寧夏荒漠草原植物多樣性對地面節肢動物功能群多樣性的影響

陳 蔚， 黃興科， 劉任濤*， 張安寧， 常海濤

(1. 寧夏大學西北土地退化與生態恢復國家重點實驗室培育基地， 寧夏 銀川 750021；2. 中衛市林業技術推廣服務中心， 寧夏 中衛 755000)

近20年來，隨著全球生物多樣性的持續減少，物種喪失可能帶來的生態后果備受人們關注[1-2]。許多研究表明，生物多樣性的變化會導致生態系統的生產力、營養循環和穩定性出現相應的改變[3-4]。植物多樣性與地面節肢動物多樣性是生物多樣性的兩個重要方面，并且地上植物多樣性與地下地面節肢動物多樣性存在著緊密的聯系，這種聯系會進一步作用于生態系統功能的改變[5]。植物通過調節進入土壤生態系統中資源的質量與數量來影響對地面節肢動物的營養物質供給；反過來，地面節肢動物通過分解有機質促進營養周轉，為植物提供養分，調節植物根系的營養吸收功能等作用影響植物的初級生產力[6]。因此，理解植物多樣性與地面節肢動物多樣性間的關系及其影響生態系統功能的途徑和機制，對于草地生物多樣性保護、草地管理與利用以及生態系統穩定性均具有重要的理論實踐意義[7]。

目前，關于植物多樣性與動物多樣性的關系開展的研究較多。Cesarz等[8]在森林生態系統研究中發現在不同季節中植物多樣性對蚯蚓多樣性有不同作用，5月和11月蚯蚓密度與植物多樣性呈正相關性，而2月二者呈負相關關系，8月兩者之間則表現為無相關性。Hedlund等[9]在棄耕地生境中研究發現植物物種多樣性對地面節肢動物群落的影響不明顯，而植物特性對地面節肢動物群落有顯著影響。但Eisenhauer等[10]在實驗性草地系統中發現植物物種多樣性顯著影響線蟲群落分布，且二者存在顯著的正相關性；研究顯示植物物種多樣性高的群落中地面節肢動物食物網復雜程度也較高。理論上，植物物種多樣性的增加往往會提高群落凈初級生產力，從而支持多樣性更高、數量更多的地面節肢動物[11]。但是，目前關于地面節肢動物多樣性與植物物種多樣性間的關系尚沒有明確的定論[7]。

寧夏荒漠草原通過嚴格的禁牧封育等措施，使得草原植被得到了有效恢復，地面節肢動物群落結構復雜[12]。但是，在封育恢復過程中，地面節肢動物多樣性和草地植物多樣性間存在著什么樣的關系尚不明確，這直接關系到寧夏荒漠草原脆弱生態系統內穩性和結構與功能的維持。本文通過調查寧夏荒漠草原不同季節地面節肢動物群落和植物群落分布特征，基于地面節肢動物功能群劃分，分析地面節肢動物多樣性和植物多樣性間的關系，旨在豐富寧夏荒漠草原生態系統生物多樣性理論，為生物多樣性保護、草地利用及生態服務功能提供依據。

1 材料與方法

1.1 研究區自然概況

研究區位于寧夏鹽池縣境內東南部，經緯度為37°05′～38°10′ N，106°33′～107°47′ E。該區屬于中溫帶半干旱區，年平均氣溫9.5 ℃，年最高氣溫34.7 ℃，年最低氣溫-22.3 ℃；≥10 ℃積溫為2 949 ℃。年日照時數2 663.1 h，日照率65%。年平均降雨量250～350 mm，主要集中在7-9月，占全年降雨量的60%以上，且年際變率大；實際蒸發量2 136 mm，潛在蒸散量1 112 mm。年無霜期為162 d。研究區屬鄂爾多斯臺地向黃土高原過渡地帶，地勢南高北低。地帶性土壤主要有黃綿土與灰鈣土(淡灰鈣土);非地帶性土壤主要有風沙土、鹽堿土和草甸土等。土壤質地多為輕壤土、沙壤土和沙土，結構松散，肥力較低。

該區植被類型主要是沙地植被和荒漠化植被，其中，灌木植物優勢類群主要為檸條(Caraganakornshinskii)、花棒(Hedysarumscoparium)等。草本植物優勢類群主要為豬毛蒿(Artemisiascoparia)、牛枝子(Lespedezapotaninii)、賴草(Leymussecalinus)等。經調查，研究樣地植物高度為10.69±0.39 cm，植物蓋度為25.88±1.51 %，土壤水分含量為1.75±0.11 g·g-1，土壤容重為1.31±0.01 g·cm-3。

