不同土壤水鹽條件下多枝檉柳(Tamarix ramosissima)對胡楊(Populus euphratica)幼苗的影響

雷善清,王文娟,王雨辰,陳利俊,吳鑫磊,鄧宗文,張天漢,杜志強,李景文,*

1 北京林業大學林學院, 北京 100083 2 國營額濟納旗林場,內蒙古自治區阿拉善盟 735400

胡楊(Populuseuphratica)作為荒漠河岸林的建群種,對綠洲生態系統的維持具有重要的作用[1]。水文因子是制約胡楊種群分布和發育的最關鍵因子[1- 3]。自然條件下,胡楊的有性繁殖更新高度依賴季節性洪水泛濫,洪水漫溢后低鹽濕潤的河漫灘環境是胡楊通過種子更新的最理想場所[4- 5]。而目前在野外胡楊的更新高度依賴根蘗苗[6],原因主要有以下兩點,首先是水文條件的改變[7]。生態輸水工程緩解了西北荒漠區生態系統退化的問題,但是由于輸水與自然的洪水泛濫在時間和空間格局上都有較大的差異,無法為胡楊提供其有性繁殖所需的安全生境[8- 9]。其次,是水文條件改變所帶來的土壤鹽漬化現象。伴隨著氣候暖干化,目前綠洲土壤鹽漬化表現出加重的趨勢,成為影響胡楊種群分布的重要影響因素[10- 11]。

多枝檉柳(Tamarixramosissima)是極端干旱區分布最廣的檉柳屬植物,幾乎占據檉柳屬植物所有的生境類型[12]。荒漠河岸林生態系統中,胡楊和多枝檉柳為優勢種,長久以來胡楊+檉柳群叢是穩定共存的群落類型。研究表明胡楊和多枝檉柳在繁殖特性、適宜生境和幼苗分布上具有很大的相似性[1,13]。幼苗期,兩者在河漫灘聚集分布,具有高度重合的生態位[14]。但是多枝檉柳不論在幼苗階段還是成熟階段均較胡楊有更廣泛的適應能力,其根系具有從水分不飽和土壤中吸取水分的能力[15- 16],對地下水位波動的適應力也強于胡楊[17]。尹林克和李濤[18]發現塔里木河中下游地區胡楊林群落中胡楊與多枝檉柳(Tamarixramosissima)表現出顯著的負關聯。盡管很多研究表明了兩者的適應性差異,對于混生系統中多枝檉柳對胡楊生長的影響研究還十分有限,而目前檉柳的擴展有超出其原有的分布區域的趨勢[19],原本胡楊的適宜生境受到檉柳的擠壓。

植物種間關系及其對環境脅迫梯度響應的研究,對脅迫環境下植被的恢復具有重要的指導意義[20]。在氣候變化和日益加劇的人為干擾的影響之下,荒漠綠洲的水文格局已經發生了深刻的改變,使土壤水鹽條件發生了變化。在此背景下胡楊實生苗天然更新的困境是否受到多枝檉柳的影響仍不明確。因此,本研究以當年生胡楊幼苗為研究目標,探討水鹽環境變化下,胡楊幼苗對伴生多枝檉柳競爭的響應,擬解決以下的問題：(1)當年生檉柳的存在是否對當年生胡楊幼苗的生存和生長產生影響？(2)檉柳的存在對胡楊幼苗生長的影響在不同環境梯度是否存在差異？這些問題的解決,不僅可以對已有的種間關系理論進行驗證和補充,進一步了解荒漠河岸林群落維持穩定的內在機理,還可以為荒漠河岸林生態系統的管理和修復提供理論依據。

1 材料和方法

1.1 實驗地點

實驗在國營額濟納旗林場的日光溫室內進行。額濟納旗地處內蒙古自治區最西北部,地理坐標97°10′23″—103°07′15″E,39°53′20″—42°47′20″N,為典型的溫帶大陸性干旱氣候,冬季嚴寒,夏季炎熱,光照充足。最熱月7月平均溫度達26.3℃,7—9月日溫差達14—20℃。多年平均降水量為39.8 mm,且集中于6—9月,一次性降水量很少達10 mm以上,年蒸發量卻高達3000 mm以上,地下水的補給以及植物生長高度依賴于黑河上游來水。

