龜紋瓢蟲對草地貪夜蛾卵和低齡幼蟲的捕食作用

蔣駿 張熠玚 王文文 秦慧敏 田密 劉同先 張世澤

摘要 為明確龜紋瓢蟲Propylaea japonica對草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda的控害潛力，在（25±1）℃、L∥D=16 h∥8 h、RH （60±5）%的條件下研究了龜紋瓢蟲雌、雄成蟲和4齡幼蟲對草地貪夜蛾卵、1齡和2齡幼蟲的捕食能力。結果表明，龜紋瓢蟲4齡幼蟲和雌、雄成蟲對草地貪夜蛾卵、1齡和2齡幼蟲的捕食反應均符合Holling Ⅱ模型。龜紋瓢蟲雌、雄成蟲和4齡幼蟲對草地貪夜蛾卵的日最大捕食量分別為204.6、110.9粒和124.7粒，瞬時攻擊率分別為1.125、1.658和1.429，處理時間分別為0.004 9、0.009 0 d和0.008 0 d;對草地貪夜蛾1齡幼蟲的日最大捕食量分別為242.4、265.5頭和109.4頭，瞬時攻擊率分別為1.233、1.038和1.411，處理時間分別為0.004 1、0.003 8 d和0.009 1 d;對草地貪夜蛾2齡幼蟲的日最大捕食量分別為41.2、40.3頭和27.6頭，瞬時攻擊率分別為1.386、1.226和1.685，處理時間分別為0.024 3、0.024 8 d和0.036 2 d。雌、雄成蟲和4齡幼蟲對草地貪夜蛾卵和低齡幼蟲的搜尋效應均隨著獵物密度的增加而降低。龜紋瓢蟲對草地貪夜蛾卵和1齡幼蟲的捕食量高于2齡幼蟲。結果表明龜紋瓢蟲對草地貪夜蛾卵和低齡幼蟲具有較好的控制作用，為利用龜紋瓢蟲控制草地貪夜蛾提供了理論依據。

關鍵詞 龜紋瓢蟲; 草地貪夜蛾; 捕食作用; 功能反應; 生物防治

中圖分類號： S476.2， S433.4

文獻標識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2019697

Predation of Propylaea japonica to the eggs and young larvae of Spodoptera frugiperda

JIANG Jun， ZHANG Yiyang， WANG Wenwen， QIN Huimin，TIAN Mi， LIU Tongxian， ZHANG Shize

（State Key Laboratory of Crop Stress Biology for Arid Areas， College of Plant Protection，

Northwest A & F University， Yangling 712100， China）

Abstract

To clarify the predatory potential of Propylaea japonica against Spodoptera frugiperda，the predation and control ability of fourth instar， female and male adults of P.japonica against the eggs and young larvae of S.frugiperda were studied under conditions of （25±1）℃， L∥D=16 h∥8 h， RH （60±5）%. The results showed that the functional response of P.japonica female， male adults and fourth instar against the eggs， first and second instar of S.frugiperda all fitted well with Holling Ⅱ model. The maximum daily predation numbers of P.japonica female， male adults and fourth instar to the eggs of S.frugiperda were 204.6， 110.9 and 124.7， respectively; the instantaneous attack rates were 1.125， 1.658 and 1.429， respectively and the handling time were 0.004 9， 0.009 0 and 0.008 0 d， respectively. The maximum daily predation numbers of P.japonica female， male adults and fourth instar to the first instar of S.frugiperda were 242.4， 265.5 and 109.4， respectively; the instantaneous attack rates were 1.233， 1.038 and 1.411 respectively and the handling time were 0.004 1， 0.003 8 and 0.009 1 d. The maximum daily predation numbers of P.japonica female， male adults and fourth instar to second instar of S.frugiperda were 41.2， 40.3 and 27.6， respectively; the instantaneous attack rates were 1.386， 1.226 and 1.685， respectively and the handling time were 0.024 3， 0.024 8 and 0.036 2 d， respectively. The predation numbers of P.japonica to first instar and eggs of S.frugiperda were more than to second instar. The searching efficiency of P.japonica to the eggs， first and second instar of S.frugiperda decreased gradually with the increase of prey density. The results indicate that P.japonica has a good control potential on S.frugiperda， which provide theoretical evidence for prevention and control of S.frugiperda by using P.japonica.