1.2 研究方法

1.2.1試驗設計 在寧夏鹽池縣選擇封育管理的荒漠草原觀測場為試驗樣地。根據植被覆蓋度分布情況(低覆蓋度20%～30%；中覆蓋度25%～35%；高覆蓋度45%～55%)，設置10個調查樣區，每個樣區的面積為30 m×30 m；其中，低覆蓋度樣區3個，中覆蓋度樣區3個，高覆蓋度樣區4個；在每個樣區中心位置布設5個固定調查樣點，每個調查樣點距離5 m左右；共得到5×10=50個調查樣點。于2012年春季(5月)、夏季(7月)和秋季(10月)分3次開展草本植被和地面節肢動物調查。

1.2.2地面節肢動物調查與鑒定 在每個調查樣點附近布設4個塑料杯(上表面直徑14 cm，下表面直徑7 cm，高10 cm)代表4個方位，采用陷阱誘捕法調查地面節肢動物。具體方法如下：將塑料杯埋入土中，杯口與地面齊平，同時在其內加入濃度為3%的福爾馬林溶液和少量甘油，增加誘捕的有效性。為了防止沙蜥等大型動物落入杯中，在杯口上覆蓋網孔為2 cm的金屬網。每次布設陷阱的持續時間均為14 d。將收集到的動物標本帶回實驗室鑒定統計。

動物標本分類鑒定主要依據《中國土壤動物檢索圖鑒》[13]、《昆蟲分類》[14]和《寧夏賀蘭山昆蟲》[15]等。在本研究中，地面節肢動物樣品鑒定到科水平。樣品在室內稱重時，先用濾紙將標本表面的水分吸干，再用電子稱(精度為0.0001)稱其干重，得到節肢動物生物量(g·traps-1)。另外，依據節肢動物個體數所占比例，將獲得地面節肢動物類群劃分為優勢類群(個體數占總捕獲量的10%以上)、常見類群(1～10%)和稀有類群(1%以下)。依據取食類型不同將收集到的地面節肢動物劃分為植食性、捕食性、雜食性和腐食性4個營養功能群[16-17]。

1.2.3植被調查 在每個調查樣點，采用1 m×1 m樣方法對地表植被特征進行調查，包括植物物種豐富度、植物高度(cm)和植物蓋度(%)。由于此實驗為長期實驗，不能對樣地中植物進行破壞性取樣，故只在10月最后一次取樣時收集樣方內植物地上部分帶回實驗室，稱取生物量(g·m-2)。并且，為了更好與植物生物量對應，我們使用秋季不同功能群地面節肢動物生物量進行相關分析。

1.2.4數據處理與統計分析 群落多樣性采用以下幾個參數來描述，包括個體數、類群數、Shannon指數(H′)、生物量。計算公式如下[18]：

香菇 性平、味甘，具有益氣健脾、解毒潤燥等功效，香菇中含有的多糖類物質，可以提高人體的免疫力和排毒能力，抑制癌細胞的生長，增強機體的抗癌能力。香菇還能降低血壓、降低膽固醇、預防動脈硬化，并有強心保肝、寧神定志、增強人體新陳代謝及促進體內廢物排泄等作用。

Shannon指數：

H′=-∑PilnPi(i=1 ,2 ,3 ,…,S)

式中：S為動物類群數；Pi為第i類群節肢動物的相對多度(即該節肢動物類群個體數占群落總個體數的比例)。

本試驗中將每個季節的植物與土壤動物數據進行合并計算，所有數據采用SPSS 20.0軟件進行統計分析。采用單因素方差分析(one-way ANOVA)來比較不同處理數據組間的差異。采取曲線擬合分析植物多樣性與地面節肢動物多樣性的關系。

2 結果與分析

2.1 植物群落多樣性與生物量

由圖1可知，不同季節間植物個體數、物種數和Shannon指數均存在顯著差異性(P<0.05)。其中，植物個體數表現為春季高于秋季，夏季居中(P<0.05)。植物物種數和植物Shannon指數均表現為夏季高于春季，而秋季最低(P<0.05)。秋季，從50個樣方中采集到的植物生物量為15.14～66.35 g·m-2，平均生物量為40.46 g·m-2，變異系數為0.28。

圖1 植物群落多樣性Fig.1 Biodiversity of plant community注：不同字母表示顯著差異(P<0.05)，下同Note:Different letters mean significant difference at the 0.05 level,the same as below

