草地貪夜蛾幼蟲齡期對自相殘殺行為的影響

王道通 張蕾 程云霞 江幸福

摘要 對群體飼養下草地貪夜蛾幼蟲在不同齡期的自相殘殺行為進行了比較研究，結果表明：在4種密度（5、10、20頭/瓶和30頭/瓶）下，不同齡期的幼蟲自相殘殺率差異顯著，不同密度下的自相殘殺行為主要集中在5齡幼蟲，其自相殘殺率均在5齡第2天時最高，在5、10、20和30頭/瓶中分別為（14.34±3.28）%、（17.94±3.26）%、（18.21±3.47）%和（27.05±5.52）%，幼蟲在5齡前的自相殘殺行為并不明顯。進一步測定發現，相同數量的4齡和5齡幼蟲混合后在3種密度（4、10和20頭/瓶）下的自相殘殺率無顯著差異（F=2.29，df=2，P>0.05），但隨著幼蟲密度的增加，死亡的4齡幼蟲占總死亡個體的比例升高，而死亡的5齡幼蟲所占比例下降。這說明草地貪夜蛾同一齡期的幼蟲自相殘殺行為具有明顯的齡期依賴性，自相殘殺行為主要發生在高齡幼蟲間。低齡和高齡幼蟲同時存在時低齡幼蟲被殘殺的比例較高。試驗結果對于草地貪夜蛾的室內大量飼養具有一定借鑒作用。

關鍵詞 草地貪夜蛾; 自相殘殺; 幼蟲齡期; 幼蟲密度

中圖分類號： S 435.132

文獻標識碼： A

DOI： 10.16688/j.zwbh.2019589

Larval stage related cannibalism in the fall armyworm， Spodoptera frugiperda

WANG Daotong， ZHANG Lei， CHENG Yunxia， JIANG Xingfu

（State Key Laboratory for Biology of Plant Diseases and Insect Pests， Institute of Plant Protection，

Chinese Academy of Agricultural Sciences， Beijing 100193， China）

Abstract

The cannibalistic behaviors of Spodoptera frugiperda larvae reared under different densities were investigated. The results showed that when reared under four different densities （5， 10， 20 and 30 larvae/jar） the cannibalism rates among different instars were significantly different? with most of the cannibalistic behaviors occurred at 5th instar. The cannibalism rates of the larvae reared under the four different densities all reached the highest at the 5th instar 2nd day， which was （14.34±3.28）%， （17.94±3.26）%， （18.21±3.47）%， and （27.05±5.52）%， respectively. The cannibalistic behaviors before the 5th instar were not obvious. Further， when same numbers of 4th and 5th instar were mixed and reared at three densities （4， 10 and 20 larvae/jar） respectively， the cannibalism rates showed no significant difference （F=2.29， df=2， P>0.05）， but with the increase of larvae density， the proportion of 4th instar in the total death increased， while the proportion of 5th instar declined. These results indicate that the cannibalism of the larvae is obviously age-dependent， and the cannibalistic behavior mainly occurs for older larvae. When young larvae and older larvae were reared together， the mortality of the young larvae increased with the increase of the density. The results provided useful information for the mass rearing of the Spodoptera frugiperda in laboratory.

Key words

Spodoptera frugiperda; cannibalism; larval instar; larval density

草地貪夜蛾Spodoptera frugiperda （J.E.Smith）屬鱗翅目Lepidoptera，夜蛾科Noctuidae，灰翅夜蛾屬，是一種世界性的農業害蟲[12]。早在18世紀就有草地貪夜蛾在佐治亞州為害作物的記錄，而后其在北美洲和南美洲都有分布，并且在1977年給美國東南部地區帶來了2.97億美元的損失[24]。2016年1月，草地貪夜蛾被確定入侵了非洲的西部地區，隨后2017年的一項調查結果顯示非洲12個玉米種植國平均產量損失達到了41.3%[56]。2019年1月，草地貪夜蛾入侵我國云南省部分地區，專家初步判斷發現的幼蟲為從緬甸首批入侵我國的成蟲種群所繁育。截至2019年10月，該蟲已擴散到我國20余個省市地區[79]。草地貪夜蛾之所以能在非洲和亞洲迅速傳播擴散，除了人為因素和環境適宜以外，其本身可以借助盛行風進行長距離遷飛是重要原因。在適宜溫度下根據室內吊飛結果其平均飛行速度可達4 km/h左右，另外其也可以在適生區持續繁殖[1012]。草地貪夜蛾的幼蟲需經過6個齡期的發育，少數情況下有7個齡期， 5齡和6齡幼蟲的食物攝入量占到了整個幼蟲期的93.5%[13]。

