影響開花植物物種多樣化速率變化的因素探討

郭文鈺 黃建勛

摘 要：開花植物（被子植物）是目前最為繁榮興盛的陸地植物，是地球上種類最多、分布最廣、適應性最強的優勢植物類群。然而，物種多樣性在開花植物的譜系中極端不均勻，同時其物種并非勻速增加，而是集中在某些時期快速擴張。這種現象暗示了開花植物的多樣性受到某些因素的調控，而揭示影響開花植物多樣化速率的機制便是這數十年來植物學家孜孜不倦努力的目標。該文介紹了當前的研究進展。研究顯示，那些與類群分類相關的關鍵性狀大多與多樣化無關，而早期被視為決定因素的花性狀，目前被認為影響較低或是需要多性狀聯合才產生實際影響。多倍化是一個受到高度關注的候選因素，被認為能提供物種擴張所需的遺傳物質，在適當的情況或其他因素的參與下促成物種多樣化。然而，許多研究也呈現各類的爭議，這些悖論或許代表了多倍化不是決定因素，而是扮演著間接的角色。另外，環境的變異（溫度、濕度、空間）也能提高多樣性的發生。整體而言，影響開花植物多樣化速率的原因，很可能是一種綜合因素共同促成的結果，而每個植物類群多樣化速率提升的原因亦可能不盡相同。因此，先分別對植物類群進行探討，再進行整合，或許更能提供一個確實且普遍的模型。

關鍵詞：物種多樣化速率，開花植物，多倍化，性狀，地理環境

中圖分類號：Q949

文獻標識碼：A

文章編號：1000-3142（2021）10-1707-12

Abstract：Flowering plants （angiosperms） constitute the most prosperous group of land plants. They are the dominant plant group with the highest diversity and the widest distribution. However，species richness across lineages of flowering plants is extremely uneven，and species expansion is not smooth，but concentrated in certain lineages during particular periods. This implies that the distribution of biodiversity of flowering plants is influenced by some factors，and revealing the underlying mechanism is the goal of botanists’ unremitting efforts for decades. In this review，we try to review the progress of current researches related to this scientific question. Previous studies showed that most of the synapomorphies used by systematists to define the major clades of flowering plants do not drive higher rates of diversification. Flower traits，which were considered as determinants in the first place，were currently considered to have low impact to diversification，while a combination of multiple traits seemed more influential than a single character. As a popular candidate，polyploidy has been widely studied with debates. These paradoxes imply that instead of a determinant factor，polyploidy may act indirectly by providing the genetic materials for and thus promoting species diversification under appropriate circumstances with the participation of other factors. Environmental variation （such as temperature，humidity，and space） seems to associated with improved biodiversity，too. Overall，what affects the biodiversity of flowering plants is likely the result of a combination of factors and may not be the same for different lineages. Therefore，exploring potential factors in different plant groups and integrating the information may provide a solid conclusion than considering one particular factor across the whole flowering plants.

Key words：diversification rate，flowering plant，polyploidization，trait，geographical factor

開花植物（又稱為被子植物，angiosperm）是陸地植物王冠上最為璀璨的明珠。開花植物與人類生活密切相關，涵蓋了大部分主要的糧食作物（包括水稻、小麥、玉米、大豆等）和經濟作物（大部分的蔬菜、水果、觀賞植物），而開花植物突然的起源和爆炸性的物種豐富度，更被達爾文稱為“惱人之謎”，也是科學家們一直以來關注的焦點。開花植物起源于兩億五千萬至一億四千萬年前（Foster et al.，2017; Magallón et al.，2015; Silvestro et al.，2015），具有約304 000個已命名物種，可能還有多達156 000個未命名物種（Pimm & Raven，2017）;相較之下，與其關系最密切的裸子植物只有約1 000種，這兩個姊妹類群的物種數目呈現了350倍的差異（35萬 vs. 1 000）。這種極端差異暗示著開花植物在物種分化上的顯著優勢。然而，開花植物各類群之間的物種數目亦具有極大的差異（圖1），大的科包含了超過兩萬個物種（蘭科和菊科），小的科卻僅有一個物種（29個科），大小科之間的物種數目差距達到了兩萬以上，而超過60%的科（274個科）物種數目則在10～3 000之間（Christenhusz & Byng，2016）。另外，Tank et al. （2015）研究發現，開花植物在時間維度上并不是均速地發生物種分化（圖2），而是集中在某些時期快速增加（圖2中尖峰的時期）。要注意的是，由于Tank et al. （2015）的分析是以科為單位進行物種多樣化速率的分析，故此數據僅顯示科以上物種多樣化速率變化的情況。這兩種現象暗示開花植物可能借由某些有利的因素，在特定時期的某些類群快速分化。因此，數十年來許多科學家對開花植物的進化進行了各種分析，以期揭示影響開花植物物種擴張的潛在因素。

