星鴉(Nucifraga caryocatactes)對集中放置紅松球果的分散貯藏與臨時貯點管理

鄭驕陽 呂鴻達 程 鯤 宗 誠

(東北林業大學野生動物與自然保護地學院，哈爾濱，150040)

食物貯藏是動物重要的適應性行為，也是許多植物尤其是大種子植物傳播種子的主要機制[1]。分散貯藏是貯食動物將貯藏物存放在離散且間隔較遠的貯點，將潛在的食物損失率降到最低[2-5]，分散貯食研究主要包括行為特點[6]、形成原因[7]、影響因素[8]以及對植物天然更新的影響等[9-11]。關于其行為動機，學者們提出了快速隔離、缺乏貯藏空間和避免盜竊等假說[12]。其中快速隔離假說認為，分散貯藏行為是對豐富卻短暫的食物資源的一種競爭性策略，當食物資源豐富時，動物的貯食活動加劇，在食源附近迅速地分散貯藏食物，其搬運距離小，有效地縮短了動物單次貯食時間，以最短的時間獲取更多的食物，從而提高貯藏效率[13]。

分散貯藏動物會通過移動、取食、重取、二次貯藏以及盜取等行為持續對種子進行存儲管理[14-15]。二次貯藏是指貯食動物將貯點內種子取出、搬運至新貯點，這種行為在嚙齒動物[14-17]和鳥類[18-21]中均有發現。大量研究表明，當種子被二次貯藏時，與食物源的距離會增加[21-23]，二次貯藏可能通過改變種子與母樹的距離來影響幼苗建立的概率[24-26]。在動物貯藏管理的過程中，貯點中的種子都有可能會由于偷盜、種子易腐性、病蟲感染或被貯食者遺忘而丟失，而未被取食的完好種子則對植物更新起到很大作用[27]。

在黑龍江涼水自然保護區，紅松(Pinuskoraiensis)與松鼠(Sciurusvulgaris)、星鴉(Nucifragacaryocatactes)等貯食動物之間通過協同進化形成了互惠共生網絡[28-31]。其中星鴉作為紅松種子的主要傳播者，其分散貯藏行為對原始紅松林生態系統的維持有著重要作用。每年8月末涼水保護區人工采摘的紅松球果會短期集中堆放，直到10月進行去殼處理，這為貯食動物提供了集中的食物源。2017年秋季，我們觀察到大群星鴉啄取松塔堆的松子并在附近區域分散貯藏，而且對貯點不斷更新，重取后又埋藏，具有2次貯藏和臨時貯點管理行為。本研究通過探究星鴉對集中紅松種子源的分散貯藏和重取行為，分析星鴉貯點特征、貯點生境選擇及食物密集貯藏期的臨時貯點管理過程，旨在進一步豐富動物的分散貯藏理論，探討星鴉對紅松種子傳播和天然林更新的作用。

1 研究地區與研究方法

1.1 研究地概況

黑龍江涼水國家級自然保護區位于中國小興安嶺東南部，地理坐標為128°48′08″—128°55′46″E，47°07′15″—47°14′38″N。保護區總面積為6 394 hm2，南北長11 km，東西寬6.25 km。保護區核心區3 740 hm2，其中原始紅松林面積2 375 hm2。本研究地在涼水自然保護區管理局附近的第19林班。

保護區全境屬于低山地貌，地形北高南低，相對高差一般為100—200 m，平均坡度為10—15°，最大坡度為40°。屬溫帶大陸性季風氣候，冬長夏短。保護區地帶性植被是以紅松占優勢的針闊混交林，分為山地和谷地植被兩大類。上世紀前半葉對紅松的拔大毛式采伐使原始闊葉紅松林被分割成大小不一的斑塊，夾雜不同演替階段的次生林、人工林和林間空地[32]。

保護區主要喬木樹種有紅松、紅皮云杉(Piceakoraiensis)、魚鱗云杉(Piceajezoensis)、臭冷杉(Abiesnephrolepis)、興安落葉松(Larixgemliniivar.gmelinii)、胡桃楸(Juglansmandshurica)、黃檗(Phellodendronamurense)、水曲柳(Fraxinusmandshurica)、春榆(Ulmusdavidianavar.japonica)、碩樺(Betulacostata)、白樺(Betulaplatyphylla)等。林下灌木主要有金花忍冬(Lonicerachrysantha)、毛榛(Corylusmandshurica)、珍珠梅(Sorbariasorbifolia)、繡線菊(Spiraeasalicifolia)、刺五加(Eleutherococcussenticosus)等。林下草本種類繁多，主要有羊須草(Carexcallitrichos)、毛緣薹草(Carexpilosa)、問荊(Equisetumarvense)及各種蕨類植物等。