2.2 地面節肢動物功能群組成特征

3個季節共捕獲地面節肢動物6 948只，隸屬于3綱10目，劃分為68個類群。由表1可知，樣地中收集到的地面節肢動物可劃分為4種功能群，分別為植食性、捕食性、雜食性和腐食性。春季，4種功能群個體數分別占總個體數的43.8%，15.8%，39.8%，0.6%，其類群數分別占總類群數的57.6%，24.2%，9.1%，9.1%。夏季，4種功能群個體數分別占總個體數的13.4%，14.9%，71.0%，0.7%，其類群數分別占總類群數的51.7%，31.0%，13.8%，3.23%。秋季，4種功能群個體數分別占總個體數的24.6%，40.6%，34.2%，0.6%，其類群數分別占總類群數的37.3%，52.9%，5.9%，3.9%。

上述結果表明，隨季節更替，植食性動物個體數所占比例均表現為先降低后增加，類群數所占比例表現為降低趨勢。捕食性動物個體數所占比例表現為先降低后增加，類群數所占比例表現為增加趨勢。雜食性動物個體數與類群數所占比例表現為降低趨勢。而腐食性動物個體數所占比例則表現為相對穩定，類群數表現為先降低后增加。

表1 地面節肢動物群落組成及其相對多度Table 1 Community composition and relative abundance of ground-active arthropods/%

續表1

注：Ph：植食性；Pr：捕食性；Om：雜食性；Sa：腐食性。下同

Note:Ph:Phytophagous group;Pr:Predatory group;Om:Omnivorous group;Sa:Saprophagous group. The same as below

2.3 地面節肢動物功能群結構特征

由圖2可知，不同食性的地面節肢動物個體數和類群數隨季節變化具有一定的差異性。其中不同季節間植食性動物的個體數和類群數差異顯著，均表現為春季高于夏季，秋季居中(P<0.05)。捕食性動物的個體數和類群數均表現為秋季顯著高于春季和夏季(P<0.05)，而后兩個季節間無顯著差異。雜食性動物的個體數和類群數均表現為春季顯著高于秋季和夏季(P<0.05)，而后兩個季節間無顯著差異。腐食性動物個體數表現為3個季節間均無顯著差異，類群數表現為春季和秋季顯著高于夏季(P<0.05)，而春季和秋季間無顯著差異。

圖2 地面節肢動物功能群個體數和類群數Fig.2 Individuals and group richness of functional groups of ground-active arthropods

由圖3可知，不同食性的地面節肢動物Shannon指數和生物量隨季節變化具有一定的差異性。植食性動物Shannon指數表現為春季高于夏季，秋季居中(P<0.05)。捕食性動物Shannon指數則表現為秋季顯著高于春季，夏季居中(P<0.05)。雜食性動物Shannon指數表現為春季和夏季顯著高于秋季(P<0.05)，而春季和夏季之間無顯著差異。腐食性動物Shannon指數表現為3個季節均無顯著差異。植食性動物和雜食性動物生物量均表現為春季顯著高于夏季和秋季(P<0.05)，而夏季和秋季之間無顯著差異性。捕食性動物生物量表現為秋季顯著高于春季和夏季(P<0.05)，而春季和夏季之間無顯著差異。腐食性動物生物量表現為3個季節均無顯著差異。

圖3 地面節肢動物功能群多樣性與生物量Fig.3 Biodiversity and biomass of functional groups of ground-active arthropods

由圖4可知，植食性和雜食性地面節肢動物個體數均與植物個體數存在顯著正向線性關系(R2=0.18，P=0.000；R2=0.04，P=0.018)，捕食性個體數與植物個體數間存在負向線性關系(R2=0.05，P=0.008)。植食性地面節肢動物類群數與植物物種數存在負向線性關系(R2=0.12，P=0.000)，其他功能群類群數與植物物種數間無線性關系。植食性地面節肢動物Shannon指數與植物Shannon指數間存在顯著負向線性關系(R2=0.16，P=0.000)，捕食性動物Shannon指數與植物Shannon指數間存在顯著正向線性關系(R2=0.03，P=0.046)。

植食性與捕食性地面節肢動物生物量均與植物生物量之間存在正向線性關系(R2=0.11，P=0.018；R2=0.19，P=0.001)，雜食性地面節肢動物生物量與植物生物量之間無線性關系。

