生態地理景觀要素土壤與鼠疫的關系

李 瑞，尹家祥

鼠疫自然疫源地是由鼠疫耶爾森氏菌(Yersiniapestis，鼠疫菌)、宿主動物、媒介節肢動物及生態地理景觀在特定空間結構范圍內，歷經長期進化形成的特殊生態系統，是鼠疫流行的基本單位[1]。其中特定的生態地理景觀環境是形成鼠疫疫源地最基本的條件，由土壤、水文、地形地貌、小氣候和生物種群等要素共同組成，影響生態群落演變，決定鼠疫宿主動物及其寄生蚤的生長繁殖、分布和疾病的傳播方式[2]。據中國疾病預防控制中心報告，2019年11月12日，北京確診2例由內蒙古輸入的肺鼠疫病例，并認為本次疫情是丈夫在自家農場挖土時吸入帶有鼠疫菌的氣溶膠而感染，妻子則因與丈夫接觸而感染鼠疫菌[3]。該疫情是自我國有鼠疫報道以來，首次經過流行病學調查后推測人間鼠疫疫情是因直接吸入翻動土壤形成的氣溶膠而暴發，說明土壤這一生態地理景觀要素在鼠疫發生與流行過程中起到了很重要的作用。本文對鼠疫菌在土壤中的保存以及土壤特性對鼠疫流行的影響進行了綜述，探討生態地理景觀要素土壤與鼠疫流行的關系。

1 土壤—鼠疫菌的“潛在宿主”

土壤是鼠疫菌潛在宿主的說法一直存在爭議。自鼠疫菌發現至今，國內外對土壤與鼠疫菌關系的研究一直持續著，認同這一說法的研究者認為，當外界環境條件適宜時，鼠疫菌能夠以某種寄生或非寄生狀態存在于土壤中，人類可通過傷口直接接觸或吸入受污染的土壤而成為新的傳染源，從而開始新的鼠疫循環。認識土壤是否可以保存鼠疫菌、保存時間及保存形式，對明確鼠疫的暴發、流行和靜息具有至關重要的作用[4]。

1.1土壤保菌說 在第3次世界鼠疫大流行初期，Alexandre Yersin[5]首次提出了鼠疫菌可能存在于土壤，出現了一場關于土壤具有隱藏鼠疫菌及傳播鼠疫能力的廣泛辯論，甚至出現土壤遷移等一系列應對措施，以凈化受污染的土壤。Baltazard[6]在1964年提出“土壤保菌說”，證明感染鼠疫死亡的沙鼠(Merionesvinogradovi)尸體會污染鼠洞內土壤，且鼠疫菌可在鼠洞土壤中存活11個月，因此提出鼠疫除了“鼠→蚤→鼠”傳播之外，還存在“鼠→土→鼠”的傳播方式，鼠疫可依靠這2種方式在自然界長存。隨后Karimi[7]從感染的嚙齒動物洞穴中分離出鼠疫菌，甚至在鼠洞關閉10個月和11個月后均能檢測出鼠疫菌；Eisen RJ等[8]在一只死于鼠疫的美洲獅死后3周，從地表土壤分離出一株鼠疫菌；通過對嚙齒動物洞穴底物和土壤的血清學分析，在厄爾布魯斯山發現了1個先前未知的鼠疫自然疫源地[9]。結合眾多研究結果，表明土壤這一環境介質可以保存鼠疫菌。為探討鼠疫菌在土壤中的生存時長，國內外學者開展多項研究，印度鼠疫委員會的實驗發現豚鼠可在被鼠疫菌污染24 h內的土壤上自由奔跑后受到感染，鼠疫菌東方型(Orientalis)在土壤中40周后仍保持活力并具有毒性[7]；Breneva NV等[10]實驗發現3株鼠疫菌在4～8 ℃的土壤中至少存活10個月，室溫中至少存活3.5個月。因此，鼠疫菌能夠在土壤中持續數月至1年以上，在沒有宿主間傳播的情況下，土壤中鼠疫菌的儲存可能在鼠疫流行持久性中發揮著作用。