Key words

Propylaea japonica; Spodoptera frugiperda; predation; functional response; biological control

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda，又稱秋黏蟲，屬鱗翅目Lepidoptera夜蛾科Noctuidae，原產于美洲，為重大遷飛性農業害蟲[1]，具有繁殖能力強，寄主范圍廣，擴散速度快，為害嚴重等特點[2]。自2019年1月首次入侵我國云南省江城縣以來，至2019年10月已在全國26省（區、市）1 538個縣（市、區）發生，發生面積達95.4萬hm2，對我國玉米等作物的生產構成了嚴重威脅[3]。由于草地貪夜蛾發生突然，遷飛性強，因此目前多以化學防治為主，但草地貪夜蛾已對高效氯氟氰菊酯、多殺霉素、毒死蜱、溴氰菊酯以及唑蟲酰胺等多種類型農藥產生了較高的抗藥性[46]，并且有報道表明草地貪夜蛾在其原產地南美洲巴西對多種轉基因玉米也產生了較高的抗性[79]，因此，尋求包括生物防治技術在內的非化學防治方法對草地貪夜蛾進行持久控制尤為迫切和重要。

草地貪夜蛾的天敵種類繁多，病原微生物有白僵菌和綠僵菌[1012]，病原線蟲有異小桿線蟲屬的Heterorhabditis amazonensis RSC05、斯氏線蟲屬的Steinernema diaprepesi和S.riobrave等[13]，昆蟲病毒有核型多角體病毒[14]，細菌有蘇云金芽胞桿菌Bacillus thuringiensis等[12，15];寄生性天敵有14科190余種[16]，主要包括螟黃赤眼蜂 Trichogramma chilonis、甲腹繭蜂Chelonus spp.、斯氏側溝繭蜂Microplitis similis、短管赤眼蜂Trichogramma pretiosum、夜蛾黑卵蜂Telenomus remus等[1721];捕食性天敵有斑腹刺益蝽Podisus maculiventris、黑刺益蝽Podisus nigrispinus[2223]、草蛉[24]、瓢蟲[25]等。目前，國內學者已報道了大草蛉Chrysopa pallens，東亞小花蝽Orius sauteri，異色瓢蟲Harmonia axyridis、多異瓢蟲Hippodamia variegate、益蝽Picromerus lewisi、叉角厲蝽Eocanthecona furcellate、蠋蝽Arma chinensis、黃足肥螋Eurellia pallipes等天敵昆蟲對草地貪夜蛾的捕食反應[2434]。

草地貪夜蛾于2019年5月底在陜西省洋縣首次發現，筆者隨后在對陜西省玉米地草地貪夜蛾發生為害情況的調查中發現龜紋瓢蟲Propylaea japonica在玉米地數量多，發生時間長，而且龜紋瓢蟲具有耐高溫、夏季不滯育等特點[35]，推測其對草地貪夜蛾可能具有一定的控制作用。因而，本試驗研究了龜紋瓢蟲雌、雄成蟲和4齡幼蟲對草地貪夜蛾卵、1齡和2齡幼蟲的捕食作用，以期為研發龜紋瓢蟲控制草地貪夜蛾的生物防治技術提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 供試昆蟲

龜紋瓢蟲采自玉米田，在養蟲室內以豌豆蚜Acyrthosiphon pisum飼養建立試驗種群。草地貪夜蛾采自玉米田，在養蟲室內以玉米葉飼養建立種群，成蟲以10%蔗糖水喂養。飼養條件為溫度（25±1）℃，RH （60±5）%，L∥D=16 h∥8 h。

1.2 試驗方法

龜紋瓢蟲3日齡雌、雄成蟲和4齡幼蟲饑餓24 h用于試驗。草地貪夜蛾設置1日齡卵、初孵1齡和2齡幼蟲3個蟲態。將新鮮玉米葉片剪成長3 cm、寬0.1 cm的玉米葉段放入培養皿（直徑9 cm，高1.5 cm）中，每皿10段，培養皿底部放一張濾紙，然后分別放入草地貪夜蛾1齡和2齡幼蟲。取食卵的試驗只在培養皿底部放一張濾紙，然后放一個濕棉球。試驗在智能人工培養箱（RG-400，寧波江南儀器廠）中進行，試驗條件為（25±1）℃，RH （60±5）%，L∥D=16 h∥8 h，光照強度11 000 lx。

