)，苦楊(P.laurifolia)，大葉楊(P.lasiocarpa)，馬里蘭楊(P.×canadensis‘Mariandica’)，遼楊(P.maximoniicizii)，黑楊(P.nigra)，鉆天楊(P.nigravar.italica)，箭桿楊(P.nigravar.thevestina)，合作楊(P.opera)，少先隊楊(P.×pioner)，冬瓜楊(P.purdomii)，長序楊(P.pseudoglauca)，小青楊(P.pseudo-simonii)，小青×黑楊(P.pseudo-simonii×P.deltoides)，小葉楊(P.simonii)，菱葉小葉楊(P.simoniivar.rhombifolia，P.simonii×P.nigravar.italica)，川楊(P.szechuanica)，大青楊(P.ussuriensis)，滇楊(P.yunnanensis)以及黑楊派和青楊派的許多雜交種。

分布：中國、日本、印度、韓國、蒙古、新西蘭、澳大利亞、美國、俄羅斯及歐洲。

討論：該種是柵銹菌屬分布最廣泛的種，也是引起中國楊樹栽培區葉銹病流行最嚴重的病原菌。Melampsoralarici-populina依據其冬孢子堆葉正面生，夏孢子壁在赤道部強烈加厚，頂部具光滑區等特征很容易在形態上與其他楊樹柵銹菌區分。袁毅[13](1984)根據夏孢子頂部具有細刺而報道了一個中國新記錄種M.occidentalis，但是電子顯微鏡觀察發現M.occidentalis的孢子表面并不具有光滑區，且該標本的分子數據也顯示為M.larici-populina，因此中國目前尚未發現M.occidentalis。尚衍重等[23]基于其葉兩面生的冬孢子堆和1～3層的冬孢子等特征描述了采自遼寧歐美楊的一個新種—多生柵銹菌Melampsoramulta。然而，檢查該種的等模式，其形態特征與M.larici-populina的形態相似，同時從其他大量的M.larici-populina的標本中也觀察到2～3層冬孢子的現象，因此認為該種很可能是落葉松-楊柵銹菌的同種。

注:A,B.M.larici-populina落葉松-楊柵銹菌; C,D.M.magnusiana馬格柵銹菌; E,F.M.pruinosae粉被柵銹菌。

1.4 馬格柵銹菌

MelampsoramagnusianaWagner,Zeit.Pfl.-Krankh.,7:340,1897

=M.populneaf.sp.magnusianaBagyanarayana,Proce.IUFRO Rust Forest Tree Working Party Conf.,48,1998

=M.populneaf.sp.rostrupiiBagyanarayana,Proce.IUFRO Rust Forest Tree Working Party Conf.,50,1998

性孢子器葉兩面生，Ⅱ型。銹孢子器葉背生；銹孢子球形、橢球形，(14～23×12～20)μm，壁厚1～1.5 μm，密生疣。夏孢子堆多數葉背、葉柄、葉芽生，稀葉正面生，表皮下生，成熟后突出寄主表皮，粉狀，黃色，直徑0.3～1 mm；夏孢子球形至廣橢圓形，(13～33×12～26)μm，壁均勻加厚，1～5 μm，具刺，刺間距1.0～4.5 μm；側絲棍棒狀至頭狀，(44～95×12～24)μm(圖2C,D)。冬孢子堆葉背生，圓形至多邊形，紅褐色；冬孢子柱狀，兩端圓，(37～53×7.5～12)μm，頂部加厚1～2 μm。

寄主：0，Ⅰ階段寄生白屈菜(Chelidoniummajus)，紫堇屬(Corydalis)；Ⅱ，Ⅲ階段寄生銀白楊(P.alba)，新疆楊(P.albavar.pyramidalis)，河北楊(P.hopeiensis)，毛白楊(P.tomentosa)，圓葉楊(P.rotundifolia)，歐洲山楊(P.tremula)，日本山楊(P.sieboldii)等白楊派樹種。