1.2土壤原生生物與鼠疫菌 鼠疫菌在土壤中的保存形式成為鼠疫靜息期鼠疫菌保存機制的研究熱點，其中土壤中阿米巴等原生生物中可寄生鼠疫菌的發現得到廣泛認可。原生動物在土壤中無處不在，因其具有能夠藏匿對生態群落有重大影響的病原體的能力而受到關注，研究證實鼠疫菌也可寄生在土壤原生動物中[11]。鼠疫菌對變形蟲具有抗性或暫時抗性，在感染盤基網柄菌阿米巴(Dictyosteliumdiscoideumamebae)后的48 h內存活并在細胞內復制[11]；鼠疫菌古典型(Antiqua)、中世紀型(Medievalis)、東方型可被自由生活阿米巴(Free-livingamoeba，FLA)吞噬并能夠在其中存活至少5 d[12]；棘阿米巴原蟲(Acanthamoeba)在俄羅斯里海鼠疫自然疫源地的土壤生物群落中占主導地位，豐富度很高，每克土壤中的阿米巴細胞可達到30萬個，促進了它們與鼠疫菌的永久相互作用，并使其長期保存在原生細胞內[12-13]。在冬季或干旱等不利環境條件下，原生生物吞噬土壤中的鼠疫菌，其營養形態和包囊能較長時間地包藏鼠疫菌，以“休眠”狀態貯藏，保護內化的細菌不受外界環境侵害[11, 14]。當季節、溫度或濕度等有利環境條件恢復后，嚙齒動物和媒介蚤的數量隨之增加，在打洞或覓食時增加與原生生物的接觸機會而再次感染鼠疫。那么鼠疫菌是否還以其他尚不清楚的形式保存在土壤中？進一步明確鼠疫菌在土壤介質中的存在形式，可能會成為解釋鼠疫靜息和復燃傳播機制的重要論證。

2 土壤特性與鼠疫關系

土壤特性包括土壤礦物類型、土壤pH、土壤溫度、土壤有機質含量、土壤溶液中的共存離子以及土地利用方式等，代表土壤養分和質量，為土壤微生物和地表動物的生存和繁殖提供有利條件。土壤許多特性可以改變鼠疫菌等有機體的存活率，決定鼠疫宿主動物和媒介蚤的分布、豐富度和多樣性，加快鼠疫菌在動物間的傳播，當土壤條件適宜、物種豐富度達到閾值上限，則會有鼠疫暴發的風險。

2.1土壤類型 鼠疫自然疫源地的土壤類型以紅壤、赤紅壤及黑鈣土、栗鈣土和高山草原、草甸土為主[15]，對媒介蚤、嚙齒動物的傳播和數量有顯著影響。不同蚤種對土壤類型的喜好不同，拉姆客蚤(Xenopsyllaramesis)更喜歡粘土含量高的黃土土地類型，同型客蚤(Xenopsyllaconformis)更喜歡沙土[16]。土壤類型是喜馬拉雅早獺(Marmotahimalayana)分布的重要影響因素，在沼澤土和深色氈質土中的洞穴數量高于高寒草甸土壤、凍土等其他土壤類型[17]。大鼠種群在粘質土壤的豐度最低，多乳鼠(Mastomysnatalensis)在砂壤土中的種群數量顯著高于粘質黑土[18-19]。不同土壤類型中鼴鼠種群和鼠洞系統存在差異，紅土和玄武巖土的盲鼴鼠種群密度是石灰土的5倍，有較小的洞穴系統，相對生產力較高，食物供應量較高，而石灰土具有更大、更長、更線性的洞穴系統，反映了較低的食物供應量[20]。因此土壤類型在某種程度上決定嚙齒動物的打洞與否以及該區域的食物生產能力，從而影響區域范圍的生物種群數量。

2.2土壤含水量 土壤含水量對媒介蚤和嚙齒動物的豐富度和生境選擇有重要影響。蚤類在高濕度(≥90%)環境中生存時間最久[21]，當巢穴濕度增加并產生潮濕的小氣候，跳蚤的存活率隨之增加[22]。不同嚙齒動物對土壤含水量的選擇存在差異，土壤含水量通過改變土壤的密度、黏合性和剪切強度而影響嚙齒動物打洞進程[21]；在內蒙古草原5種小型哺乳動物中，黑線倉鼠(Cricetulusbarabensis)、莫氏田鼠(Microtusmaximowiczii)和達烏爾鼠兔(Ochotonadaurica)的相對豐度與土壤含水量呈負相關，而狹顱田鼠(Microtusgregalis)和達烏爾黃鼠(Spermophilusdauricus)的相對豐度與之呈正相關[23]。土壤含水量受土壤類型、氣候和植被等景觀環境因素的控制，進一步影響嚙齒動物及媒介蚤的種群豐富度。

2.3土壤含鹽量 鼠疫菌具有一定程度的耐鹽性，中等鹽堿地有利于區域鼠疫疫源地的長期存在[24]。土壤含鹽量是北非和歐亞大陸維持鼠疫疫源地的因素之一，研究者在北非鼠疫疫源地疫區含鹽40 g/L的土壤樣品中分離出一株東方型鼠疫菌株，經實驗證實鼠疫菌亦可在含150 g/L鹽的高滲肉湯中存活[25]。對鼠疫疫源地鹽源周圍進行動物種群的鼠疫疫情監測，完善鼠疫流行與土壤含鹽量關系的研究，借以優化疫區的鼠疫預防和控制。

