金佛山亞熱帶常綠闊葉林地表土壤動物群落特征及其影響因素

楊光蓉,豆鵬鵬,馬 瑜,王紅娟,林敦梅,*

1 重慶大學三峽庫區生態環境教育部重點實驗室, 重慶 400045 2 重慶市農業科學院生物技術研究中心, 重慶 401329

土壤動物作為陸生生態系統中最復雜多樣的生物群體之一, 具有數量多、種類豐富、分布廣等特點[1]。龐大的土壤動物群通過自身活動直接或間接地參與到土壤結構的塑造及發育、有機質分解、植物生長和養分元素釋放等生態過程中[1-3],對維持生態系統的動態平衡有著重要作用[1]。

雖然土壤動物在生態系統中有十分重要的作用,但其群落組成及多樣性常常受到一系列復雜環境因子的顯著影響[4-5],包括生物因子及非生物因子[4]；這在以土壤動物作為環境變化的生物指標中得到很好的證明[6-7]。土壤動物群落與環境因子的關系通常具有尺度相關性[1],不同尺度下環境因子對土壤動物的影響存有差異[4]。盡管許多森林生態系統的結構大致上是均勻的,但在森林地表由于資源分配等各種有關環境因素的差異,在小尺度上也存在較為多樣的微生境[4,8]。有研究指出地表土壤動物蜘蛛群落的組成在森林生態系統內部的不同微生境之間有顯著差異[4],然而基于小尺度探討土壤動物群落與環境因子關系的研究并不多見[4,8-9]。因此,詳細了解森林生態系統小尺度下不同微生境的土壤動物群落特征以及環境因子的影響,對于弄清土壤動物群落分布及多樣性特征具有重要意義。

重慶市金佛山國家級自然保護區是中國西南地區的重要生態屏障,生物多樣性極為豐富[10]。目前,對金佛山生物多樣性的研究主要針對植物、地上昆蟲和哺乳動物方面[10-15],該地區土壤動物多樣性的資料尚處于缺乏狀態。本研究在重慶金佛山西坡海拔約1450 m處的一條長約1 km的常綠闊葉林樣帶內,開展地表土壤動物調查,進而探討小尺度土壤動物群落的變異性及其與環境因子間的關系,以填補金佛山地區土壤動物多樣性方面的信息空缺。

1 研究材料與方法

1.1 研究區基本概況

研究地點位于重慶市南川區金佛山國家級自然保護區內(28°50′—29°20′N,107°00′—107°20′E)。保護區面積約441 km2,最高峰風吹嶺海拔2251.1 m[13]。該地屬于亞熱帶濕潤季風氣候區,雨量充沛,年平均降水量1395.5 mm,年平均氣溫8.2℃,年日照數1100 h[13]。金佛山地區土壤類型呈現垂直分帶,從上到下大致分為棕壤、黃棕壤、暗黃壤和黃壤[16]。區內植被類型主要包括亞熱帶常綠闊葉林、落葉闊葉與常綠闊葉混交林,常見樹種有栲(Castanopsisfargesii)、青岡(Cyclobalanopsisglauca)、云山青岡(Cyclobalanopsissessilifolia)、石灰花楸(Sorbusfolgneri)、四川大頭茶(Gordoniaacuminata)、鵝耳櫪(Carpinusturczaninowii)、合歡(Albiziajulibrissin)、川桂(Cinnamomumwilsonii)等[10]。

1.2 樣品采集

2018年10月,我們在金佛山西坡海拔約1450 m處水平選擇一條長約1 km的常綠闊葉林樣帶,在該樣帶內設置24個采樣點(樣點之間相隔30 m以上)。在每個采樣點將一個內徑為30 cm的亞克力套圈置于地表,分別收集套圈內的凋落物和腐殖質(形態較完整的枯落葉歸入凋落物層,無法辨認的枯枝落葉碎屑等歸入腐殖質層),裝入聚乙烯自封袋內并做好標記；同時在取樣點旁分別收集部分凋落物和腐殖質樣品用于該樣點微生物生物量碳、氮的測定。所有樣品置于低溫箱中當天帶回實驗室,用于測定微生物生物量碳氮的樣品保存于4℃冰箱中,在1個月內完成測定。