自相殘殺即生物取食同類的行為，在鱗翅目昆蟲中并不少見，比如：棉鈴蟲、甜菜夜蛾等[1419]。有研究表明昆蟲的自相殘殺行為可能會提高存活率、發育速度及繁殖力進而使其在種群競爭中獲得直接優勢，更有利于自身的生存和繁殖[2021]。Chapman研究證明，在食物資源缺乏的情況下，草地貪夜蛾的發育速度與被吃掉的幼蟲數量呈正相關，同時自相殘殺也可以通過消滅種內競爭者而使幸存個體獲得間接優勢[22]。草地貪夜蛾幼蟲在食物充足的情況下仍會發生自相殘殺，尤其是在較高的飼養密度下。自相殘殺行為主要出現在5齡和6齡幼蟲之間，在幼蟲早期自相殘殺行為并不常見，并且性別不會對自相殘殺行為產生影響[14，22]。在已有研究中，幼蟲飼養密度設置少而低[14，23]，且主要是研究同一齡期幼蟲間的自相殘殺行為，還不能較為全面地反映幼蟲殘殺的行為習性。因此，我們期望明確不同幼蟲密度下齡期以及不同齡期幼蟲組合對草地貪夜蛾自相殘殺行為的影響，并為草地貪夜蛾的幼蟲種群數量動態變化規律與預測預報提供參考。

1 材料與方法

1.1 試驗密度的設定

飼養瓶規格為750 mL，高14 cm，直徑8 cm。飼養密度設為1、5、10、20、30頭/瓶，其中1頭/瓶為對照，每個密度處理150～300頭幼蟲，處理自幼蟲孵化后第2天即1齡開始。草地貪夜蛾幼蟲放置在人工氣候箱內飼養，試驗溫度為（27±1）℃，相對濕度為（70±5）%，光周期設為L∥D=16 h∥8 h。飼料為新鮮的苗期玉米葉片，幼蟲孵化出后每日更換飼料并清理蟲糞（幼蟲進入5～6齡時，高密度處理每日更換飼料兩次以上，確保所有幼蟲均有充足的食料），整個幼蟲期保持瓶內密度恒定，直至幼蟲不再取食為止。幼蟲老熟后，把老熟幼蟲放入含水量為10%～15%的過篩壤土中讓其化蛹。

不同齡期幼蟲組合的自相殘殺試驗采取相同數量的4齡和5齡幼蟲混合飼養，幼蟲密度設置為4、10、20頭/瓶，每處理3次重復。飼養條件同上，且保證食物充足，2 d后調查各組合密度下4齡和5齡幼蟲的死亡情況，并計算自相殘殺率。

1.2 試驗測定指標及測定方法

幼蟲自相殘殺率定義為群體飼養下潛在的受害者被吃掉的比例，已有研究表明幼蟲由其他原因導致的死亡率不會受到飼養密度和食物數量的顯著影響，因此不同處理的死亡率差異主要是由自相殘殺導致[14]。由自相殘殺以外的原因導致的草地貪夜蛾幼蟲死亡率相對穩定，因此試驗中所有不見的幼蟲都被默認為自相殘殺導致。幼蟲孵化第2天進行分密度飼養處理，并保證試驗期間幼蟲的食物供應充足，直至化蛹為止，在幼蟲4齡前每個齡期調查1次，4齡后每天調查1次。以對照的死亡率來表示由其他原因導致的死亡率，對其余4個飼養密度下的死亡率進行校正。

自相殘殺率=被食幼蟲數飼養密度數-1×100%;

校正自相殘殺率=

自相殘殺率-死亡率1-死亡率×100%;