2.4土壤金屬元素 鼠疫自然疫源地分布與某些金屬元素之間存在關聯，中國科學院地理科學與資源研究所專家發現鼠疫發源地好分布在富鈣、富鐵地區[26]。俄羅斯科研人員對鼠疫疫源地長期考察發現，沙鼠和黃鼠鼠疫疫源地土壤中，不明原因情況下鐵、鈦、鈷離子含量迅速增至正常水平的3倍時就會暴發鼠間鼠疫；當銅、釩、鎳離子的含量不明原因突然降至正常水平的1/12，而其他金屬離子含量處于正常水平時也會暴發鼠疫[27]。這些野外觀測得到了實驗研究支持，Mezentsev VM等[28]發現錳、鐵、鈷、鎳、銅和鋅對3種沙土鼠(Rhombomysopimus、Merionesmeridianus、Merionestamariscinus)感染鼠疫具有影響，論證了土壤等環境中的金屬元素可參與調節自然界中動物感染鼠疫的過程。環境中金屬離子含量及狀態可能增強鼠疫菌毒力和活性，鼠疫菌中Ybt、Yfe、Znu和MntH等蛋白轉運系統[29-31]參與鐵、鋅、錳等離子在鼠疫菌體內和體外的吸收，特定毒力因子的合成取決于這些特定金屬離子的水平，因此土壤金屬元素的含量在鼠疫疫源地鼠疫菌的維持中起作用。對疫源地土壤金屬元素進行動態監測成為鼠疫防控的新方向，研究金屬元素含量變化與鼠疫發生與流行之間的關系，通過方向性調控疫源地土壤金屬離子的變化，使離子平衡趨向不利于宿主或鼠疫菌生存的狀態而達到控制鼠疫的目的。

2.5土地利用方式 鼠疫自然疫源地不同土地利用方式捕獲的嚙齒動物種群數量和寄生蚤指數存在顯著差異，休耕地的嚙齒動物和跳蚤種群數量高于玉米田和稻田等農耕地及人工林[19, 32]。當森林采伐區的土地利用發生變化，種植或畜牧產業代替未被利用的林區，導致生境巨大改變可能為人類提供交換和傳播病原的機會。例如，當一個大型水庫的建設并投入使用，因為改變周邊土地利用方式或因蓄水，宿主動物的生存空間受到擠壓而導致動物密度的升高，增加鼠疫暴發的可能[33-34]。因此，當一個地區因經濟發展需要改變土地利用方式，尤其是在鼠疫自然疫源地以及周邊地區進行土地綜合開發時，對該地進行充分的衛生學評價論證以及對鼠疫宿主動物及其寄生蚤密度的監測是預防鼠疫等自然疫源性疾病發生的重要手段，可以將其作為鼠疫暴發風險程度的評價指標。

3 結論與展望

土壤與鼠疫菌的自然保存密切相關，影響傳播媒介和宿主動物的食物能量供給和種群繁衍。土壤是疫源地生態地理景觀中最具地域特征的要素之一，影響著其它景觀要素的構成和穩定，因此，在現代醫學發展中土壤應成為鼠疫等自然疫源性疾病研究機制中一個重要的流行病學研究對象。當人們在鼠疫自然疫源地旅游、生活生產過程中，可能通過皮膚直接接觸染疫動物的分泌物或尸體，或土壤中的殘存鼠疫菌以氣溶膠等形式進入人體呼吸道而感染鼠疫，傳染源通過現代發達的交通工具造成遠距離傳播，引起鼠疫的暴發和流行，成為鼠疫防控的一大隱患。然而鼠疫疫源地鼠疫菌在土壤中的保存機制至今尚未得到充分證明，鼠疫菌在土壤中的保存時間上限是多少？土壤的各種物理化學性質如何影響鼠疫菌活性變化？鼠疫菌以哪些方式保存在土壤中？鼠疫突然暴發流行是否與靜息期土壤對鼠疫菌的長期保存相關？鼠疫宿主動物和傳播媒介種群對土壤介質的選擇是否具有適應性規律？這些問題仍困擾著我們。今后，鼠疫研究學者應加強宿主動物、傳播媒介和鼠洞土壤及殘留物的鼠疫菌監測，并及時發現染疫動物和動物死尸，防止鼠疫菌污染土壤而造成二次傳播；同時利用現代地理信息技術，如地理信息系統(GIS)、遙感(RS)及全球定位系統(GPS)在內的“3S”技術專業化動態監測鼠疫疫源地土壤穩定性，與生態統計學、流行病學等多學科融合，完善各鼠疫疫源地土壤分類系統，發現鼠疫流行各環節與土壤要素的關系；加強專業鼠疫實驗室對鼠疫菌與土壤特性關系的研究，通過環境模擬實驗與野外環境監測相適應，明確鼠疫菌在土壤中的保存機制。隨著國家“一帶一路”戰略實施，中國與沿線國家交流互通增加，帶動了中西部欠發達地區旅游等產業發展，而這些地區幾乎每年均發生動物鼠疫，人間鼠疫也時有發生。因此，進一步加強鼠疫菌在土壤中保存機制研究，同時明確土壤特性與鼠疫流行各環節的關系，科研攻關與鼠疫防控并進，保障公眾健康和社會穩定發展。

利益沖突：無