1.3 土壤動物分離與鑒定

采集回來的凋落物及腐殖質樣品使用Tullgren漏斗進行土壤動物分離,漏斗采用25 w白熾燈加熱,在樣品上形成約14℃的溫度梯度。根據樣品分離后的干燥程度,我們將所有樣品的分離時間均設置為48 h。分離出的土壤動物保存在75%的酒精中,在體視顯微鏡(OLYMPUS—SZX16)下進行鑒定和計數,鑒定參考《中國土壤動物檢索圖鑒》[17]、《中國亞熱帶土壤動物》[17]及Bellinger等[19]建立的世界跳蟲名錄網站。所有分離得到的土壤動物均鑒定到目水平。

1.4 環境因子測定

本研究的環境因子分為三大類：(1)物理因子：包括溫度(℃)、濕度(%)、單位面積的凋落物和腐殖質的干重(g/m2)。其中溫、濕度用便攜式溫濕度儀在采樣時測定,腐殖質及凋落物層的樣品在分離土壤動物后置于60℃烘箱中干燥36 h,然后稱重獲得干重。(2)化學因子：包括凋落物和腐殖質樣品的pH、總有機碳(g/kg)、總氮(g/kg)、總磷(g/kg)。用電位法測定樣品pH；測定元素含量的樣品先充分研磨并混勻,有機碳含量使用固體燃燒法在島津TOC-TN分析儀中測定[20]；用于測總氮、總磷含量的樣品先用濃硫酸和30%過氧化氫在消煮爐中高溫消解,待溶液冷卻并定容后,總磷含量用鉬銻抗分光光度法測定,總氮含量用島津TOC-TN分析儀測定[20]；最后根據測定的各樣品碳、氮、磷含量計算出3個元素的化學計量比值,即碳氮比、碳磷比和氮磷比。(3)生物因子：包括微生物生物量碳(mg/kg)和氮(mg/kg)。在測定之前先把保存于冰箱的樣品置于溫度為25℃的恒溫培養箱中培養7天,使微生物恢復活性,然后取適量樣品用氯仿熏蒸-硫酸鉀(0.5 mol/L)浸提[21],再用島津TOC-TN分析儀測定浸提液的碳、氮含量,最終計算微生物生物量碳和氮。

1.5 統計分析

分別計算各采樣點凋落物層與腐殖質層土壤動物的密度(M)、Shannon-Wiener多樣性指數(H)、Simpson優勢度指數(D)和Pielou均勻度指數(E)來表征土壤動物的多樣性特征[22]。用t檢驗分析凋落物層和腐殖質層的環境因子及土壤動物多樣性特征是否存在顯著差異。再選用一元線性回歸探究凋落物層及腐殖質層土壤動物多樣性特征與環境因子的關系[23],除pH及總磷外的環境因子進行對數轉換。最后用冗余分析探討兩類微生境土壤動物群落與環境因子的關系,土壤動物群落數據進行log10(x+1)轉換,通過計算變量之間的方差膨脹因子查看各解釋變量之間是否存在嚴重的共線性[24]。冗余分析結果的顯著性用置換檢驗進行1000次運算,并根據雙終止準則前向選擇環境變量[25]。本研究的所有分析在Microsoft Excel(2016)及R(3.5.1)中完成。

2 結果

2.1 凋落物層及腐殖質層微生境間的差異

總磷、氮磷比、溫度、濕度及pH在凋落物層及腐殖質層的差異不顯著(P>0.05；表1),干重、總氮、微生物生物量碳及微生物生物量氮都表現為腐殖質層顯著高于凋落物層(P<0.05),總有機碳、碳氮比及碳磷比表現為凋落物層顯著高于腐殖質層(P<0.01)。

表1 凋落物層與腐殖質層環境因子匯總(平均值±標準誤,n=24)

2.2 土壤動物總體概況

本次調查共捕獲地表土壤動物12381頭,隸屬于3門9綱22目(表2)。優勢類群為蜱螨目和長角蟲兆目,個體總數為9315頭,占比75.24%；常見類群包括原蟲兆目、愈腹蟲兆目、短角蟲兆目、雙翅目、鞘翅目和膜翅目,個體總數2628頭,占比21.23%；稀有類群包括纓翅目、革翅目、鱗翅目、雙尾目和綜合目等14個類群,個體總數438頭,占比3.53%。