1.2 實驗材料

實驗采用的胡楊種子和多枝檉柳種子采自額濟納旗胡楊林國家自然保護區,胡楊種子為2017年7月采集,多枝檉柳種子為2017年11月采集,種子經過風干、篩選后密封,保存在-18℃冰箱內。花盆口徑為25 cm,高度60 cm。實驗用土壤取自林場苗圃,過2 mm篩,去除石子、植物根系等雜質,經過暴曬,裝盆,每盆干土重量為12 kg。

1.3 實驗方法

本研究采用室內盆栽控制實驗的方法,控制因子為水分、鹽分和伴生模式。伴生模式兩種：有檉柳和無檉柳,胡楊-胡楊組為均勻分布的10株胡楊幼苗,胡楊-檉柳組為均勻分布的5株胡楊幼苗和5株檉柳幼苗。育苗采取先播種胡楊再播種檉柳的方式,5月10日播種下胡楊種子,待胡楊幼苗定植,20號播種檉柳。胡楊苗齡在40天時進行間苗,胡楊-胡楊組和胡楊-檉柳組每盆分別留10株和5株長勢一致的胡楊苗,胡楊-檉柳組留5株長勢一致的檉柳,苗在盆中分布均勻。此時胡楊高度為(19.43±0.31)mm,檉柳高度為(38.11±3.36)mm。間苗之前保證水分充足,間苗后開始對水鹽進行控制。

水分處理設置了3種給水方式,每7天(W1)、每4天(W2)、每天(W3)澆一次,每次500 mL,對應的重量含水量最低時約為5%、10%、15%；鹽分3個處理,分別為0(S1)、1.8(S2)、3.6 g/盆(S3) 的總鹽量。鹽分的施入采用NaCl水溶液的形式,在澆水的時候施入。鹽分分為五次施入,除第一次施入時按梯度分別為0、0.2、0.4 g,其余4次均按0、0.4、0.8 g的梯度施入。低水組(W1)鹽處理與水處理同期,28 d后只進行控水處理；中水組(W2)的每次鹽處理間隔一次給水,即32 d后只控水；高水組(W3)的控鹽處理與W2同期。

胡楊苗經過100 d(一個生長季)的生長后進行收苗,在水中小心地進行單株苗的分離。在量取株高和主根長后,將苗從基部分成地上和地下兩部分,分別放在紙袋中在80℃下烘干至恒重,用萬分之一天平稱得生物量。

1.4 數據分析

采用根冠比來反映胡楊幼苗地上地下權衡的特征,根冠比=地下生物量/地上生物量。采用相對競爭強度系數RCI(relative competitive intensity)來衡量不同水鹽條件下,檉柳對胡楊地上、地下生長影響程度的大小[21]。分別以RCIa和RCIb表示地上、地下相對競爭強度。

RCI=(Pmono-Pmix)/Pmono式中,Pmono表示胡楊單生條件下的地上生物量或地下生物量,取同一水鹽處理下胡楊-胡楊組幼苗的平均值,Pmix表示檉柳伴生下胡楊幼苗的生物量。RCI值在0到1之間,值越大,說明胡楊受到多枝檉柳競爭的影響越大。若RCI為負值,表明和多枝檉柳伴生對胡楊的生長有利。

生長季后期,一些幼苗死亡,生物量調查在幼苗剛死亡時進行,因此死亡幼苗的生物量數據不影響其生長狀況指標。收集死亡幼苗的落葉,收苗時收取幼苗的其余部分,數據歸入對應處理組進行分析。

用SPSS 17.0對數據進行分析,對各指標進行水分、鹽分和伴生類型的多因素方差分析,對單一因子變量的處理組進行單因素方差分析,采用Duncan法來判定差異顯著性。用Sigmaplot作圖。

2 結果和分析

2.1 不同水分、鹽分條件下伴生模式對胡楊幼苗存活的影響

和多枝檉柳伴生明顯降低了胡楊幼苗的存活率。胡楊-胡楊組在任何一個水分、鹽分的梯度,胡楊幼苗存活率為100%,而生長后期,胡楊-檉柳組在各個水鹽梯度胡楊出現不同程度的幼苗死亡現象(圖1)。在W1、W2兩個水分梯度上只有少量幼苗存活,低水高鹽(W1S3)條件下幼苗甚至全部死亡。隨水分梯度提高,胡楊幼苗存活數呈現上升的趨勢,高水(W3)條件下,胡楊幼苗存活數顯著提高。鹽分處理對幼苗的存活沒有明確的影響。此外,在所有的水鹽處理中,多枝檉柳沒有出現死亡的情況。