公式中死亡率為飼養密度1頭/瓶的各齡期死亡率。

1.3 數據處理與分析

所用統計分析軟件為SPSS 23，數據均用平均值±標準誤表示。分別對同一齡期幼蟲不同密度飼養下的自相殘殺率，兩種齡期（4齡和5齡）組合的幼蟲不同密度混合飼養下的自相殘殺率及4齡和5齡幼蟲的被殘殺率進行單因素方差分析，若差異顯著則采用Tukeys HSD法進行多重比較。另外，分別對不同密度下的4齡和5齡幼蟲的被殘殺率進行獨立樣本t檢驗。在數據分析之前，對原始數據進行平方根反正弦轉換。差異顯著性水平均為0.05。

2 結果與分析

2.1 不同幼蟲齡期對草地貪夜蛾自相殘殺行為的影響

不同幼蟲齡期的自相殘殺率在各個密度下均存在顯著差異（5頭/瓶F=4.13，df=7，P<0.01;10頭/瓶F=2.60，df=7，P<0.05;20頭/瓶 F=3.74，df=7，P<0.01;30頭/瓶F=2.60，df=7，P<0.05）。幼蟲在對照密度（1頭/瓶）飼養下，各個齡期的死亡率不存在顯著性差異（F=0.81，df=7，P>0.05），且各個齡期的幼蟲死亡率均較低，死亡率最高時僅為（2.31±1.32）%。

在5頭/瓶的密度下，幼蟲只有在5齡第2天時的自相殘殺率和2齡、6齡第1天時的自相殘殺率存在顯著差異（P<0.05），其余齡期的自相殘殺率不存在顯著差異（P>0.05）。自相殘殺率在幼蟲5齡第2天時達到最高，為（14.34±3.28）%;在幼蟲2齡時最低，僅為（0.80±0.80）%（圖1）。

在10頭/瓶的密度下，幼蟲在5齡第2天時的自相殘殺率和4齡第1天、6齡第2天的自相殘殺率差異顯著（P<0.05），其余齡期的自相殘殺率不存在顯著差異（P>0.05）。自相殘殺率在5齡第2天時達到最高，為（17.94±3.26）%;在4齡第1天時最低，僅為（4.28±2.32）%（圖1）。

在20頭/瓶的密度下，幼蟲在5齡第2天時的自相殘殺率和4齡第1天的自相殘殺率存在顯著差異（P<0.05），其余齡期的自相殘殺率不存在顯著差異（P>0.05）。自相殘殺率在幼蟲5齡第2天時最高，達到了（18.21±3.47）%;在幼蟲4齡第1天時最低，僅為（4.44±1.32）%。5齡前幼蟲的自相殘殺率均較低，5齡后自相殘殺率均達到了10%以上（圖1）。

在30頭/瓶的密度下，幼蟲在5齡第2天時的自相殘殺率和幼蟲2齡、3齡、4齡第1天、4齡第2天的自相殘殺率均存在顯著差異（P<0.05），其余齡期的自相殘殺率不存在顯著性差異（P>0.05）。幼蟲在5齡第2天的自相殘殺率最高，為（27.05±5.52）%;幼蟲2齡時最低，僅為（5.30±1.79）%。5齡前幼蟲的自相殘殺率均未達到10%，5齡后的自相殘殺率均達到了10%以上（圖1）。

2.2 不同齡期組合的幼蟲對草地貪夜蛾自相殘殺行為的影響

3種幼蟲組合密度，4、10頭/瓶和20頭/瓶的自相殘殺率依次為（55.56±11.11）%、（33.33±0.00）%和（45.61±6.33）%，三者之間差異不顯著（F=2.29，df=2，P>0.05）（圖2）。隨著幼蟲密度的增大，死亡的4齡幼蟲在總死亡個體中的占比越來越大，死亡的5齡幼蟲在總死亡個體中的占比越來越小。在4頭/瓶中，死亡的4齡幼蟲在總死亡個體中的比例達到60%，死亡的5齡幼蟲占比40%。在20頭/瓶中，死亡的4齡幼蟲在總死亡個體中的比例達到了84.62%，死亡的5齡幼蟲占15.38%（圖3a）。