分布：中國、美國、俄羅斯及歐洲東部。

討論：我國的毛白楊上已經報道了3個種，即Melampsoramagnusiana[24]、M.rostrupii[25]和Uredotholopsora[26]。前2個種在形態上并沒有不同，而且它們在楊樹上的癥狀、致病性差異不大，所不同的僅僅是銹孢子寄主不同，但缺乏接種試驗。一般認為M.magnusiana的銹孢子寄主是紫堇屬和白屈菜屬，而M.rostrupii的銹孢子寄主是山靛屬Mercurialis。Miura[27]報道了采自遼寧草河口紫堇上的一種裸孢銹Caeomafumariae，但并沒有確定M.magnusiana和Caeomafumariae的關系；戴芳瀾[28]據此銹孢子寄主紫堇上的銹菌將其記載為M.magnusiana，但這個記載是可疑的。因此，M.magnusiana和M.rostupii的轉主寄主在中國是不清楚的，而Hiratsuka通過日本山楊上的夏孢子(M.magnusiana)接種Chelidoniummajus，確定了其寄生關系[29-30]。

M.magnusiana和M.rostupii常常寄生同一個寄主楊樹，所不同的僅僅是銹孢子寄主植物種類。Boerema和Verhoeven(1951)將這2個種作為M.populnea種下的小種(專化型)，并認為M.rostupii是M.aecidioides的裸名[31]，此后很多人都在同時使用這幾個種名。尚衍重(1984)提出M.magnusiana和M.rostrupii可作為M.aecidioides的同種異名。基于同樣的考慮，Bagyanarayana將楊樹上的5個種作為M.populnea種下專化型處理，其中包括2個新的專化型：M.populneaf.sp.magnusiana和M.populneaf.sp.rostupii，同時指出M.populnea的夏孢子超過30 μm[15]。然而，寄生在白楊上的M.magnusiana或者M.rostupii的夏孢子均<30 μm[18]。人工接種試驗也證明中國白楊上的M.magnusiana或M.rostupii是同一個種，所不同的僅僅是致病性有差異[32]。另外，對收集自歐洲、中國、日本等地區被鑒定為M.rostupii和M.magnusiana的標本的分子系統學分析結果也顯示這2個種之間的遺傳特性并沒有差異[18]，而且M.rostupii本身就是個裸名，因此在中國被鑒定為M.rostupii、M.aecidioides以及一些M.populnea的種類都應為M.magnusiana。

1.5 美洲柵銹菌

MelampsoramedusaeThüm.,Bull.Torrey bot.Club 6:216,1878

夏孢子堆主要葉背生，圓形，金黃色或橘黃色；夏孢子倒卵形至卵形，(20.5～31.5×14.0～20.5)μm，壁略加厚，赤道部具光滑區，1.7～3.6 μm，具刺；側絲球形，(25～44×12～18)μm，壁厚4～5.5 μm。冬孢子堆主要葉背生，散生，初時淡褐色，后深紅褐色至黑色；冬孢子角形至圓柱狀，(31～44×10～15)μm。

寄主：0，I階段未見。在原產地北美，寄生于美洲落葉松(Larixlaricina)和花旗松(Pseudotsugamenziesii)；Ⅱ，Ⅲ階段寄生小葉楊(P.simonii)，川楊(P.szechuanica)，滇楊(P.yunnanensis)。

分布：原產北美，后傳播至中國、日本、俄羅斯、澳大利亞、南非、法國、印度、西班牙、葡萄牙和阿根廷。

討論：該菌作為我國進境植物檢疫對象中的危險性植物病原菌2019年首次在中國發現[33]，應引起足夠重視。夏孢子赤道部具有光滑區是該種區別于其它柵銹菌的主要特征。

1.6 怒江柵銹菌

MelampsoranujiangensisY.M.Liang,C.M.Tian & Kakish.,Mycoscience 47(4):199,2006

0，Ⅰ階段未知。

夏孢子堆葉背生，多散生、少聚生，圓形至橢圓形，橘黃色或淡黃色，直徑0.2～0.8 mm；夏孢子球形至卵形，(17～27×18～23)μm，壁均勻加厚，1～2 μm，具刺，刺間距1～2 μm；側絲頭狀，(33～56×12～15)μm，壁厚2～6 μm。冬孢子堆葉背表皮下生，散生，黃色至紅褐色，0.4～0.8 mm；冬孢子菱形、棍棒狀至圓柱狀，(23～44×5～13)μm，壁厚1 μm。