表2 凋落物層與腐殖質層土壤動物組成概況(平均值±標準誤,n=24)

其中凋落物層共捕獲土壤動物20目3645頭。優勢類群為蜱螨目及長角蟲兆目,總占比為78.71%；常見類群包括原蟲兆目、愈腹蟲兆目、雙翅目及鞘翅目,總占比為16.77%；稀有類群包括膜翅目、纓翅目及革翅目等14類,占比為4.52%。腐殖質層共捕獲土壤動物22目8736頭；優勢類群為蜱螨目、長角蟲兆目及原蟲兆目,總占比為84.57%；常見類群包括愈腹蟲兆目、雙翅目、鞘翅目、膜翅目及線蚓亞目,總占比為12.02%；稀有類群包括等足目、柄眼目、帶馬陸目及偽蝎目等14類,占比僅為3.41%。

2.3 土壤動物多樣性特征及其與環境因子的關系

凋落物層及腐殖質層土壤動物的密度(D)差異極顯著(P<0.001；圖1)。同樣,土壤動物的Shannon-Wiener多樣性指數(H)、Pielou均勻度指數(E)及Simpson優勢度指數(D)在凋落物層與腐殖質層都存在極顯著差異(P<0.01),均為腐殖質層顯著高于凋落物層。

圖1 凋落物層與腐殖質層土壤動物多樣性特征(平均值±標準誤,n=24)Fig.1 Characteristics of soil fauna diversity in litter layer and humus layer (Mean±SE,n=24)

進一步的回歸分析結果顯示(表3),凋落物層土壤動物的密度(M)、Shannon-Wiener多樣性指數(H)、Simpson優勢度指數(D)及Pielou均勻度指數(E)均與凋落物的碳氮比、濕度及pH顯著負相關(P<0.05),與凋落物總有機碳極顯著正相關(P<0.01)。

表3 凋落物層與腐殖質層土壤動物多樣性特征與環境因子的回歸結果

腐殖質層土壤動物的密度(M)、Shannon-Wiener多樣性指數(H)、Simpson優勢度指數(D)及Pielou均勻度指數(E)均與腐殖質的濕度及pH顯著負相關(P<0.05),與腐殖質的干重、總氮顯著正相關(P<0.05)；Shannon-Wiener多樣性指數(H)及Pielou均勻度指數(E)還與腐殖質的總磷及微生物生物量氮顯著正相關(P<0.05)。

2.4 土壤動物群落與環境因子的關系

凋落物的總有機碳、碳氮比及pH和濕度與所有排序軸存在顯著相關性(F=1.67,P=0.04)。排序軸1與軸2分別解釋18.71%和8.81%的微生境變化,其中軸1主要反映凋落物的濕度及pH的影響,軸2主要反映凋落物的總有機碳及碳氮比的影響(表4)。結合圖2看出,線蚓亞目、帶馬陸目及石蜈蚣目與凋落物的濕度及pH正相關,雙翅目、纓翅目、綜合目、蜘蛛目與凋落物的濕度及pH負相關；鱗翅目、偽蝎目及盲蛛目與凋落物碳氮比正相關,蜱螨目、原蟲兆目、愈腹蟲兆目、長角蟲兆目、革翅目及鞘翅目等類群與凋落物總有機碳正相關。

表4 凋落物層與腐殖質層土壤動物群落與環境因子的冗余分析結果

同樣,腐殖質的干重、總氮、總磷、微生物生物量氮、濕度及pH與所有排序軸存在顯著相關性(F=1.59,P=0.02)。排序軸1與軸2分別解釋12.81%和11%的微生境變化,其中軸1主要反映腐殖質的總氮、干重及微生物生物量氮的影響,軸2主要反映腐殖質的總磷、濕度及pH的影響(表4)。結合圖2看出,蜱螨目、長角蟲兆目、原蟲兆目、雙翅目、等足目及鞘翅目與腐殖質的總氮、干重及微生物生物量氮正相關；線蚓亞目、帶馬陸目、雙尾目及柄眼目與腐殖質濕度正相關；綜合目、纓翅目、愈腹蟲兆目、短角蟲兆目與腐殖質的總磷及pH正相關,地蜈蚣目、石蜈蚣目、膜翅目、鱗翅目及盲蛛目與腐殖質的總磷及pH負相關。