促進物種多樣化速率的過程及可能的影響因素相當的復雜。為此，科學家們數十年來經由各種不同層面的觀察結果，找出了眾多可能因素作為演化的推動力，并逐一進行關聯性的分析。要強調的是，在對于小類群的研究中雖然能發現若干證據支持，但是往往受限于數據量太少、缺乏有意義的統計支持而流于主觀的認定。相對地，在研究跨越長時間的大類群時，卻往往很難有明確的證據支持，而流于一種籠統的印象。當前對開花植物的物種多樣化速率變化成因的探討，傾向于關注較大類群，并鎖定單個或少數幾個因素去進行關聯性分析的方式，合并有意義的統計分析，以避免籠統性與模糊性。本文將介紹現有對開花植物的物種多樣化速率變化有影響的可能因素，整合目前科學家對這個復雜問題的理解，大致包括了性狀、多倍化、地理環境等方面（Vamosi et al.，2018）。 必須強調的是，這些結果受限于方法的假設、模型的設計、過于簡化的劃分或歸類、不完整或有偏見的抽樣等，得到的結論可能仍舊存在爭議。再者，也不能排除其他未被研究的影響因素，或者物種多樣性分布是由數個因素的聯合作用而產生實際的影響，而非單個因素所造成的結果。整體而言，這個未解之謎仍需要科學家們的后續努力，協力揭開其神秘面紗。目前這些研究大致可以歸類為三個角度：（1）開花植物發生多樣化速率提升的時段，是否伴隨著某些性狀、地質氣候、地理等方面的轉換？（2）多倍化對于物種分化的影響究竟是促進還是抑制？（3）若是單一因素不足以促進物種多樣化速率的變化，具體哪幾個因素的協同作用能更明顯地提升物種多樣性？下面將探討目前對這些問題的研究成果。

1 如何關注物種多樣化速率的變化

影響演化的因素從達爾文開始即有非常多的研究，基因、性狀、天擇、地理隔離等都有所相關，然而這些研究限于研究方法往往在一些小類群之間才能呈現明顯的證據，而在跨越大范圍時間的尺度（數百萬年以上）、廣泛的類群上（數十萬物種以上），從系統發育的角度來探討的研究則較為稀少。在被子植物中，大的類群未必一定發生過快速增加的物種多樣化速率（diversification rate）的變化，它也可能是隨著時間逐步生成的。因此，欲研究影響物種多樣化速率變化的原因，需要先確認物種多樣化速率的估算，估算的原理與方法簡介如下。

被子植物物種多樣性分布不均的現象很早便已經在古生物學研究中被注意到（Magallon et al.，1999），然而并未引起廣泛的關注。這是因為古生物學主要依賴化石證據去做推斷，化石質量的差異容易引起物種豐富度的估算偏差（Xing et al.，2016），所以多數科學家對此現象仍存有疑慮。自Slowinski & Guyer （1993）開發出姊妹群測試（sister-group tests）后，合并系統發育數值對物種多樣化速率進行估算的分析方法快速地發展（Rabosky & Lovette，2008; Ricklefs，2007; Sánchez-Reyes et al.，2017），相關研究也快速激增。具體方法是基于帶有年份信息的系統發育樹，合并現存的物種數目，借由估算物種形成率以及物種滅絕率來獲得物種多樣化速率）。這種基于系統發育樹進行估算的方法目前已被普遍使用，其中有較為著名的兩種方法。一種方法為 MEDUSA（modeling evolutionary diversification using stepwise akaike information criterion）（Alfaro et al.，2009）。此方法使用最大似然法（maximum likelihood）將可變速率之出生死亡模型（variable-rate birth-death models）套用到系統發育樹上，并且使用AIC數值（akaike information criterion）判斷挑選最貼近真實數據的計算模型，鑒定樹的枝條之間物種多樣化速率的顯著增加或減少。此方法盡管經過廣泛的使用，但是模擬研究表明此方法存在一些缺陷，主要因其估算的物種多樣化速率的數值在一定的區塊（regime）內是保持恒定的（比如在一條樹枝內），當速率隨時間變化且具有較高的錯誤發現率（false discovery rate）時，它會低估樹中的多樣化區塊（diversification regimes）的數量，在此情況下實際速率與估計出的速率結果之間會出現較大差異（Rabosky et al.，2014;May & Moore，2016）。盡管如此，但是它仍然是目前很受歡迎的方法之一。另一種方法是BAMM（bayesian analysis of macroevolutionary mixtures）（Rabosky，2014; Rabosky et al.，2014）。此方法相似于MEDUSA，但基于貝葉斯方法進行估算，同時引進了在同一區塊內其物種生成率與滅絕率可以隨時間變化的模型（即一條樹枝內的速率可以是不同的）。此方法也存在一些顧慮，比如沒有考慮到沿著滅絕分支的多樣化速率變化的可能性，也沒有考慮到多樣化速率變化之后的后驗分布的準確性（Moore et al.，2016;Rabosky et al.，2017）。

整體而言，對于物種多樣化速率的估算，現存的兩種模型雖然仍存在一些算法上的疑慮，但是大體上還算是受到科學家所認可的，而其瑕疵也持續在改進中，或許隨著時間的變化，這方面的問題能夠更為減弱或被解決，能獲取更為精準的估算結果。本文所介紹的文章都是經過物種多樣化速率計算的被子植物類群，在此基礎上，介紹與物種多樣化速率變化相關的影響因子。

2 關鍵性狀的創新與開花植物物種多樣化速率的聯系

科學家們最初的假設是關鍵形態的轉變影響了物種多樣化。此假設認為，當進化中出現一個關鍵形態時，可能帶給這個類群極大的競爭優勢，因此導致多樣化速率提升，進一步造成輻射分化和種群擴張。早期科學家猜測所謂的關鍵形態是指在分類上具有獨特性的、足以用來區分不同類群的顯著特征，并由此進一步推論，多樣化速率提升的時機應該和大類群（比如科、目）的分界點接近，甚至重合。Sanderson & Donoghue （1994）最早進行多樣化速率與性狀轉變的相關性研究，他們利用純出生模型（yule model）進行計算，發現開花植物進化早期一直維持著較低的多樣化速率，后期才出現一些提高了多樣化速率的獨立類群。此結果顯示，開花植物共有的獨特性狀（包括花器官、雙受精、3N胚乳、保護種子的果實構造等），不足以解釋開花植物的擴張。類似的結論也在后續使用出生-死亡模型（birth-death model）對不同類群進行的研究中得到了驗證（Davies et al.，2004a; Magallón & Castillo，2009; Magallon & Sanderson，2001）。其中，Smith et al. （2011）使用超過55 000個物種的系統樹，分析其多樣化速率，提出了約2 700個速率的變化節點，發現這些變化點發生的位置更傾向于分支之內，而非分支的起源[比如科或目的冠點（crown node）]。這個結論同樣顯示，分類上用來劃分與定義類群的那些性狀，并非提升物種多樣化速率的關鍵。