寄主：滇楊(P.yunnanensis)；0，Ⅰ階段未知。

分布：中國。

討論：怒江柵銹菌與馬格柵銹菌的夏孢子有部分相似，但該種的夏孢子更圓，且壁薄、刺間距更短[34]，可明顯與M.abietis-populi、M.magnusiana區分。

1.7 楊柵銹菌

Melampsorapopulnea(Pers.) P.Karst.,Bidr.K?nn.Finl.Nat.Folk 31:53 (1878)

=Caeomamercurialis(H.Mart.) Link,in Willdenow,Sp.pl.,Edn 4 6(2):35 (1825)

=MelampsoralaricisHartig,Allg.Forest-Jagdzeit.,61:326,1885

=Melampsoraaecidioides(DC.) J.Schr?t.,in Cohn,Krypt.-Fl.Schlesien (Breslau) 3.1(17-24):362 (1887)

=MelampsorapinitorquaRostr.,Farl.Snylt.Danm.Skove (Copenhagen):10 (1889)

=Melampsorapopulina(Jacq.) Lév.,Annls Sci.Nat.,Bot.,sér.3 8:375 (1847)

=MelampsorarostrupiiWagner,Oest.Bot.Zeit.,46:274,1896 (nomen nudum)

=MelampsoratremulaeTul.,Annls Sci.Nat.,Bot.,sér.4 2:95 (1854)

=M.larici-tremulaeKleb.,Forestl.Nat.Zeits,468,1897

=M.tremulaef.laricisHartig,Lehrb.Baumkrankh.Ed.2,p.14,1889

=M.populneaf.sp.laricis(Hart.).Boer.& Verh.,Neth.J.Pl.Path.,78 (1):82-201,1972

=UredolaricisArth.Result.Sci.Congr.Internat.Bot.Vienne (1905),p 338,1906

性孢子器葉兩面生。銹孢子器通常葉背生；銹孢子球形、倒卵形，(14～7×12～16)μm，壁厚1 μm，密生細疣。夏孢子堆葉背表皮下生，分散，成熟后突出寄主表皮，粉狀，淡黃色或土黃色，直徑0.2～0.4 mm；夏孢子倒卵形至橢圓形，(14～33×12～26)μm，壁略在側面略微加厚，1.1～5.0 μm(平均2.8 mm)，具刺，赤道處偶見光滑區，刺間距1.1～4.4 μm；側絲頭狀至紡錘狀，(34～50×10～17)μm(圖1 E,F)。冬孢子堆葉背生，黑褐色，圓形至多邊形；冬孢子棱柱狀，兩端圓，(28～59×8～13)μm，壁厚1～2 μm，頂端不增厚。

寄主：0，Ⅰ階段寄生黃花落葉松(L.olgensis)，落葉松(L.gmelini)，日本落葉松(L.kaempferi)，華北落葉松(L.principis-ruppechtii)，新疆落葉松(L.sibirica)。

Ⅱ，Ⅲ階段寄生山楊(P.davidiana)，青楊(P.cathayana)，響葉楊(P.adenopada)，日本山楊(P.sieboldii)，毛白楊(P.tomentosa)，毛山楊(P.tremulavar.villosa)，山白楊(P.davidiana×P.alba)，山灰楊(P.davidiana×P.canescens，P.davidiana×P.davidiana，P.davidiana×P.davidiana×P.tremula，P.erecta，P.alba×P.alba，P.alba×P.davidiana，P.alba×P.sieboldii，P.alba×P.tremula，P.sieboldii×P.davidiana)。

分布：中國、日本、美國、俄羅斯、歐洲和非洲。

討論：M.populnea常常被作為復合種處理，涵蓋白楊派及青楊派上的種類，有的學者將寄生在白楊派的柵銹菌根據銹孢子寄主作為M.populnea的專化型[35-36]處理。一些作者將M.laricis作為M.populnea的異名來處理[37-38]，但是他們卻同時接受M.magnusiana、M.rostrupii作為一個獨立的分類單元，于是常常將一些相同的標本鑒定為M.populnea或M.magnusiana，造成不必要的混亂。