保護區內動物區系組成豐富，共有鳥類17目47科254種，獸類6目16科51種，其中嚙齒類17種。其中松鼠、花鼠(Tamiassibiricus)、星鴉和普通(Sittaeuropaea)與紅松種子之間形成了穩定的貯食傳播網絡[28-31]。

1.2 研究方法

1.2.1 星鴉貯食行為監測

2017年10—11月，對星鴉貯食行為進行紅外相機監測。根據紅松球果堆放時間，將監測分為2個時間段，10月1—15日為球果堆放期，此階段松塔被集中堆成大堆，星鴉啄食松子，在附近埋藏；10月16日之后為貯點重取期，這期間松塔堆已經移走，星鴉陸續將埋藏松子重取。將相機捆綁于距地面10—20 cm的樹干，設置為拍照2張后，錄制15 s視頻。記錄每張照片的星鴉數量、貯食行為持續時間、溫度(℃)以及干擾因素。第一階段設置11臺相機(型號：H6W)，第二階段設置6臺相機。

1.2.2 貯食行為譜

根據對星鴉貯食行為的觀察，將紅外相機照片和視頻中的行為類型進行分類定義，確定貯食行為譜，包括貯藏、重取、移動、爭斗、警戒等行為(表1)。

1.2.3 貯點調查

貯點調查時間為10月1—7日。在距松塔堆1 km內選取5塊樣地，其生境類型分別為人工針葉林、林間空地、次生針闊混交林、云冷杉林、原始紅松林，記錄樣地距食物源距離、距道路距離(表2)。每塊樣地選取10個樣方(由于人工針葉林樣地貯點數量多且集中，選取了22個樣方)，樣方大小為2 m×2 m。

首次貯點調查時，撥開樣方中的枯枝落葉層，在找到的貯點旁插上標記，記錄貯點特征：貯點大小、貯點深度、基質類型、基質硬度。其中基質類型分為草地、苔蘚、枯草地以及裸地。基質硬度分為軟、較軟、較硬、硬。貯點重取調查時，貯點為空時記為重取貯點，貯點數量保持原樣則記為留存貯點，如發現新的貯點記為新建貯點。重取率指重取貯點占所有貯點的比例；更新率指新增貯點占所有貯點的比例。

表1 星鴉貯食行為譜

Tab.1 The hoarding behavioral spectrum of spotted nutcrackers

表2 星鴉貯點調查樣地描述

Tab.2 Description of sample plots for spotted nutcracker cache investigation

1.2.4 數據統計分析

數據描述用算術平均值±標準誤表示，置信度95%。用單因素方差分析不同生境類型及基質特征中貯點特征的差異。數據處理、統計分析及作圖在Excel 11.0、R 3.5.2、SPSS Statistics 22及Sigmaplot 10.0中完成。

2 結果與分析

2.1 貯食行為特征

2.1.1 貯食行為時間分配及節律

獲得星鴉紅外相機照片1 864張，記錄到的星鴉行為頻次共2 409次，主要行為類型有貯藏、重取、移動、爭斗和警戒行為(圖1)。其中，重取行為是最主要的行為類型，占(55.42±1.34)%；移動行為占(25.74±6.24)%；貯藏行為占(11.08±2.69)%；警戒行為和爭斗行為分別占(3.28±0.79)%和(2.16±0.52)%；其他行為占(2.33±0.57)%。

星鴉重取行為的時間比例從早晨、中午到下午逐漸增加，8：00—9：00、10：00—12：00和16：00—17：00有2個活動高峰。貯藏行為與重取行為的活動高峰相鄰，貯藏高峰出現在重取行為高峰之前，主要集中在早晨，5：00—6：00、7：00—8：00和9：00—10：00有3個活動高峰，中午和下午貯藏行為逐漸減少。移動行為僅在7：00—8：00出現1個峰值，其他時間段的時間比例較為平均。警戒行為5：00—6：00和15：00—17：00有2個峰值，爭斗行為6：00—7：00和15：00—16：00有2個峰值，警戒行為活動高峰在爭斗行為高峰之前(圖2)。