圖1 胡楊-檉柳組胡楊幼苗存活數量 Fig.1 Survival amount of Populus euphratica seedlings neighbored by Tamarix ramosissimaW1：低水Low-water treatment；W2：中水Medium-water treatment；W3：高水High-water treatment；S1：低鹽Low-salinity treatment；S2：中鹽Medium-salinity treatment；S3：高鹽High-salinity treatment

2.2 不同水鹽條件下多枝檉柳對胡楊幼苗生長的影響

多因素方差分析的結果表明,胡楊地上地下對水分、鹽分以及伴生模式均有積極的響應(表1)。各指標對水分和伴生模式的響應達到極顯著(P<0.001)。鹽分顯著影響株高和主根長(P<0.05),但是對其他指標的影響程度未達到顯著。F值也表明,在本試驗梯度下,水分和伴生模式比鹽分對胡楊幼苗的生長影響更大。

在水分、鹽分和伴生模式3個因子的交互作用中,水鹽交互和水分-伴生模式交互作用對胡楊幼苗生長的影響較大,水鹽交互作用顯著影響胡楊幼苗的株高、地下生物量和根冠比(P<0.05),而水分—伴生模式交互作用顯著影響幼苗株高、主根長、地上生物量和地下生物量(P<0.05),鹽分—伴生模式的交互作用對根冠比有顯著的影響(P<0.05),但對其他指標的影響不顯著(表1)。

表1 水分、鹽分及伴生模式對胡楊幼苗地上地下生長的影響(三因素方差分析)

2.2.1不同水鹽條件下多枝檉柳對胡楊幼苗株高和主根長的影響

水、鹽和伴生模式對胡楊幼苗株高都有顯著的影響(表1),隨水分梯度提高,株高顯著增大；各個水鹽梯度下,胡楊-檉柳組的株高與胡楊-胡楊組相比均表現出極顯著的差異(P<0.01)(圖2)。除W1S2外,各水鹽梯度的胡楊-檉柳組比胡楊-胡楊組降低了40%以上,W1S3條件下株高降幅最大,達58.5%(圖2)。胡楊-胡楊組幼苗在W3條件下,高鹽(S3)顯著降低的株高,而胡楊-檉柳組中,單一鹽分的變化對幼苗株高影響不顯著。

圖2 不同水鹽條件下多枝檉柳對胡楊幼苗生長的影響Fig.2 Effects of Tamarix ramosissima on growth of Populus euphratica under different water and salinity conditions不同的小寫字母表示同一水分梯度下不同鹽分梯度之間具有顯著性差異；不同大寫字母表示同一鹽分梯度下不同水分梯度之間具有顯著性差異(Duncan多重比較)；*表示兩種伴生模式間差異,其中*表示P<0.05,**表示P<0.01,***表示P<0.001

除個別處理,胡楊-檉柳組主根長顯著低于胡楊-胡楊組(P<0.05),大部分處理兩組間差異達到極顯著(P<0.001)。與胡楊-胡楊組相比,胡楊-檉柳組主根長平均降低了27.5%,與株高、生物量相比,是各指標中降幅最小的。胡楊-胡楊組主根長隨水分和鹽分的變化不明顯,單一鹽分降低或水分提高,主根長有增大的趨勢,但沒有表現出顯著。胡楊-檉柳組的主根長則表現出隨水鹽梯度的變化而發生明顯的變化。S1、S2鹽分梯度下,W3的主根長顯著高于W1、W2；而S3梯度下,各水分梯度間主根長沒有顯著差異。W1、W2水分梯度下,主根長對鹽分變化不敏感,W3條件下,高鹽(S3)條件顯著降低胡楊幼苗的主根長。表明種間競爭存在條件下,胡楊幼苗主根長降低,且主根生長對水鹽的響應更為敏感。