這個種與寄生白楊派的其他已經報道的種類，如M.magnusiana等在夏孢子和冬孢子形狀及大小上很相似，但是該種的夏孢子壁在赤道部位略有加厚，而且部分夏孢子有時候在赤道部具有小的光滑區。另外，其它白楊柵銹菌的夏孢子堆常產生于葉柄、嫩芽上，并且集合成鮮黃色的堆。

袁毅根據寄生在P.davidiana和P.cathayana的柵銹菌的少數夏孢子在赤道部具有光滑區而將它們鑒定為M.abietis-canadensis，并認為少數夏孢子赤道部的光滑區是一個重要的鑒別特征[13]。Hiratsuka和Karube(1969)描述日本的M.laricis(=M.populnea)具有加厚的壁和光滑區[17]。作者觀察了采自世界不同地區山楊上的夏孢子特征，基本上都具有加厚的壁和部分光滑區，而且分子特征顯示它們和其他M.populnea歸于同一個進化枝[18]。因此，M.abietis-canadensis(Farl.) Ludwig作為中國新記錄種是一個錯誤的鑒定，應該為M.populnea。

M.populnea通過轉主寄生落葉松來完成生活史，Hiratsuka證實了日本山楊上的柵銹菌和日本落葉松的寄生關系[29-30]，尚衍重等[12]也通過接種試驗證實了M.laricis(M.populnea)的轉主寄主為黃花落葉松、落葉松、日本落葉松、華北落葉松和新疆落葉松等，同時也發現該菌的銹孢子在自然和人接種時都不能侵染黑楊派和青楊派以及它們的雜交品種。

1.8 粉被柵銹菌

MelampsorapruinosaeTranz.,Tranzxchel et Serebriannikov,Mycotheca Rossica,No.265,1912

0，Ⅰ階段未知。

夏孢子堆葉兩面生，散生或聚生，橘黃色；夏孢子球形至橢圓形，(19～32×14～25)μm，壁厚度均勻，2.4～5.7μm，具刺，刺間距0.7～1.4 μm(圖2E、圖2F)。冬孢子堆葉兩面生，單生，紅褐色；冬孢子圓柱狀，(37.3～60.2×9.4～13.1)μm。

寄主：胡楊P.euphratica，灰胡楊P.pruinosa。

分布：中國、俄羅斯。

討論：粉被柵銹菌形態上與馬格柵銹菌相近，但夏孢子的壁更厚，刺間距及刺更小。在國內，僅分布在新疆、甘肅、寧夏及內蒙古。自然狀況下，該種僅侵染胡楊及灰胡楊，但曾對毛白楊人工接種成功[13]。有學者將幾個寄生于毛白楊和鉆天楊(我們對此寄主缺乏鑒定)上的柵銹菌鑒定為M.pruinosae[22]，但觀察發現這些標本具有大的刺和長的刺間距以及冬孢子葉面生等特征應該是M.magnusiana。此外，尚衍重曾在合作楊上偶爾發現粉被柵銹菌和落葉松楊柵銹菌的混生現象。

2 楊樹柵銹菌的系統學研究

隨著系統學在真菌分類中的廣泛應用，越來越多的類群的分類學改變頗多。作為難以人工培養的真菌，銹菌在DNA的提取難度大于絲狀真菌，且純度低于絲狀真菌。但是，應用系統學鑒定真菌的優越性明顯，本文利用轉錄組內間隔區對中國楊樹柵銹菌做了系統學分析(表1)。結果表明，8種柵銹菌在系統樹圖中明顯形成獨立的分枝，除粉被柵銹菌支持率為67%外，其余7種支持率均>85%。此外，依據發育關系，這7種可分為3支系，分別是Melampsoraabietis-populi，M.nujiangensis支系；M.medusae，M.populnea支系；M.allii-populina，M.pruinosae，M.magnusiana，M.larici-populina支系。因此，在鑒定楊樹柵銹菌時，可以通過轉錄組內間隔區的差異，將樣本快速鑒定至某一物種。

表1 系統發育學所用標本及基因信息

圖3 基于ITS序列楊樹柵銹菌的系統發育樹

3 中國楊樹柵銹菌的分種檢索表