2.1.2 貯藏地星鴉活動頻次

球果堆放期的10月4—15日，監測樣地的星鴉活動非常頻繁，每臺相機記錄到星鴉的平均活動頻次為每天(21.43±5.73)次。堆放球果被移走后，10月16日直至11月初，星鴉一直有持續的重取行為，但貯點重取期活動頻次下降為(3.30±0.68)次/d/相機(圖3)。

2.2 貯點特征

2.2.1 貯點大小

共調查了62個樣方，記錄了451個貯點、1 079粒紅松種子。貯點平均大小為(2.39±0.09)粒，多為1粒或2粒松子，分別占35.48%和32.15%，最大貯點為20粒松子。原始紅松林貯點的平均松子粒數相對較多，為(3.50±0.84)粒；其次為林間空地(2.65±0.34)粒、次生林(2.44±0.20)粒、人工針葉林(2.41±0.11)粒，云冷杉林貯點相對較小，為(1.87±0.19)粒。但不同生境類型的星鴉貯點大小沒有顯著差異(F=1.679，P>0.05)。

2.2.2 貯點深度

星鴉貯點的貯藏深度為(1.55±0.03)cm。不同生境類型的貯藏深度有顯著差異(F=17.171，P<0.05)。貯點埋藏最深的生境類型為原始紅松林，為(2.50±0.71)cm；其次為次生林(1.78±0.06)cm、人工針葉林(1.59±0.03)cm、云冷杉林(1.35±0.09)cm，林間空地的貯點埋藏最淺，為(0.95±0.11)cm。

圖1 星鴉貯食行為日活動時間分配Fig.1 Diurnal time budget of hoarding behavior of spotted nutcrackers

圖2 星鴉貯食行為節律Fig.2 Hoarding behavior rhythm of spotted nutcrackers

圖3 球果堆放期和貯點重取期星鴉的活動頻次Fig.3 The activity frequency of the spotted nutcracker during cone piling period and retrieving period

2.2.3 貯點密度

各樣方貯點的平均密度為(1.82±0.11)個/m2。不同生境類型的貯點密度差異顯著(F=7.471，P<0.05)。星鴉貯藏最密集的生境為人工針葉林，平均每個樣方有14個貯點，貯藏密度為(3.48±0.62)個/m2；其次為次生林(1.35±0.30)個/m2；云冷杉林(1.20±0.22)個/m2；林間空地(0.93±0.20)個/m2；原始紅松林樣地內貯點最少，平均每個樣方僅有0.6個貯點，貯點密度為(0.15±0.07)個/m2(圖4a)。

不同基質類型的貯點密度有顯著差異(F=3.205，P<0.05)，其中基質為草地的貯點密度最高，為(3.94±1.37)個/m2，共發現212個貯點，占所有貯點的46.09%；基質為苔蘚的次之，貯點密度為(1.74±0.44)個/m2；裸地的貯點密度為(1.63±0.34)個/m2；枯草地的貯點密度最低，為(0.93±0.20)個/m2(圖4b)。

此外，基質硬度對貯點密度也有顯著影響，基質較軟時，星鴉貯藏密度更大(F=31.446，P<0.05)。

2.3 臨時貯點管理

在球果堆放期間，星鴉對貯藏地的貯點更新比較頻繁，每天都有新增貯點出現，也有貯點被重取。臨時貯點的更新率很高，為48.34%；貯點重取率也很高，為45.23%，僅有6.43%的貯點沒有發生變化。

人工針葉林的貯點更新率最高，為58.17%；林間空地、次生林的貯點重取率較高；云冷杉林的貯點留存率相對較高。原始紅松林發現的貯點很少，且沒有新增貯點(表3)。

圖4 不同生境類型和基質類型的貯點密度比較Fig.4 The cache densities in different habitat types and ground types

表3 不同生境類型中星鴉臨時貯點的管理

Tab.3 Temporary cache management of spotted nutcrackers in different habitats

星鴉重取貯點大小為(2.69±0.15)粒，留存貯點大小為(2.63±0.09)粒，臨時新增貯點大小為(2.13±0.09)粒。留存貯點與新增貯點大小差異顯著，新增貯點較小(F=1.471，P<0.05)。貯點重取與貯點大小顯著相關(F=5.492，P<0.05)，貯點越大，越易被重取。