2.2.2不同水鹽條件下多枝檉柳對胡楊幼苗生物量積累和分配的影響

在所有水鹽梯度上,胡楊-檉柳組的胡楊幼苗地上生物量和地下生物量都顯著低于胡楊-胡楊組(圖2)。各水鹽條件下,胡楊-檉柳組的地上生物量、地下生物量降幅均高達75%以上,且呈現出隨水分脅迫程度越高,降幅越大的趨勢,W1S3時地上、地下生物量降幅最大,分別達到92.3%和90.2%。兩種伴生模式下,水分對胡楊幼苗地上生物量影響顯著,隨水分梯度提高,地上生物量增大(表1,圖2)；而鹽分及水鹽交互作用對胡楊地上生物量的積累影響不顯著(表1,圖2)。

水分以及水鹽交互作用對胡楊幼苗的地下生物量影響達到顯著水平(表1),但不同伴生模式下地下生物量對水鹽響應不一樣。胡楊-胡楊組在S1和S2條件下,W3處理的地下生物量顯著高于W1和W2處理；高鹽脅迫下,W2和W3處理的地下生物量無顯著差異。且不同水分條件下,胡楊-胡楊組地下生物量對鹽分的響應不一樣。胡楊-檉柳組在各個水分梯度下則大致表現出高鹽(S3)一定程度降低地下生物量的趨勢；隨水分梯度增大,同一鹽分梯度下的胡楊地下生物量逐漸增大。

根冠比是體現植物生物量分配的指標,反映植物可獲得水分的多少。在所有水鹽梯度條件下,和檉柳伴生的胡楊幼苗根冠比要普遍大于胡楊-胡楊組的值,這與生物量、株高等指標正好相反(圖3)。表明和檉柳競爭的情況下,胡楊傾向于增大光合產物向地下部分的投入。胡楊-胡楊組根冠比隨水分和鹽分的變化沒有表現出明顯的趨勢。胡楊-檉柳組中,水分為W1和W2的條件下,鹽分對幼苗根冠比的影響不顯著；在W3條件下,低鹽和高鹽都能顯著降低幼苗的根冠比。

圖3 不同水鹽條件下伴生模式對胡楊幼苗根冠比的影響Fig.3 Effects of Tamarix ramosissima on root/shoot ratio of Populus euphratica under different water and salinity conditions*表示兩種伴生模式間差異,其中*表示P<0.05,**表示P<0.01,***表示P<0.001

2.3 不同水鹽條件對相對競爭強度的影響

衡量競爭強度的眾多指標中,RCI是應用最為廣泛的一個[22],生物量往往作為植物生長表現的最有力指示作為競爭強度計算的依據[23]。相對競爭強度(RCI)結果表明,各水鹽條件下胡楊幼苗的生長都受到了檉柳的強烈抑制,地上和地下受到的影響程度接近。水分對地上、地下相對競爭強度(RCIa、RCIb)影響顯著(P<0.05),無論是地上還是地下,高水(W3)條件下的RCI值趨向于最小(表2,圖4),高鹽(S3)條件下,W3下的RCIa值顯著低于W1、W2(P<0.05)。鹽分對RCIb影響顯著(表2),W3條件下,S3條件顯著提高RCIb(P<0.05),但鹽分對RCIa的影響不顯著,且水分、鹽分對RCIa、RCIb的影響均無顯著交互作用(表2,圖4)。以上結果表明胡楊和多枝檉柳的種間關系受到了水鹽環境的調控,水分可以緩解檉柳競爭對胡楊幼苗生長的影響,尤其是鹽脅迫環境下；而鹽脅迫會增大種間地下競爭強度。

表2 水鹽條件對相對競爭強度的影響

圖4 不同水鹽條件對相對競爭強度的影響Fig.4 Effects of water and salinity conditions on relative competitive intensity

3 討論和結論

3.1 多枝檉柳對胡楊幼苗生存和生長的影響

以往的研究表明,安全生境的缺失是胡楊通過實生幼苗更新失敗的原因[24]。一些研究認為,多枝檉柳和胡楊幼苗的混生對胡楊幼苗存活率影響十分有限[25],而本試驗結果表明多枝檉柳伴生下顯著提高了胡楊幼苗死亡率(圖1)。結果的差異可能來源于實驗對象的區別,三年生的幼苗具有更強的抗逆性,而對于當年生幼苗,競爭對存活具有重要的影響。表明除了土壤水鹽等非生物因素的限制,多枝檉柳的競爭也是限制胡楊通過實生苗更新的重要因素。