2.1 花朵兩側對稱對多樣化速率的影響

花朵是開花植物特有的生殖器官，被認為對于植物多樣性有關鍵性的影響，因此科學家們對于花性狀與多樣性的關聯也有著長久且專注的熱忱。其中，花的兩側對稱（zygomorphy）在發育、遺傳、形態性狀和進化等領域上受到大量關注與研究（Citerne et al.，2010; Cubas，2004; Endress，2001a; Hileman，2014; Reyes et al.，2016）。此性狀借由特殊花的結構和角度去限制傳粉者以特定方式接觸花粉，從而提高了傳粉的效率和專一性，而更易形成生殖隔離。由于傳粉專一性和生殖隔離從而促進物種分化，此性狀被視為是提高物種多樣化速率的可能原因 （Citerne et al.，2010），然而從長遠來看，專一化的傳粉者也存在提高滅絕速率的風險，即專一傳粉者滅絕時，也容易導致自己滅絕。為探索兩側對稱和開花植物多樣化速率是否相關，Sargent （2004）通過對姊妹枝的比較，發現兩側對稱與開花植物中物種較豐富的那枝相關，Vamosi JC & Vamosi SM（2011）也通過系統進化回歸分析（phylogenetic regression）得到類似的結論。盡管這兩份研究都顯示了正向的相關性，但是他們在方法上使用了較大范圍的類群進行分析，對于性狀的定義難免籠統簡化。如某科有較為多數的物種為兩側對稱，就簡化為此科為兩側對稱;又如向日葵，其花盤由舌狀花與管狀花組成，但舌狀花為兩側對稱，管狀花為輻射對稱，這類的花性狀就應該要依據實際發生功能的花種類進行定義較為正確。加上還有著許多性狀的反轉（至少69個）（Reyes et al.，2016），真實的情況比他們當初假設的要復雜得多。若是考量性狀的復雜情況，對數據進行更細致的分類，并且精確定義選擇姊妹枝 （sister clade），后續研究中只得到了模棱兩可的相關性（Kay et al.，2006）。而除了對姊妹枝的比較之外，BiSSE分析（binary state speciation and extinction）可針對二元性狀測試其與物種多樣化速率之間的相關性（FitzJohn et al.，2009; Maddison & FitzJohn，2015; Maddison et al.，2007）。然而，Reyes et al. （2016）對山龍眼科研究結果顯示，并未發現花對稱性狀對于多樣化速率有顯著性的影響。因此，目前花對稱性對于物種多樣化速率的影響尚需要后續更多對不同植物類群的研究。

2.2 合生心皮和合生花瓣與多樣性速率變化的關聯

其他花性狀中，心皮與花瓣的合生（syncarpy和sympetaly）也被視為是開花植物的關鍵創新（Armbruster et al.，2002; Endress，1982，2011a，b）。合生心皮（syncarpy）是大部分單子葉植物與真雙子葉植物的特征，在開花植物中至少獨立演化出現2～17次（Armbruster et al.，2002; Endress，2011），相較于離生心皮，能更好地提供花粉管生長，有利于花粉競爭，因此對于核果（drupes）與堅果（nuts）這些借由動物選擇而傳播的進化方式更有競爭力（Armbruster et al.，2002; Endress，1982，2006，2011）。合生花瓣（sympetaly）則是大部分菊類植物（asterids）的特征，不過開花植物的其他類群也時常可見（Endress，2001b，2011; Sauquet et al.，2017）。合生花瓣由于使花結構更加穩定，因此容許在花的大小與花管的長度上有較大的變異，而這樣的變異已被證明有利于增加生殖隔離以及傳粉者的多樣性（Endress，2001b）。引申來說，這些借由調整花器官各種部位（比如雄蕊、花瓣）的變化，都有可能因為授粉者的專一化和高效化，而對物種多樣化速率產生改變（Endress，2001a，b，2006，2010，2011）。然而，目前尚缺乏在取樣上能高度涵蓋整個開花植物的研究來對這些假設進行正式分析，因此這幾種性狀的影響仍有待驗證。

3 多倍化簡介與促進/抑制物種多樣化速率的相悖觀點

在眾多被認為可能影響多樣化速率的候選因素之中，多倍化（polyploidy）受到了廣泛的關注與研究。多倍化事件可分為由兩個物種雜交所形成的異源多倍化（allopolyploidy），或是一個物種自己發生了全基因組重復而造成的同源多倍化（autopolyploidy）（Ramsey & Schemske，1998）。這里常見的假說：多倍化將導致基因拷貝大量增加，這些新的拷貝便可能借由劑量效應（dosage effect）（多拷貝導致表達的蛋白增多，所以某方面的功能強化）或是因為減低的選擇壓力而增加突變率，故有較高的概率發生新功能化（產生新功能）（neofunctionalization）、亞功能化（原先功能分開到兩個基因上去各自執行）（subfunctionalization）等的基因分化，這些都可能導致物種出現生理、結構或形態的變化，進而產生適應不同環境的競爭優勢，提高物種分化的概率，因此被視為是促進物種多樣性的可能原因（Chen et al.，2007; Soltis et al.，2009）。然而，剛形成不久的多倍體由于突增的遺傳物質，干擾了減數分裂、細胞分裂等機制，存活不易。同時，倍化的配子要找到同樣倍化的植株才能繁殖，在初期族群中多倍體數量稀少時是十分困難的（Levin，1975; Ramsey & Schemske，2002），使得這些多倍體具有繁殖力低、遺傳變異性低的特質。目前，已知開花植物有30%～40%的物種在屬內出現了多倍化（Stebbins，1938; Wood et al.，2009），盡管多倍體如此廣泛分布，但仍有觀點認為多倍化是進化上的噪音，他們雖然頻繁地出現，但是經常走向進化的死胡同（Grant.，1981; Ohno，1970; Schultz，1970; Stebbins，1950; Wagner，1970）。