3 討論

3.1 土壤動物群落結構及多樣性特征

本研究捕獲的地表土壤動物隸屬于9綱22目,與衡山(11綱30目)[26]及天童山(10綱29目)[27]等亞熱帶常綠闊葉林生態系統的土壤動物群落調查結果較為接近；表明金佛山地區土壤動物資源較為豐富,是土壤動物多樣性分布的熱點區域之一。捕獲的土壤動物中,長角蟲兆目和蜱螨目為凋落物層及腐殖質層的共同優勢類群(表2),尤其是蜱螨目占絕對優勢地位；表明金佛山常綠闊葉林的地表螨類及彈尾類較為豐富且相對穩定,表現出對不同微生境的普適性。王振中和張友梅[26]對衡山常綠闊葉林土壤動物群落的研究顯示蜱螨目及彈尾目為優勢類群,線蚓亞目、膜翅目及雙翅目為常見類群,與本研究結果不完全一致；另外易蘭[27]在天童山常綠闊葉林的土壤動物群落調查結果同樣顯示蜱螨目是優勢類群,但其研究中彈尾目、雙翅目、膜翅目及線蚓亞目是常見類群,同樣與本研究結果不完全一致；表明不同區域的同類型生態系統中土壤動物群落結構存在一定差異。

圖2 凋落物層與腐殖質層土壤動物類群與環境因子的冗余分析Fig.2 Redundancy analysis between soil fauna groups and environmental factors at litter layer and humus layerAcar：蜱螨目Acarina；Aran：蜘蛛目Araneae；Cole鞘翅目Coleoptera；Dera：革翅目Deramptera；Dipl：雙尾目Diplura；Dipt雙翅目Diptera； Ench：線蚓亞目Enchytraeina；Ento：長角蟲兆目Entomobryomorpha；Geop：地蜈蚣目Geophilomorpha；Hyme：膜翅目Hymenoptera；Isopt：等足目Isopoda； Lepi：鱗翅目Lepidoptera；Lith：石蜈蚣目Lithobiomorpha；Neel：短角蟲兆目Neelipleona；Opil盲蛛目Opiliones；Poly：帶馬陸目Polydesmida；Podu：原蟲兆目Podurompha；Pseu：偽蝎目Pseudoscorpiones；Symphyle：愈腹蟲兆目Symphyleona；Symphyla：綜合目；Stylom：柄眼目Stylommatophora；Thys：纓翅目Thysanoptera； pH：pH 值pH value；Humidity：濕度；TN：總氮 Total nitrogen;TOC：總有機碳Total organic carbon；C/N：碳氮比 Carbon nitrogen ratio；DW：干重Dry weight；MBN：微生物生物量氮Microbial biomass nitrogen

本研究中土壤動物的密度(M)、Shannon-Wiener 多樣性指數(H)、Simpson 優勢度指數(D)及Pielou均勻度指數(E)均為腐殖質層極顯著高于凋落物層(圖1),土壤動物群落的分布及多樣性并沒有出現部分研究所描述的表聚性特征[22,28]。大量研究表明,土壤動物分布及多樣性特征與生境因子相關[3-7]；而在森林生態系統中,即使是微小尺度上也常常形成十分多樣化的微生境進而影響土壤動物的多樣性[4-5]。根據本研究中腐殖質層與凋落物層環境因子的對比分析發現,多數環境因子在兩層間存在顯著差異(表1),表明凋落物層與腐殖質層是土壤動物棲息的不同微生境。同時,生境間資源的數量及質量可能對土壤動物多樣性特征產生重要的影響[29],凋落物與腐殖質不僅可以直接作為土壤動物的食物資源[4,27],且具有一定程度的保濕及保溫效果[28]。而本研究中腐殖質的干重及總氮含量顯著高于凋落物的干重及總氮,同時腐殖質碳氮比顯著低于凋落物碳氮比(表1)。另外總氮含量更高的腐殖質還能為該層微生物的生長繁殖補充豐富的氮源,也就間接為食菌類土壤動物提供食源[30]。即腐殖質層為其土壤動物提供了更多可利用的優質資源,從而更有利于該層土壤動物的生長繁殖。