各水鹽處理下,與胡楊-胡楊組相比,胡楊-檉柳組株高、主根長、地上生物量和地上生物量不同程度地降低(圖2),其中地上、地下生物量降幅達到75%以上。生物量是表征植物競爭能力的重要指標[23],生物量急劇下降表明當年生胡楊幼苗在和多枝檉柳的種間競爭中極為不利。

胡楊幼苗的各個生長指標中,主根長降幅最小(圖2)。這是因為胡楊幼苗早期根系以縱向生長為主,各處理組間胡楊主根長差異較小,深根系是胡楊適應水分快速多變的河漫灘生境的重要生物學特征[26]。胡楊-胡楊組中水鹽對幼苗的主根長影響不明顯(圖2),也表明了深根策略的穩定性。胡楊-檉柳組中,主根長對水鹽變化敏感,高鹽脅迫(S3)和水分脅迫(W1、W2)均能顯著降低主根長(圖2),說明和多枝檉柳競爭時,胡楊幼苗對鹽旱脅迫的抗性降低。

種間關系受到非生物環境因子的調控,種間關系的類型和強度會隨環境梯度的改變而發生變化[27]。張雪妮等人[28]研究發現,土壤鹽分梯度越高,植物群落中種間互利性越低。北美檉柳入侵的研究表明,多枝檉柳擴張可以通過水文條件的恢復得到緩解[15,29]。本研究中,水分對地上、地下相對競爭強度(RCIa、RCIb)均達到顯著的影響(P<0.05)(表2),高水(W3)條件下RCIa、RCIb趨于最低(圖4),尤其在高鹽S3條件下,RCIa隨水分梯度升高顯著降低,表明水分可以緩解檉柳競爭對胡楊地上、地下生長的抑制作用。鹽分對RCIb影響顯著,對RCIa沒有顯著的影響(表2),這可能是胡楊幼苗根系對鹽脅迫的敏感性高于地上部分所致[30],胡楊幼苗的耐鹽機制是根系通過選擇性吸收Cl離子,把鹽分截留在根系中從而減小對地上部分的損害[31]。此外,幼苗存活率隨水分條件改善而提高,也表明了水分可以緩解多枝檉柳間競爭對胡楊幼苗的影響,充足的水分是胡楊和多枝檉柳幼苗共存的必要條件。

3.2 多枝檉柳對胡楊幼苗生長的影響機制

植物種間競爭通常有資源利用型競爭和干擾型競爭[32],前者是由于植物共享有限的資源而產生的。在極端干旱區,水是植物生長所需的限制性資源,胡楊水分吸收特征受到種間競爭的影響[33]。本試驗結果表明水、鹽、伴生模式及其交互作用對胡楊幼苗生長的影響都達到顯著(P<0.05),其中水和伴生模式的交互作用對胡楊幼苗各個生長量指標都達到了極顯著(P<0.01)(表1),表明水分脅迫和競爭對胡楊幼苗的生長并非簡單的疊加作用。

與胡楊相比,多枝檉柳水勢較低,水分利用效率較低,碳同化過程耗水量大[25,34]。已有研究表明多枝檉柳入侵會導致河道加速干涸[35]。和多枝檉柳伴生時,胡楊幼苗傾向將更多生物量投入到地下生長中,根冠比增大,而根冠比增大是胡楊幼苗受到干旱脅迫時的塑性響應[36],這表明了多枝檉柳是通過對水分的掠奪對胡楊的生長產生了影響。對土壤重量含水量的測定證實了同樣給水量下,胡楊-檉柳組土壤最低含水量要遠遠小于純胡楊組,W3條件下的土壤含水量實際上仍對胡楊幼苗構成了干旱脅迫(圖5)。

圖5 不同給水條件下土壤最低重量含水量 Fig.5 Minimum value of weight water content under different water conditions