1.2.1 龜紋瓢蟲4齡幼蟲和雌、雄成蟲對草地貪夜蛾卵的捕食反應

草地貪夜蛾卵的密度設置為20、40、60、80、100、120、140粒/皿，每皿放入1頭龜紋瓢蟲4齡幼蟲或雌、雄成蟲，24 h后統計培養皿內剩余的卵粒數，計算出取食卵粒數，每密度重復5次。

1.2.2 龜紋瓢蟲4齡幼蟲和雌、雄成蟲對草地貪夜蛾1、2齡幼蟲的捕食反應

草地貪夜蛾1齡幼蟲密度設置為20、30、50、70、90、110、130頭/皿，2齡幼蟲設置為10、15、20、25、30、40、50頭/皿，每皿放入1頭龜紋瓢蟲4齡幼蟲或雌、雄成蟲，24 h后統計培養皿內剩余的草地貪夜蛾幼蟲數，計算出被取食的幼蟲數，每密度重復5次。

1.3 數據分析

先用Excel 2010進行數據處理，再使用Graphpad Prism 6.01進行分析并作圖。用捕食功能反應方程Na=aNT/（1+aThN）[36]和搜尋效應方程S=a/（1+aThN）[37]對數據進行擬合，式中Na為捕食者捕食獵物的數量，N為獵物密度，a為捕食者對獵物的瞬時攻擊率，T為試驗的總時間（本試驗中T值為1 d），Th為處理時間（即捕食者取食1頭獵物的時間），S為搜尋效應。

2 結果與分析

2.1 龜紋瓢蟲4齡幼蟲和雌、雄成蟲對草地貪夜蛾卵、1齡和2齡幼蟲的捕食功能反應

龜紋瓢蟲對草地貪夜蛾卵、1齡和2齡幼蟲的捕食功能反應符合Holling Ⅱ模型（圖1～圖3），捕食功能反應方程式見表1。

龜紋瓢蟲雌成蟲對草地貪夜蛾1齡幼蟲的日最大捕食量最高，為242.4頭，對2齡幼蟲的捕食量最小，為41.2頭;捕食卵的瞬時攻擊率最小，為1.125，捕食2齡幼蟲的最大，為1.386;捕食2齡幼蟲的處理時間最長，為0.024 3 d。對卵和1齡幼蟲的捕食能力明顯高于捕食2齡幼蟲。

龜紋瓢蟲雄成蟲對草地貪夜蛾1齡幼蟲的日最大捕食量最高，為265.5頭，對2齡幼蟲的日最大捕食量最小，為40.3頭;捕食卵的瞬時攻擊率最大，為1.658，捕食1齡幼蟲的最小，為1.038;捕食1齡幼蟲的處理時間最短，為0.003 8 d。對卵和1齡幼蟲的捕食能力明顯高于捕食2齡幼蟲。

龜紋瓢蟲4齡幼蟲對草地貪夜蛾卵的日最大捕食量最高，為124.7粒，對2齡幼蟲的捕食量最小，為27.6頭;捕食2齡幼蟲的瞬時攻擊率最大，為1.685，捕食1齡幼蟲的最小，為1.411;捕食2齡幼蟲的處理時間最長，為0.036 2 d。對卵和1齡幼蟲的捕食能力明顯高于捕食2齡幼蟲。