3.2 土壤動物與環境因子的關系

研究表明,土壤動物棲息地的養分含量、濕度等環境因子對土壤動物群落分布及多樣性變化起著重要的作用[22,27-28]。本研究綜合分析了小尺度下不同微生境的土壤動物群落特征受微生境物理、化學及生物因子的影響,結果表明土壤動物群落組成及多樣性特征變化與環境因子有顯著相關性,且在不同的微生境存在一定差異。回歸分析結果顯示,凋落物層土壤動物的密度及多樣性指標均與凋落物的碳氮比、濕度及pH顯著負相關,而與凋落物總有機碳顯著正相關(表3)；表明影響凋落物層土壤動物多樣性特征的重要環境因子是凋落物的碳氮比、總有機碳、濕度及pH。而腐殖質層土壤動物的密度及多樣性指標均與腐殖質的濕度及pH顯著負相關,與腐殖質的干重及總氮顯著正相關(表3),該層土壤動物的多樣性指數(H)及均勻度指數(E)還與腐殖質的總磷及微生物生物量氮顯著正相關；即表明腐殖質的干重、濕度、pH、總氮、總磷及微生物生物量氮是影響腐殖質層土壤動物多樣性特征的重要環境因子。

本研究中凋落物干重并沒有顯著影響凋落物層土壤動物群落及多樣性,而表征凋落物質量狀況的總有機碳及碳氮比則對其有顯著影響,表明凋落物質量的作用對該層土壤動物群落特征的影響更大。凋落物總有機碳能夠為土壤動物提供其生長發育所需的碳源[28],然而當碳氮比過高則可能影響凋落物的可利用性從而對土壤動物群落特征產生不利影響[29]。而在腐殖質層,腐殖質的干重、總氮、總磷及微生物生物量氮都顯著正向影響該層土壤動物群落多樣性,腐殖質中較高的總氮和總磷含量充分保障了土壤動物生長發育所需要的養分元素[26-29]。另外凋落物層及腐殖質層的濕度及pH都分別對其土壤動物群落多樣性特征產生顯著負效應,表明小尺度下微生境的濕度及pH也是影響土壤動物群落特征的重要環境因子。土壤動物的遷移能力較弱,微生境濕度過高可能出現缺氧或水淹狀況從而不利于土壤動物的生存[27]。另有研究指出多數土壤動物宜居住于中性或弱酸性環境下[22],本研究中兩類微生境的pH都為弱酸性,盡管變化不大,仍然對兩類微生境土壤動物的多樣性特征產生了消極影響,反映出土壤動物對環境微弱變化的高敏感性[1,6]。此外,本研究中溫度因子并未顯著影響兩類微生境的土壤動物群落特征,可能由于溫度因子主要從大尺度上對土壤動物群落特征產生顯著影響[7]。

冗余分析進一步表明,即使是在同一微生境下,不同土壤動物類群受環境因子的影響也存在差異。凋落物層的雙翅目、纓翅目、綜合目和蜘蛛目等幾個類群與凋落物的濕度及pH呈負相關關系,蜱螨目、原蟲兆目和長角蟲兆目等類群則與凋落物的總有機碳正相關(圖2)；腐殖質層的蜱螨目、長角蟲兆目、原蟲兆目、雙翅目及鞘翅目等類群與腐殖質的總氮、干重及微生物生物量氮正相關,線蚓亞目、帶馬陸目、雙尾目等類群則與腐殖質濕度正相關(圖2)；這些差異體現了各土壤動物類群對環境因子變化的敏感程度、適應能力不同[4- 5]。

4 結論

金佛山西坡常綠闊葉林地表土壤動物群落組成類群豐富,凋落物層與腐殖質層的共同優勢類群為蜱螨目和長角蟲兆目,二者表現出對不同微生境的普適性。而凋落物層及腐殖質層兩類微生境的土壤動物多樣性特征存在顯著差異,土壤動物個體密度及多樣性指標均表現為腐殖質層極顯著高于凋落物層。

小尺度下微生境因子差異對土壤動物群落組成及多樣性特征有重要影響,同時不同土壤動物類群受環境因子的影響存在差異。其中影響凋落物層土壤動物群落組成及多樣性特征的重要環境因子是凋落物的總有機碳、碳氮比、濕度及pH,而腐殖質的干重、總氮、總磷、濕度、pH及微生物生物量氮是影響腐殖質層土壤動物群落組成及多樣性特征的重要環境因子。