胡楊和多枝檉柳的水分利用策略和適應能力不同是試驗中混生胡楊幼苗存活率明顯下降,檉柳卻沒有出現死亡的重要原因。同樣生長條件下,檉柳(Tamarixspp.)莖和根系木質部的最大導水率(Ksmax)均大于胡楊[37],具有更強的潛在導水能力,導管抗空穴能力高于胡楊[38],具有更強的耐旱性。此外,其凈光合速率對水分變化不敏感,干旱條件下,仍可通過增加水分消耗來維持高碳同化速率[34]。這些特性表現出檉柳具有排擠胡楊并侵占河漫灘生境的能力。而胡楊幼苗水分利用策略較為保守,當受到干旱脅迫,其葉片氣孔導度下降以減少水分喪失,導致胞間CO2減少,碳同化受到限制,這是檉柳伴生下胡楊幼苗生長量劇烈下降的重要原因。

同時,來自檉柳地上部分的競爭也影響了胡楊的生長,多枝檉柳大量分枝的特性在有限的空間中會對胡楊幼苗產生遮蔽,而光照和胡楊幼苗地上生物量積累密切相關[39],光照不足也會顯著妨礙幼苗根系的發育[40]。

本研究結果表明,多枝檉柳耗水的特性是其對胡楊幼苗生存和生長造成影響的重要原因。除此之外是否存在其他的機制,目前尚未明確。對美國入侵檉柳的研究中表明,多枝檉柳與本土三角葉楊的競爭僅在后者密度低的時候表現出來,且競爭還與土壤基質有關系[15]。此外,本試驗也無法表明兩個物種間是否存在干擾型競爭。總而言之,胡楊和多枝檉柳的種間關系及其動態變化還需要進行更多的研究。

3.3 水對河岸林群落種間關系維持的重要性

生態位重疊程度越高和平均適合度差異越大,物種間越傾向于競爭排斥[41],據此,多枝檉柳和胡楊的競爭將會導致野外胡楊種群的縮減,檉柳逐漸占主導地位。目前成熟的河岸林中胡楊占據主導的地位[42],這是由于在河岸林群落演替過程中,自然狀態下的洪水漫溢對胡楊更有利,使胡楊在演替過程逐漸占據主導地位[43]。水分條件較好的條件下,胡楊的凈光合效率高于多枝檉柳[25],而目前的水文狀況更利于檉柳的定植和生長[33]。胡楊的生長需水對河水的依賴度較高[44],地下水位為2—4 m時為成熟河岸林中胡楊和檉柳共存的最佳條件,隨地下水位降低,檉柳逐漸在群落中占優而胡楊退化[45]。本試驗結果也表明了良好的水分是早期胡楊幼苗和多枝檉柳幼苗共存所需。

群落中某一物種優勢增強往往是氣候變化導致種間相互作用改變的結果[27]。一項針對河岸林生態系統的meta分析指出,氣候變化帶來的旱化現象會導致河岸林植物群落中耐旱能力強的物種個體數量增長,而耐旱能力較差的物種被取代[46]。一些研究者認為,檉柳在北美的擴張是土壤鹽漬化和旱化的一個指示,這種土壤條件不再適合本土樹種的生存,而檉柳耐鹽耐旱的特性使其能夠很好地存活下來[29]。目前胡楊更新失敗而多枝檉柳持續擴張的現狀,和河漫灘生境改變有重要的聯系。盡管生態輸水在遏制綠洲退化上已取得一定的成效,但目前的水文格局還無法滿足胡楊有性繁殖更新的需求。由于輸水量和輸水格局與自然狀態洪水泛濫的過程大相徑庭[7],在植物生長與繁殖的關鍵需水期輸水量不足而土壤蒸發強烈,使輸水之后綠洲土壤鹽漬化表現出加重的趨勢[11]。已有研究表明胡楊幼苗的定植除了與當年水分輸入有關外,還與次年的持續輸水量和時間有重要的關系[8]。而多枝檉柳的更新對水文格局受到人為干擾響應不敏感[47]。目前胡楊種子更新失敗而檉柳擴張的現象是水鹽制約及胡楊競爭劣勢共同造成的。因此,為了促進胡楊有性繁殖自然更新和維持荒漠河岸林群落結構,目前最有效的方式應是通過改善生態輸水的方式,在胡楊種子萌發和幼苗生長關鍵時期創造安全生境,同時滿足天然植被的合理生態水位,從而實現胡楊實生苗生長和存活以及胡楊種群的維持與發展。