3.1 植物類群普遍經歷過多倍化不能作為支持有利物種多樣化速率的證據

值得一提的是，由于現存的類群中存在很多的多倍體，并且在大多數植物基因組的祖先中都檢測到多次古代多倍化事件，部分學者認為這代表了多倍化在長期來看對植物進化是有利的，然而這些現象可以單純來自于高頻率發生的多倍化事件，并不能直接作為支持多倍化有利于物種多樣性的證據。Meyers & Levin （2006）研究發現開花植物中多倍體形成的頻率很高，而后逆轉回二倍體狀態（指的是染色體經歷丟失、融合重組等過程而發生的去多倍化的現象）的概率卻很低，因此出現眾多的多倍體物種僅僅是一個不可避免的現象，而不涉及多倍化對于進化是有利還是有害。后續Scarpino et al. （2014）利用60個開花植物數據，輔以估算模型的優化與擴展進行分析，提出相較于二倍體，多倍體對多樣化反而較為不利。他們進一步推論，多倍體的普遍性是由于它們頻繁形成（Otto & Whitton，2000; Vamosi & Dickinson，2006），而不是有任何短期或長期的優勢。然而上述兩篇研究由于使用屬水平的數據并且忽略屬內關系后進行估算，因此無法區分其數據是由一個多倍化事件后產生了一個高度多樣的進化枝，還是由數個多倍化分別產生的多個低度多樣性的進化枝。Mayrose et al. （2011）則利用63個植物類群（大多為屬）的數據，先使用chromEvol估算了倍性水平（Mayrose et al.，2010），然后使用BiSSE模型推斷了倍性與多樣化的相關性，結果發現多倍體分支的物種多樣化速率顯著較低。然而，當進一步將物種形成事件是否涉及了多倍化進行區分后，結果顯示，二倍體具有較高的物種多樣化速率這一結果，最適合的解釋是由于經過多倍化后的二倍體（相較于新生多倍體）更容易發生物種分化。即：逆轉回二倍體（隨時間將倍化的染色體進行丟失融合等重組而恢復原本染色體倍數）的物種，由于發生多倍化時增加了基因拷貝，具有基因新/亞功能化的潛力，又因為恢復為二倍體而沒有多倍體在細胞/減數分裂和匹配配子時的困難，因此更有可能促進物種分化。雖然Mayrose et al. （2011）和Scarpino et al. （2014）的分析是基于不同的原理和模型，以及不重復的數據集，但是分析涉及的開花植物比例還是太少，因此這些結論仍有待進一步的驗證。另外，Barker et al. （2016）提出，理論上同源多倍體的形成率應該超過異源多倍體，但兩者實際上出現的頻率卻差不多。這暗示了異源多倍體可能更有進化上的優勢，可能是兩種不同的基因組結合，涵蓋了兩方親本的生態位以及更大的遺傳變異，因此提高了異源多倍體在生存與維持上的競爭力。至于這樣的現象是否會在進化上對物種多樣化速率造成長期的影響，尚待進一步的驗證。

3.2 多倍化對物種多樣化的影響可能需要一段滯后時期

盡管從目前的結果來看，多倍化在短期而言對物種多樣化是不利的，但是其長期的影響還不能肯定。科學家們假設多倍化或許對物種而言存在著長久而深遠的影響，比如經過漫長時期的進化，植物已經克服了基因組不穩定，克服了細胞/減數分裂和繁殖上的困難，而借由重復的基因增添了大量的遺傳變異，得以成功地從祖先的表型、棲地上分別開來而成為新種。這樣的理論，指出多倍化之后，可能要間隔一段時間，才能消化掉多倍化的害處而獲取它的優勢。Schranz et al. （2012）提出多倍體對多樣化的積極影響需要經過一段滯后時期 （lag period），在通過二倍體化、新的關鍵性狀產生和遺傳多樣性建立之后，才能顯現出來。不過這個假說目前的支持證據僅來自于較近期發生的物種類群，比如車前科的婆婆納屬（Veronica，Plantaginaceae）（Meudt et al.，2015）和十字花科（Brassicaceae）（Hohmann et al.，2015），依然需要其他更廣泛的研究進一步驗證。Tank et al. （2015）評估過開花植物中的多倍化與多樣化速率上升之間的關聯性，他們使用定年后的科水平物種樹，以MEDUSA測算物種進化速率的變化，結果顯示有速率增加的節點與多倍化發生的位置很少重合，但有六個多倍化事件滯后的三個節點內發生了多樣化速率大幅提升的現象。此研究可視為對滯后理論（Schranz et al.，2012）的一種支持，但其包含的多倍化事件大多位于容易取得基因組的大類群中，為了確認這一關聯性是否受到此種潛在偏差的影響，后續仍需增加多倍化事件的數據進一步驗證。Landis et al. （2018）則進一步綜合了大范圍的開花植物類群及其中可能的多倍化節點，針對多樣化速率和多倍化之間的相關性進行分析，其中姊妹枝比較的結果支持多倍化伴隨著較高的豐富度，而當直接比較多倍化和多樣性變化節點時，雖然有一定比例的數據符合滯后理論，但是這種分布和隨機分布的數據組相比并沒有顯著差異。另外，此分析中采用的多倍化結果，其部分事件在不同分析方法中并未得到一致的結果（其采用有多種判斷多倍化的方法，很多多倍化發生的位點卻往往只有一種方法偵測到，其他的方法卻不支持），取信上存在疑慮。因此這部分結果還須未來更深入地分析并進一步驗證。