不同密度對4齡幼蟲和5齡幼蟲被殘殺率均無顯著影響（4齡幼蟲F=0.244，df=2，P>0.05;5齡幼蟲F=0.50，df=2，P>0.05，如圖3b）。在4頭/瓶中，4齡幼蟲和5齡幼蟲的被殘殺比率無顯著差異（t=0.50，P>0.05）。在10頭/瓶中，4齡幼蟲和5齡幼蟲的被殘殺率存在顯著差異（t=3.54，P<0.05），分別為（25.93±3.70）%和（7.41±3.70）%。在20頭/瓶中， 4齡幼蟲和5齡幼蟲的被殘殺率分別為（38.6±4.64）%、（7.02±1.75）%，差異顯著（t=6.36，P<0.05）。

3 討論

自相殘殺行為是種群內捕食者和被捕食者的相互作用，在生物種群中可以影響種群動態和種群結構[21]。自相殘殺行為發生的同時也會帶來生存風險，一是自相殘殺行為發生時捕食者會因為受害者的防御反應而受傷或死亡;二是病原菌會通過自相殘殺進行傳播，比如昆蟲虹彩病毒、核多角體病毒等[14.2426]。在本次試驗中，各密度下，不同齡期的草地貪夜蛾幼蟲的自相殘殺率均有顯著性差異，沒有直接觀察到3齡以前的幼蟲發生自相殘殺行為，幼蟲自4齡開始生長發育明顯加快，自相殘殺習性開始顯現，5齡時自相殘殺率達到最高。幼蟲6齡時進食最多，但活動量下降，在6齡第2天時就有老熟幼蟲的出現，蟲體出現皺縮，體節凹陷明顯，喪失自相殘殺能力，試驗也在6齡第2天結束。在已有的研究中，甜菜夜蛾在自相殘殺行為上的表現與本次試驗較為一致，且與Chapman的研究結果也較為一致[14，17]。

草地貪夜蛾不同齡期組合的幼蟲種群自相殘殺試驗結果表明，在3種密度下，4齡幼蟲的被殘殺率都高于5齡幼蟲，其中10頭/瓶和20頭/瓶密度處理中二者存在顯著差異。本研究明確了草地貪夜蛾自相殘殺的受害者多為相對低齡的幼蟲。并且在試驗過程中發現幸存的4齡幼蟲也多蟲體較小，發育不良，5齡幼蟲則發育正常。Reed和Richardson等研究證明了被寄生的和個體較小的昆蟲幼蟲更容易成為自相殘殺的對象[15，2728]。另外，不同齡期組成的草地貪夜蛾幼蟲種群可能更易發生自相殘殺行為，Kakimoto等研究證明了不同齡期組成的棉鈴蟲種群自相殘殺行為發生更加頻繁，并且被殘殺的對象都趨向于低齡幼蟲[30]。本試驗因調查時間間隔不同，需做進一步研究。

本試驗和已有研究都證明了幼蟲齡期是影響草地貪夜蛾自相殘殺的一個重要因子[14，30]。另外，幼蟲密度和寄主種類也是影響草地貪夜蛾自相殘殺的重要因素[3031]。草地貪夜蛾的自相殘殺是對生存環境的一種行為反應，對種群數量調節具有重要意義。我國南方地區的氣候環境條件適宜草地貪夜蛾的持續繁殖，并且其強大的飛行能力可以使其進行選擇性的遷飛，從而在我國南北方進行遷移擴散[32]。其種群的自相殘殺行為不僅會影響其種群動態，而且還會影響其在新的遷入區的定殖與成災，因此，草地貪夜蛾的種內自相殘殺行為需進一步系統研究。

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（責任編輯：楊明麗）

收稿日期： 20191030?? 修訂日期： 20191106

基金項目：國家自然科學基金（31672019，31871951）;中央級公益性科研院所基本科研業務費專項（Y2019YJ06）;國家綠肥產業技術體系（CARS-22）;國家重點研發計劃（2019YFD0300101，2017YFD0201701，2017YFD0201802）;北京市自然科學基金（6172030）;中國農業科學院重大科研任務（CAAS-ZDRW202007）

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