2.2 龜紋瓢蟲4齡幼蟲和雌、雄成蟲對草地貪夜蛾卵、1齡和2齡幼蟲的搜尋效應

龜紋瓢蟲4齡幼蟲和雌、雄成蟲對草地貪夜蛾卵、1齡和2齡幼蟲的搜尋效應均隨密度的增加而降低（圖4～圖6）。

3 討論

草地貪夜蛾自2019年5月底在陜西省漢中洋縣首次被發現以來，目前已在陜西7地市60余個縣區的玉米地發生[2]。陜西省目前玉米種植面積約118萬hm2，小麥96.7萬hm2，這兩種作物都是草地貪夜蛾的適宜寄主，因而加強草地貪夜蛾在陜西省的發生與防治技術的研究非常重要。在陜西省，6月份小麥成熟后龜紋瓢蟲開始由麥田向玉米田遷移，并且在玉米田的發生時間長、密度大，是玉米田的優勢捕食性天敵[38]。本研究表明，龜紋瓢蟲捕食草地貪夜蛾卵和低齡幼蟲的捕食功能反應均符合Holling Ⅱ模型，這與龜紋瓢蟲捕食玉米蚜Rhopalosiphum maidis[38]、豌豆蚜Acyrthosiphon pisum[39]、麥長管蚜Sitobion avenae[40]、棉蚜Aphis gossypii[41]、麥紅吸漿蟲Sitodiplosis mosellana[42]和亞洲玉米螟Ostrinia furnacalis卵[43]的功能反應一致。

龜紋瓢蟲是我國干旱半干旱地區農業生產中重要的捕食性天敵種類，由于其不同發育階段均具有耐高溫的特點，因而在夏季高溫、干旱的情況下對農林生產系統中多種害蟲的卵和低齡幼/若蟲具有明顯的捕食作用[35，44]。本研究發現龜紋瓢蟲雌、雄成蟲對草地貪夜蛾1齡幼蟲的捕食量明顯高于對卵和2齡幼蟲的捕食量，而4齡幼蟲對草地貪夜蛾卵和1齡幼蟲的捕食量明顯高于對2齡幼蟲的捕食量，表明龜紋瓢蟲對草地貪夜蛾卵和1齡幼蟲具有很好的控制作用，也表明利用龜紋瓢蟲控制草地貪夜蛾具有很大潛力。由于草地貪夜蛾遷飛到新的入侵地后通過產卵才能建立種群進而造成危害，而我們的研究結果又表明龜紋瓢蟲成、幼蟲對草地貪夜蛾卵和1齡幼蟲具有較大的控制作用，因而加強龜紋瓢蟲控制草地貪夜蛾的生物防治技術的研究尤為重要。閆占峰等[45]報道可以利用a/Th指數反映捕食者對獵物的控制能力，a/Th指數越大，表示天敵對獵物控制能力越強。本研究結果表明，龜紋瓢蟲4齡幼蟲和雌、雄成蟲對草地貪夜蛾卵和1齡幼蟲的a/Th指數明顯高于2齡幼蟲，表明其對卵和1齡幼蟲的控制能力較強。另外，本文研究結果表明，龜紋瓢蟲雄成蟲對草地貪夜蛾1齡幼蟲的日最大捕食量為265.5頭，高于異色瓢蟲的249.0頭[27]、七星瓢蟲的233.1頭[26]和多異瓢蟲的210.4頭[27]。這些研究結果表明龜紋瓢蟲作為玉米田的優勢天敵種群確實對草地貪夜蛾卵和低齡幼蟲有明顯的控制作用。

綜上，本試驗結果表明龜紋瓢蟲對草地貪夜蛾卵和低齡幼蟲具有較強的捕食能力，是防治草地貪夜蛾的重要天敵種類。因此，在生產實踐中，通過采取有效的農業措施，如結合草地貪夜蛾的監測，在其入侵的早期將自然界中的龜紋瓢蟲人為助遷到玉米田或釋放室內飼養的龜紋瓢蟲，就有可能通過生物防治的方法控制草地貪夜蛾的為害。當然，龜紋瓢蟲的飼養技術、釋放方法和釋放數量等也需要進一步研究。

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（責任編輯：楊明麗）

收稿日期： 20191218?? 修訂日期： 20191223

基金項目：國家重點研發計劃（2017YFD0201006）;國家大宗蔬菜產業技術體系（CARS-23-D-06）

致? 謝： 參加本試驗部分工作的還有江代禮、譚翰杰、張能和紀燁斌等同學，特此一并致謝。

通信作者E-mail：shzzhang@nwafu.edu.cn

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