3.3 其他導致基因重復的方式是否有利于物種速率變化

由于目前的分析方式除了使用基因組的共線性分析（synteny）能夠較為確定多倍化是為全基因組重復（即同源多倍化），至于同義替換速率分布（Ks distribution）和系統基因組學（phylogenomics）等方法目前尚無法準確地分辨同源或異源多倍化。另外，某些由串聯重復、轉座子所導致的關鍵基因家族的進化，是否也起到重要的作用，這些都是將來應加強關注的方向，不過這些信息在很大程度上需要依賴于基因組測序后獲得的基因所在位置的信息來加以分辨，在目前大量材料為轉錄組的前提下有些難以實現。不過在大量轉錄組為材料中，只要某多倍化發生的祖先物種其后代覆蓋了至少一個基因組測序的物種，即可達成繼續深入追蹤多倍化事件的來源基礎。

4 氣候與空間因素對開花植物物種多樣化速率的影響

溫度和濕度等氣候條件皆會影響物種豐富度，而緯度與海拔的變化皆會造成不同的氣候條件。和生物界其他的類群一樣，植物的物種豐富度隨著緯度呈現梯度分布，其多樣性在熱帶地區是最高的，隨后往溫帶與極地逐漸下降（Gentry，1988）。一些研究顯示熱帶地區的多樣化速率更高（Davies et al.，2004b; Jablonski et al.，2006; Jansson & Davies，2008），另外的研究則支持熱帶保守假說（tropical conservatism hypothesis），推論溫帶物種是由屬于熱帶的祖先物種在氣候變化時適應了溫帶化的棲地而產生，并提出證據顯示分布在溫帶的大部分類群起源于全球寒冷化（始新世-漸新世界線）之后，并且嵌套在熱帶物種譜系之中（Kerkhoff et al.，2014）。這種現象也同樣出現在鳥類以及哺乳類（Rolland et al.，2014; Weir & Schluter，2007）中，皆符合此假說的預測。整體而言，隨著緯度而變化的生物多樣性，很可能是因為熱帶地區穩定而四季恒常的氣候，再加上古地質歷史上的氣候更接近熱帶，因此保留更多植物多樣性的結果（Crane & Lidgard，1989; Crisp et al.，2009）。

4.1 熱帶高山擁有較高的多樣化速率

其他研究則發現熱帶高山地區的植物類群具有特別高的多樣化速率（Hughes & Eastwood，2006; Lagomarsino et al.，2016; Merckx et al.，2015; Pennington et al.，2010; Uribe-Convers & Tank，2015）。這可能是由于在高山地區中，因海拔變化造成了較大的溫度梯度變化和物種群落差異所造成的現象。在過去對植物多樣化速率變化的研究中，通常沒有同時考量緯度或海拔的影響，也就是大多將緯度與海拔分成兩個方向去考量，但低緯度（熱帶）地區的高度生物多樣性是否是因為低緯度地區的高山其豐富的物種多樣性所造成的？目前的分析方式是否存在將同一現象（熱帶地區高物種豐富度）賦予兩種解釋的疑慮（低緯度、高山物種多樣化速率較快）？建議未來的研究可拆分這部分數據去進行驗證。

多倍化后的植物通常會因為染色體倍數的差異導致多倍體后代譜系與其祖先之間的生殖隔離，再加上多拷貝基因因為降低的選擇壓力而增進突變的可能，容易造成多倍化物種與原種之間產生形態和生態上的差異，起到驅動新物種形成的作用（Zhan et al.，2016）。目前一些研究在高緯度或高山地區中觀察到較高的物種形成率，也被認為可能與較多的多倍化相關（Brochmann et al.，2004; Vamosi & McEwen，2012）。

4.2 群體連通性影響物種多樣化速率

除了溫度和濕度之外的地理因素也會造成物種豐富度的差異，特別是影響群體連通性（population connectivity）的情況下，例如生活在海島（Baldwin & Sanderson，1998）或山峰（Comes et al.，2008; Merckx et al.，2015）等空間隔離的環境中的某些開花植物類群，便發生了適應性輻射的現象。其他研究也發現，在地中海區域的一些干燥棲地有高度的物種形成率（Buerki et al.，2012; Goldberg et al.，2011; Reyes et al.，2015），這很可能是由于這些棲地的干燥度不均勻，其中水的可利用性和土壤養分的異質性形成了群體之間的空間隔離，而導致較高的新物種的形成率（Savolainen et al.，2006）。

5 復合原因的協同影響

除了上述已被研究的可能因素之外，是否還有其他目前未知的、從未考慮的因素，實際上才是推動一系列性狀變化而導致多樣化速率提升的真正原因（Maddison & FitzJohn，2015; Rabosky & Goldberg，2015）？這是對于多樣化速率影響因素相關研究的一大挑戰。盡管我們不可能列入所有可能的因素，但是將多重因素同時列入考慮則或許更貼近事實。比如，O′Meara et al.（2016）使用500個開花植物的數據，分析六個花性狀的復合效應對于多樣化的影響，結果發現有花冠、兩側對稱、低雄蕊數目三個性狀的聯合作用，比單獨一個性狀與多樣化速率變化之間的關聯都更顯著。此發現同時符合了長久以來植物學家認為諸多花性狀之間并非獨立進化的觀念 （Jabbour et al.，2008; Sauquet et al.，2017）。雖然這兩篇研究在方法上仍有值得改進之處，比如對性狀歸屬的簡化，取樣范圍過小等，但是可說是多性狀復合作用研究方向的一篇重要代表作。