3 討論

3.1 星鴉貯食行為對集中食物源的適應

貯食行為是一種特化的取食行為。動物通常在食物資源豐富的時候貯藏食物，這種行為保證了動物在食物缺乏或在強烈的競爭條件下能夠獲得足夠的食物，減緩食物缺乏季節所帶來的困難。涼水自然保護區的紅松球果集中堆放，成為星鴉的集中食物來源，本研究中星鴉對集中食物源的適應性行為主要包括在球果堆附近大量聚集、快速分散食物、頻繁重取、更新貯點等。貯藏地星鴉的貯藏和重取行為時間比例為66.5%，其中重取時間比例高于貯藏行為。星鴉的貯食行為節律中，上午的貯藏行為時間比例較高，下午的重取行為時間比例較高。貯藏和重取行為有一定連貫性，貯藏在前，重取在后。

星鴉在食物源附近形成了大量臨時貯點，并將臨時貯點的種子重新取出，進行二次貯藏。因此在食物源附近適宜的貯藏地，星鴉對臨時貯點重復利用，活動頻次急劇增加，紅外相機拍攝到多只星鴉在同一個樣方內貯藏和翻取紅松松子，這也導致貯食行為中出現了爭斗行為，此行為在其他研究中很少有報道。出現在星鴉臨時貯點的其他動物物種有松鼠、花鼠、普通，其中松鼠會盜取星鴉的貯點。

自然環境中星鴉的冬季重取期從11月初到次年1月[30]。而本研究中的貯點在11月初就全部被重取了，說明星鴉對集中食物源的重取行為與自然狀態下完全不同，只是一種機會主義的分散貯藏行為，隨著食物源消失，星鴉的活動頻率、貯藏和重取強度均急劇下降，直到11月6日監測樣地已無星鴉出現。

3.2 星鴉貯點生境選擇

本次研究結果顯示星鴉對貯點生境具有選擇性，不同的生境類型中貯點的數量差異顯著。涼水自然保護區的松塔堆位于管理局旁邊的小路上，因此集中食物源周圍生境較為復雜且人為干擾較大，但本研究結果表明星鴉的貯食行為受人為干擾影響很小，食物源距離是影響了星鴉對貯點生境的選擇的最主要因素。在距離最遠的原始紅松林樣方內，星鴉貯點最少，僅發現6個貯點、21粒紅松種子，其中有2/3貯點被重取，且未發現新增貯點，所以可判定原始紅松林不是星鴉傾向選擇的臨時貯藏地。

研究表明星鴉貯藏種子的傳播距離較遠，且隨著種子大小而變化，種子越大傳播距離越遠[33-35]。加州星鴉(Nucifragacolumbiana)可將美洲矮松(Pinusedulis)種子傳播至距母樹遠22 km的地點[36]，星鴉搬運紅松種子距離可達4 km[28]。但在本次調查中，發現星鴉的貯點距離人工采集紅松球果堆較近，尤其是距離食物源不足5 m的人工針葉林林下，發現很多星鴉貯點，這符合短距離搬運、短時間分散的快速撤離假說，是對大量集中食物源的適應。人工針葉林地表植被為草地和苔蘚，基質較軟適合貯藏。鴉科(Corvidae)鳥類通常將單枚種子貯藏在開闊地或灌叢邊，很少見其穿過濃密的灌叢，將種子貯于灌叢下[30，34]。本研究發現，星鴉多選擇人工針葉林林下貯藏，樹木分布疏松且林下無低矮灌叢，適合短距離低飛往返食物源處搬運種子。

星鴉優先選擇在其家域范圍內建立多個貯藏點，每個貯點內貯藏少量食物[33]。研究表明星鴉的貯點平均大小為(3.21±0.22)粒，深度(2.73±0.15)cm，密度(406±55)個/hm2[30]。本研究發現星鴉快速分散的臨時貯點較小、密度高、聚集分布，臨時貯點多為2—3個貯點一組，貯點之間距離較近，星鴉將一次攜帶的種子在相距不遠處先后貯藏，方便記憶和取回。