植物葉形態的多樣性及其進化適應意義

張玉芬 羅文韜

（北京師范大學生命科學學院，生物多樣性與生態工程教育部重點實驗室 北京 100875）

葉是植物進行光合作用和蒸騰作用的主要場所，為了最有效地行使其功能，植物能精準地控制葉片的初始發育和形態變化［1］。被子植物是陸生植物的主要類群，為了進一步適應復雜多變的陸生環境，該類群在葉形上演化出了巨大的多樣性。不僅大的分支類群間、物種間具有變化多端的葉形，物種之內也往往存在各種因素作用下的變異，其中包括單葉形態的多樣性，例如，全緣、鋸齒狀、不同程度（深淺）和不同式樣（羽狀或掌狀、回數等）的裂刻等，也有單、復葉的差異，例如，廣泛分布于熱帶、亞熱帶地區的蝶形花科豬屎豆屬（Crotalaria）是被子植物最大的屬之一，在全球約有700 余種，其中71%的種為三出復葉或羽狀復葉，僅29%的種為單葉，研究顯示，其復葉類型更適應于干燥的氣候，而單葉類型在潮濕氣候中占據主導地位。這可能是由于復葉與同等大小的單葉相比，空氣界面層阻力更小，氣體交換量更大，散熱效果更好，同時，復葉通過調節單個小葉的傾斜角度，能最大限度地捕獲光能［2］。

本文綜述了植物葉形多樣性及其進化適應意義，尤其是異形葉性（heterophylly）和發育調控葉異形性（heteroblasty），二者雖都表現為在同一植株上會生長不同形態的葉，但具有不同的機制［3］。本文著重厘清二者間的概念區分，以期為生態學、進化生物學等未來的研究提供新的思路。

1 葉形與環境氣候的關系

生物有機體具有通過改變自身的形態響應外部環境中生物和非生物因子變化的能力［4］。當植物生長于波動變化的環境中或短暫暴露于有害條件下時，表型可塑性是其保持最佳適應性的基礎［5］。盡管葉的發育在遺傳水平上受到嚴格的控制，但其最終形狀和大小會在一定程度上根據環境條件進行調整［6］，即具有表型可塑性［7］。每一種葉表型都由特定的基因型決定，該基因型調控葉片從葉原基到成熟衰老的整個發育軌跡，包括最初的幼葉和之后的成熟葉。理論上一個基因型可能發育出變化多端的與環境變化相關的葉形［1］。植物葉片的最終形態是在高效獲取光能和減少環境脅迫的平衡條件下建成的，葉與環境之間的這種緊密聯系導致了葉形態的巨大變異性［5］。

從葉的邊緣形態分析，相對于全緣葉，邊緣具有齒或裂的葉片具有較強的空間延伸可塑性，能調節葉面溫度和水分流失，對干旱、高溫等脅迫作出抗逆響應［8］。大尺度分析發現，高緯度寒溫帶的木本雙子葉植物葉緣多具齒，而低緯度熱帶樹木更多擁有較大的全緣葉［9］。移栽實驗表明，美國紅楓在溫帶地區的葉裂程度明顯高于亞熱帶地區［10］。在葡萄中，從同一根藤蔓上測定多個季節的葉形，結果顯示，葉齒的發育與寒冷、干燥的氣候相關［1］。在寒冷氣候下觀察到一年生植物同樣具有相似的變化，說明葉齒的這種適應性特征并非木本植物所獨有［11］，例如，東亞的菊科蓍屬（Achillea）植物齒葉蓍（A.acuminata），葉邊緣具有整齊的鋸齒，其生境多為林緣、草甸濕地及河邊。與其相對照，亞洲蓍（A.asiatica）多生于較為干旱的山坡草地、草場等，其葉為三回羽狀全裂［12］。關于葉齒或裂功能的探討有很多，相關假說認為，葉齒能減少葉片對主脈的依賴性，它作為一種適應性特征，能增加植物的蒸騰作用以維持葉片的挺立［13］，同時縮小葉肉組織與葉脈的距離，減少邊界阻力，有利于葉片的熱傳導［14］。此外，葉裂程度的加深可降低樹冠層對光線的截留，從而提高了植物的光合效率。

葉片的大小也受氣候環境的影響。以蓍屬植物為例，北美學者研究了加利福尼亞和內華達山脈的2 個A.lanulosa不同海拔高度的種群，分別位于約塞米特蒂國家公園1 400 m 的馬瑟地區和海拔3 050 m 的林帶邊界，發現低海拔種群的葉片較大，且葉面粗糙程度和葉裂狀態與高海拔的不同。將采自2 個種群的植株分別移栽于相同的生境中生長時，它們基本保留原種群葉片的特征；但在較低溫度的生境中生長時，2 個種群移栽個體的葉都變短，且葉片排列更加緊密；而在較溫暖的生境中，葉片則變得更長且排列疏松?？梢?，該類群的葉形變異是種群遺傳基礎和葉形對溫度適應的共同結果［15］。

2 植物的異形葉性

異形葉性是專指同一植株上并存的多態葉片，或指葉片被環境誘導在2 種或多種可能的形態間的轉變［16］。異形葉性常見于水生植物或半水生植物中，例如，毛茛屬（Ranunculus）、眼子菜屬（Potamogeton）和萍蓬草屬（Nuphar）等屬的植物［17］。這些植物會產生沉水葉與氣生葉2 種不同形狀的葉片。在水生環境中的葉片通常較薄且氣孔較少，深裂為絲狀或線形；而挺水的氣生葉葉片較厚，氣孔較多，少裂片或不裂。這些獨特的葉形態有效地降低了水介質產生的機械壓力，增加了葉片的表面積，更利于吸收養分和交換氣體［18－19］。