5.1 復合效應的關聯性

廣義而言，復合效應可以包含形態、地理、基因遺傳的多元因素。首先，研究性狀在系統發育過程中進化的模型已經被開發出來，用來明確地測試性狀是獨立進化還是以互相具有關聯性的方式進化，現有的計算模型亦可以適用于離散型（Huelsenbeck et al.，2003; Lewis，2001; Pagel，1994，1999; Pagel & Meade，2006; Schluter et al.，1997）或是連續型（Pagel，1997; Schluter et al.，1997）的多個性狀的研究。目前已有一些研究使用這些模型估算多種特征之間的關聯性，比如花瓣的微結構與授粉者的種類（Ojeda et al.，2016），特定基因與病原體感染樹木的致病能力（Nowell et al.，2016）等。

雖然這些方法并不能顯示性狀間的因果關系，但是離散數據的模型也可以用來推論一個性狀對其他性狀轉變的影響。比如，在分析環境與C3/C4植物進化的關聯性時，C4植物與干燥棲地的關聯性是很顯著的，至于具體的原因，Osborne & Freckleton （2009）研究發現，這并非是由于C4植物較容易出現在干燥的棲地，而是C4植物一旦演化出現后，就更容易適應而轉移到干燥的環境。又比如在對大戟屬與楓屬植物的研究中（Armbruster，2002），不但發現花色與秋天的葉色兩者之間具有關聯性，而且顯示葉色的改變是在花色變化之前發生的，代表植物中葉的色素（如花青素）在需要時會先被選擇，隨后才被合并進入花中。

5.2 未經研究的性狀或性狀-環境的組合或許才是真正的主因

目前大部分的研究結果普遍顯示，代表關鍵創新的許多形態可能不是影響開花植物多樣化速率變化的唯一原因，甚至不是主要原因。相反地，未經研究的性狀或性狀-環境的組合或許更可能才是刺激物種形成的主因（Bouchenak-Khelladi et al.，2015）。我們同時也需要考慮以下的可能性：即便觀察到了某個性狀與多樣化速率的相關性，此一性狀仍可能是通過其他性狀的轉變產生了間接影響，而非導致多樣化速率變化的直接因素（Maddison & FitzJohn，2015）。這種情況會大幅影響對分析結果的判讀。比如，具有纖細導管的植物，由于在寒冷的氣候下結冰的問題較小，在低溫環境中生活的適應成本較低，因此更容易在寒冷的環境中定居（Zanne et al.，2014）。這樣的性狀可以視為是在進化過程中產生的一種基底（前置）性狀，具有更容易適應某種環境的前提而更容易導致生態位擴張。

5.3 多倍化-環境氣候-多樣性之間的關聯性結論

另外，也有一部分的文章分析并討論了多倍化-環境氣候-多樣性之間的關聯。Vanneste et al. （2014）首先提出，在現存植物基因組中所偵測到的古多倍化事件，大多聚集在白堊紀-古近紀的交界處（K-Pg boundary，65 Mya）（Fawcett et al.，2009; Vanneste et al.，2014），而非是均勻分布在開花植物中的。由于這段時期的環境劇變，導致地表眾多生物滅絕（包括稱霸了地球1.6億年的恐龍），這一發現暗示了重復的基因可能提供了植物適應上的優勢，賦予多倍體更大的表型可塑性以應對環境劇烈變化的沖擊。然而，對此現象，也有其他的說法。如Vanneste et al. （2014）也提出一個中性的解釋，認為這種現象可能只是由于在劇烈變化的環境下，形成多倍體的概率較高，并且在種群減少的情況下減輕了多倍體面臨的少數細胞型缺陷，不一定代表多倍體更有優勢。此外，Freeling （2017）也提出，白堊紀-古近紀的交界處發現很多的古多倍體事件也可能是一種搭便車效應（hitchhiking effect），是由于無性繁殖或許更容易在劇變環境中生存，使得多倍體在這段滅絕期間得以活下來。更有研究認為多倍化并沒有在氣候劇烈變化的時期更加密集（Ren et al.，2018）。然而，確實也有一些研究結果顯示正向的結論，比如在菊科、葫蘆科、豆科中，其科內物種快速擴張時期，通常與多倍化事件，劇烈的氣候變化甚至是某些性狀的轉變協同發生（Guo et al.，2020; Huang et al.，2016; Zhang et al.，2021; Zhao et al.，2021）。對于這種多因素之間的關聯性，還需要未來更多研究，對更多類群或更廣泛的類群，加入各層面的因素考量的分析結果去進行驗證。

6 要點總結

（1）影響物種多樣化速率提升的性狀大多不是分類上用來定義分支的性狀。比如開花植物共有的獨特性狀，包括花器官、雙受精、3N胚乳、保護種子的果實構造等，皆不足以解釋開花植物的擴張（Magallón & Castillo，2009; Magallon & Sanderson，2001; Sanderson & Donoghue，1994; Smith et al.，2011）。

（2）花的性狀對物種多樣化有其重要性，花的兩側對稱，合生心皮與合生花瓣在植物學家眼中很早便被視為與物種擴張有關，然而這些性狀與物種多樣化速率變化之間的關聯性，在目前多個研究的結論中有所沖突，尚無法獲得肯定結論（Citerne et al.，2010; Cubas，2004; Endress，2001a; Fitzjohn et al.，2009; Hileman，2014; Maddison & FitzJohn，2015; Maddison et al.，2007; Reyes et al.，2016）。

（3）多倍化對多樣化的影響尚未有定論（Chen et al.，2007; Landis et al.，2018; Mayrose et al.，2011; Meyers & Levin，2006; Otto & Whitton，2000; Scarpino et al.，2014; Soltis et al.，2009; Vamosi & Dickinson，2006）。短期而言，多倍化對物種形成了存活和繁殖上的阻礙，對多樣化是不利的。然而從長期來說，多倍化可通過增加的拷貝促進改變而獲得適應上的優勢，存在促進物種多樣化的可能。現存類群中有很多的多倍體，并且多數植物基因組中都能檢測到多次古代的多倍化事件，因此部分學者認為多倍化對植物的長期進化是有利的，然而亦有學者認為這可能單純來自于高頻率發生的多倍化事件，而并不涉及其對進化有利還是有害。

（4）當環境中有大幅度的溫度、濕度變化，或空間上的隔離產生的不連續棲地，通常是物種多樣化的熱點，導致較高的物種形成率（Baldwin & Sanderson，1998; Buerki et al.，2012; Comes et al.，2008; Goldberg et al.，2011; Merckx et al.，2015; Reyes et al.，2015; Savolainen et al.，2006）。

（5）近期研究開始分析復合因素協同影響多樣化速率的可能性。比如花冠、兩側對稱、低雄蕊數目三個性狀的聯合作用與多樣化速率變化之間的關聯，較任一單獨性狀的關聯都更顯著（O′Meara et al.，2016），而某些非關鍵創新性狀-環境的組合亦被認為能夠刺激物種形成（Maddison & FitzJohn，2015; Rabosky & Goldberg，2015）。另外亦有多篇研究基于多個古多倍化事件被定年在白堊紀-古近紀的交界處（K-Pg boundary，此時期發生了生物大滅絕事件），而多倍化-環境氣候-多樣性之間的關聯推論（Fawcett et al.，2009; Vanneste et al.，2014）認為多倍化可能提供了植物適應上的優勢，賦予多倍體更大的表型可塑性以應對環境劇烈變化的沖擊。然而，此觀察亦可中性地解讀為劇變的環境下減輕了多倍體的少數細胞型缺陷或者提高了其無性繁殖的優勢，因而提高其生存率。不過，有部分研究結果確實顯示了多倍化可能對多樣化具有正向的影響，如在菊科、葫蘆科、豆科中（Guo et al.，2020; Huang et al.，2016; Zhao et al.，2021），其科內物種快速擴張時期，通常與多倍化事件，劇烈的氣候變化甚至是某些性狀的轉變協同發生。關于多個因素的協同作用和影響，還有待更多研究驗證。

（6）同時不可忽略存在目前未知的、從未考慮的因素去推動物種多樣化速率的可能，這或許是先前研究常得到模棱兩可或甚至沖突結論的原因（Bouchenak-Khelladi et al.，2015）。舉例來說，或許多倍化對物種多樣化速率的影響是間接的，而直接影響的因素是目前未知的，因為尚未納入研究分析，所以多倍化對多樣化速率影響的研究結果仍無法肯定。

7 未來展望

綜觀物種多樣化分布相關研究，最關鍵的困難點在于研究方向的模糊性與研究方法的提升。大體說到演化時，多數人都可以提出諸多影響的原因，如基因、性狀、環境等的變化，然而在跨越大時間尺度的演化過程中，這些因素的影響將逐漸流于廣泛、模糊不清，甚至互相交雜，如果不能分辨這些影響因素之間的前后、主從關系，將很難取得明確可靠的證據來說明其相關性。從科學研究的角度出發，牽涉多因素的復雜問題，應當抓住其中的主控因素，化繁為簡，方有可能找出本質的規律。這就是為何本文中列舉的文章，往往只關注某幾個點對物種多樣化速率的影響，這正是因為他們試圖從復雜的原因中提出某因素確實影響物種多樣化速率的證據。然而，當前對不同植物類群研究的結果似乎暗指開花植物中多次的多樣化速率提升很可能不是基于同一種共有的原因，而是各類群特有的性狀結合其生態環境共同造就而成。若此為真，專注于個別植物科的多樣化速率改變過程，再加以整合，或許是探索問題答案的重要方法。要注意的是，現存的各種假說看起來都對其實際觀察到的現象做出了合理的解釋，而后續研究則必須注意是否先基于某假說立場而引導了數據分析和解讀方向，否則，若假說并不真實，可能會將研究方向推離真相，并且越推越遠。本文嘗試將研究結果進行客觀表述，讓更多的科研學者能同時接收到相關研究的正反論點，而能以更加公正的態度去解讀自己的研究發現，并發散思維，做出突破。

7.1 此類研究面臨的困難之處

此外，目前各種事件之間（物種多樣化速率提升、多倍化、性狀轉變，或氣候、地理環境因素劇變等）具有關聯的證據，主要都基于其發生時間位于系統發育樹上相同或者鄰近的節點上，并且具有統計顯著性。然而，由于一些涉及系統發育學最基礎的數據和方法上的限制，結果往往存在是否可靠的疑慮，這也是許多相關的研究結果較難獲得廣泛認同的原因。這些問題基本如下。

（1）系統發育樹取樣密度。基于對取樣、測序、運算等成本的考量，一般研究中往往只收集代表類群進行分析，加上某些關鍵類群可能難以取得，很容易有取樣不全的問題。即便真的將現存物種完整取樣，也無法排除某些物種已滅絕的事實。因此，大多數的系統發育樹，難免在某些節點上有所疏漏，尤其是大時間尺度的分析下，每個節點之間實際時間跨度平均在5百萬～10百萬年之間，對于進一步比較影響因素的關鍵程度，分辨其之間的主從關系造成了阻礙。同時，事件發生的時間段也可能因為節點跨度太大而顯得籠統。