異形葉性是一種特殊的表型可塑性，表現為植物通過改變葉形態響應光照、溫度、水分等多種環境條件的變化［17］。例如，低溫能誘導水生植物水毛茛（Ranunculus trichophyllus）在陸生條件下產生水生葉的形態［20］。在水生環境下，溫度升高可使異葉水蓑衣的葉片從羽狀深裂逐漸轉換為邊緣鋸齒［21］。

異形葉植物能通過調整形態結構提高個體對環境的適應性，因此，異形葉性被認為是植物對環境的適應性特征［22］。例如，鈍脊眼子菜（Potamogeton octandrus）漂浮葉的表皮較厚，具氣孔且有明顯的臘質層；沉水葉表皮光滑，沒有臘質層，這些特征使植物更好地適應波動的環境［23］。歐亞萍蓬草（Nuphar lutea）的氣生葉和漂浮葉是對光的一種適應，而沉水葉則可看作是對遮蔭的適應。葉片所展現的高度表型可塑性是在變化的環境中，尤其是不同光照強度下保障光合效率的一種適應方式［24］。此外，異形葉的形態特征也可能使其在干擾環境下更具競爭力，能拓殖野生環境［25］。

在異形葉植物中，有些植物同時產生有刺和無刺葉，其多刺葉是抵御食植動物的可塑性響應。動物的食草行為對誘導植物有刺葉的產生和對食草損傷的響應起到了雙重作用［26］。例如，異形葉性的枸骨葉冬青（Ilex aquifolium），其樹冠距地面近的種群頻繁被采食的跡象很明顯，高度在2.5 m以下的樹冠無一幸免被采食，這與成年紅鹿觸及的采食高度極其一致，食草頻率與多刺葉分枝的比例之間具有顯著相關性［27］。

3 發育調控葉異形性

發育調控葉異形性是與植物生活史階段相關聯的，在個體發生過程中器官形態與功能的躍變，這種變化是不可逆的［28］。比較常見的具有發育調控葉異形性的植物有長青藤（Hedera helix），其葉片從幼株的裂葉變為成熟植株的全緣葉［29］；一些鳳梨科植物從幼株的氣生葉變成了成株的儲水罐狀［30］；桉屬（Eucalyptus）植物的幼態葉卵圓形，成熟葉片伸長成卵狀披針形［31］。除了葉片形態在個體發育中發生改變以外，不斷有證據證明，幼株和成株的葉片在解剖結構［32］、生理［31］等方面也存在差異。這些差異是由于不同的生物因子相互作用的結果，包括對病原菌［33］、昆蟲［34］和脊椎動物［32］的敏感性，強有力地支持了發育異形性在個體發育過程中發揮的生物學功能［35］。

發育調控葉異形性為研究自然選擇在渠限化發育過程（canalizing development）中的作用提供了機會。例如，夏威夷相思樹（Acacia koa）是一種具有獨特發育調控葉異形的植物，其幼態的葉是典型的平展二回羽狀復葉，而成熟葉片則轉變為豎直的葉狀枝。對該物種在不同環境濕度下的種群中的研究發現，濕地種群的個體發育異形性轉變比較慢，而干旱種群在水分脅迫下異形性轉變提前，因為在干旱脅迫期間葉狀枝比真葉更具有適應優勢［36］。對桉樹的研究發現，某些桉樹幼株階段似乎比成株更能耐受遮蔭但不抗旱，而另一些桉樹物種似乎已更好地適應了抵抗霜凍、高日曬負荷和干旱脅迫［37］。在地中海類氣候地區，許多物種豐富和具有重要生態意義的植物類群都存在發育異形性，這是其對共有的地中海式氣候的響應［38］。對小檗屬植物（Berberis s.str.）的研究發現，該屬植物的短枝上不斷生出新的葉片，均勻分布在植株上進行光合作用，而長枝由于缺少頂端生長的限制，并有較高的脅迫忍耐性，起到維持植物快速持續生長的作用。小檗屬植物的短枝葉承擔了快速有效和持續的光合作用，保證了開花結實，而長枝不僅保證植物持續的營養生長，其上的刺可能起到了抵御捕食的作用。由此可見，發育調控葉異形性可能是提高植物適合度的有效機制［39］。

發育調控葉異形性變化可能揭示了物種間的進化關系。由于發育調控葉異形性在植物界獨立起源、演化了多次，其依賴的調控網絡在進化過程中應已從祖先狀態發生了修飾和分化，所產生的不同的發育程序可能在發育調控葉異形性的進化過程中起著主要作用。經典的例子是金合歡屬植物幼態的羽狀復葉被看作是演化過程中具有此樣葉片的祖先的遺產；與此相對的是，在許多其他具有發育異形葉的植物中，幼態葉的形態與近緣物種成熟葉的形態相同或相似，這類現象被解釋為幼態成熟或幼態持續（neoteny）［28］。

4 總結與展望

綜上所述，各種生物、非生物因素與遺傳因素相互作用形成了一個復雜的調控網絡，共同參與植物葉片的形態建成和發育。將葉形態的自然變化與其背后的分子調控途徑相整合，是進化發育生物學的重要目標。由于同一基因型能發育出不同的葉形，這為理解植物遺傳背景與環境的相互作用提供了很好的機會。發育渠限化對植物葉形變異存在一定的限制作用，為了充分了解葉形態多樣性的演化發育及其對環境壓力的響應機制，應建立遺傳多樣性、發育背景和環境可塑性綜合定量模型［1］，解開異形葉性與環境波動、基因及物種形成之間的關系，從而有助于理解植物表型可塑性和適應的分子和演化機制［27］，為生物多樣性保護，并且為有方向、有目標地利用植物的適應性特征提供科學依據。