（2）代表類群對性狀的歸類。舉例來說，進行性狀重建分析之前，在歸類一個代表類群的性狀時，往往先會進行簡化。一種方式是在量上進行簡化，比如此類群有90%物種是A性狀，有10%物種是B性狀，一般就會將代表類群簡化為A性狀，反之，如果此類群A、B性狀的物種比例是60%、40%，很可能就會將代表類群簡化為A與B兩種性狀。這種簡化難免忽略了一些重要信息，比如B性狀數目雖然很少，但是出現在此類群的基部物種，可能表示此性狀實際的轉變是在類群之內，然而將整個類群簡化為A性狀，將忽視了類群之內的變化。另外可能的影響是當性狀轉換發生在代表類群出現之前，簡化方式對分析結果的影響可能相差數個節點，對跨越長時間尺度的分析就可能產生很大的誤差，與其他事件的關聯性也就存在更高的不確定性。另一種簡化方式是質上的簡化，這涉及了某些性狀在歸類或者定義存在偏差，比如要對向日葵花朵的對稱情況進行歸類時，由于其花盤由舌狀花與管狀花組成，舌狀花為兩側對稱，管狀花為輻射對稱，就會產生了如何簡化的問題。因此，性狀歸類時容易遇到這種兩難的情況;不簡化就不容易看出規律，簡化了卻又存在如何簡化的爭議。

（3）有些事件與物種多樣化速率的變化之間可能存在時間差。以多倍化事件為例，滯后時期 （lag period）（Schranz et al.，2012）的論點認為多倍化發生后需要一段時間才會導致物種快速分化。從理論上來講，多倍化之后，多出的重復基因由于選擇壓力降低可能導致更高的變異度，為物種適應環境提供了轉變的基礎，只是需要多長的時間才會發生實際的變化呢。假設因基因變化確實產生了新的功能和性狀，然而環境沒有顯著差異而無法呈現優勢，無法與原種競爭，這種變異或許會消失在種群之中，也可能會保存在種群內，等到適合的新環境出現后，使其與原種分開，進一步成為新種。這個假設意味著多倍化與物種多樣化速率的變化很可能存在時間差。然而，由于取樣上的限制，系統樹上的一個節點差距可能代表了一段非常長的時間段，實際上這樣的事件究竟會在多久以后才發生影響卻又不好界定。假設這個時間差非常遠，我們要如何判斷這兩者確實存在關聯，而非是一廂情愿地堅持其相關性？

7.2 從演化與模型分析觀點上對研究方式的改進建議

在研究方向上，我們則可以考慮以下改進方向：

（1）由于不同類群的棲地環境等差異，是否真的能有一個普遍適用于所有被子植物、跨越時間與各種環境空間皆普遍適用的影響因素？對于不同類群而言，促進其多樣化速率的因素，是否應在細節上保留一定的彈性？

（2）盡量挑選能夠更完整進行采樣的類群為研究材料，或是至少代表類群要能更加周全地覆蓋目標性狀變化，同時也最好選擇多倍化證據較為明顯的類群。越古遠的多倍化，一方面丟失較多的基因，另一方面還可能有其他近期多倍化事件重疊（Leebens-Mack et al.，2019），古多倍化痕跡將更不清晰。因此，最好選多倍化事件發生時間較近的類群，同時最好包含有基因組測序的物種，以便依照基因組的共線性等更多信息判斷多倍化的過程。根據這些考量，若直接以整個被子植物為背景進行研究，很容易發生取樣不足導致的結論偏差，因此可以考量從較小的類群進行分析，之后再整合各個小類群的研究結果來獲取整個被子植物多樣化速率變化的原因。

除此之外，還有一些研究方法與模型的問題，這些問題的改進應該能大幅地提升分析結果的精準度與結論的可靠度。這些改進有賴世界上眾多科學家的共同努力，本文只能拋磚引玉，提出一些問題與建議：

（1）一般的研究很難在種水平進行完整取樣，尤其是當取樣范圍愈廣泛時，通常只會有數個代表性物種。然而，即便在屬水平，其性狀大多不是單態。當前的SSE（state speciation & extinction）分析（FitzJohn et al.，2009）僅適用于單態編碼的數據，未來可考量朝向多態編碼發展，以適應目前廣泛化的研究走向。以多態編碼估算祖先性狀同樣也是一個趨勢。雖然目前有使用多態編碼的估算模型，但是對于單一數據的多態單純假設平均分布，實際情況要復雜得多。未來若能在多態編碼中加上其分布比例的相關信息，更能提高估算的準確度。

（2）需要有更好的方法來檢測性狀轉變與多樣化速率變化之間的關聯性。尤其是對那些出現次數較少，或僅出現一次的性狀，由于樣本稀少，較難有統計上的顯著性，其重要性容易被忽略。

（3）目前分析所使用的系統發育樹基本上是二叉化的（Guo et al.，2020; Landis et al.，2018; Leebens-Mack et al.，2019; Ren et al.，2018; Tank et al.，2015; Vanneste et al.，2014; Zhang et al.，2021），因而簡化了雜交、漸滲等過程的影響，這很可能導致后續分析結果的偏差。未來的模型發展可加入這方面的考量。

（4）多倍化事件基本上分為同源多倍化和異源多倍化（Ramsey & Schemske，1998），然而目前的分析方法并不能很好地進行區分，甚至像串聯重復、轉座子引起的大規模重復等，是否也有促進多樣化的機制，也是值得探討的方向，仍有待將來加入研究方法中進行深入判斷。

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（責任編輯 何永艷）