3 討論

在荒漠草原生態系統中，由于地面節肢動物自身及其與其他生物之間的相互作用，導致不同種類地面節肢動物具有不同的食性，而且某些地面節肢動物在生命的不同時期內其活動場所和攝食對象也存在差異[19]。基于地面節肢動物區系種類復雜、系統分類難度大等特點以及研究水平的限制，目前尚無法將各類群中每種動物的生態習性進行細致劃分，因此只能按各類群的總體特征將地面節肢動物劃分為幾個營養級[20]。在本研究中，依據地面節肢動物不同的食性，發現荒漠草原區以植食性和雜食性節肢動物為主，并與捕食性和腐食性動物共同構成完整的食物網結構[20]。雖然這種分類從表面上看不夠精確，但能夠很好的為動物與植物多樣性相關關系的研究提供方便[21]。3個季節中植食性動物占絕對優勢地位。這說明了在寧夏荒漠草原生態系統中，地面節肢動物區系的分布以植食性動物分布為其主要特征，這與劉任濤等[21]的研究結果相一致。

圖4 地面節肢動物功能群多樣性及秋季生物量與植物群落指數的擬合分析Fig.4 The fitted analysis of the diversity and biomass of arthropod functional groups and plant community index

本研究顯示，植食性地面節肢動物個體數、類群數和Shannon指數均表現為春季顯著高于夏季，秋季居中。春季到夏季，植食性動物個體數與植物個體數變化相一致，這體現了一種自下而上的上行控制效應[22]。夏季到秋季，植食性動物個體數增加，而植物個體數減少，說明了植食性動物個體數與植物個體數非協調一致變化特征。這可能是由于從夏季到秋季隨著一年生蒿屬類植物完成生長周期而個體數逐漸減少，降低了對某些植食性動物個體的抑制作用[23]而導致植食性動物個體數增加。同時也說明了植食性動物個體數與植物個體數間的關系受到季節變化的調控[24]。植食性動物類群數、Shannon指數與植物物種數及Shannon指數隨季節變化呈相反分布趨勢，兩者之間呈線性負相關性，這可能與植物食物資源密度的分布密切相關，即“食物植物稀釋效應”[25]。從春季到夏季，植物豐富度增加，植物多樣性升高[26]，可能會導致某些植食性動物類群相應的食物資源密度減少，從而導致植食性動物類群數降低，植食性動物多樣性降低，但是從夏季到秋季，一年生草本植物的退出使得植物類群數降低，植物Shannon指數降低，可能會導致某些植食性動物類群相應的食物資源密度增加，結果植食性動物類群數和Shannon指數增加。另外，植食性動物生物量與植物生物量成線性正相關性，說明了植物能為植食性動物提供更好的食物資源，二者之間存在能量流動上的密切聯系，有利于食物網結構的形成和生產力穩定性維持[27]。綜合分析表明，植食性動物在個體數、類群數甚至是Shannon指數以及生物量等方面均表現出與植物群落指標間存在顯著相關性，這與Scherber等[28]的研究一致。說明植食性動物對植物多樣性變化的反應表現顯著，同時也說明植食性動物是受植物多樣性影響較為敏感的營養類群。

捕食性地面節肢動物個體數和類群數均表現為秋季高于春季和夏季，而春季和夏季差異不顯著(圖2)。從春季到夏季，捕食性動物個體數與類群數均沒有顯著差異，這與植食性動物個體數和類群數季節分布顯著不同。說明從春季到夏季，植食性動物對捕食性動物的影響并不顯著，這與朱慧[29]的研究結果不一致。原因可能是由于沙化草地恢復過程需要一個較長時間才能表現出節肢動物間緊密的食物鏈關系。從夏季到秋季，捕食性動物個體數與類群數均顯著增加，這與植物個體數和類群數變化相反，但與植食性動物個體數與類群數的變化趨勢保持一致，這與劉繼亮[17]的研究相一致。說明秋季捕食性動物(如步甲科)的顯著增加可能是因為食物資源的變化引起的，這反映了一種草地生態系統食物鏈中典型的上行效應[30]，體現了營養級之間的“食性聯接”[31]。從春季到夏季，捕食性動物Shannon指數與植物Shannon指數變化趨勢相似，兩者之間呈線性正相關性，但捕食性動物Shannon指數與植食性動物Shannon指數變化趨勢相反。說明捕食性動物多樣性可以通過改變植食性動物種群數量間接影響植物多樣性以及營養循環與生產力[32]；同時，捕食性動物多樣性增加，能夠影響植食性動物的采食行為，間接增加植物多樣性[33]。基于食物鏈角度捕食性動物多樣性增加而導致植食性動物多樣性下降，這體現了一種自上而下的下行控制效應[34]。從夏季到秋季，捕食性動物Shannon指數與植物Shannon指數變化相反。這主要是由于秋季捕食性動物豐富度增加的緣故。捕食性動物生物量與植物生物量亦表現出顯著線性正相關性，同植食性動物生物量與植物生物量變化一致，這體現了營養級之間的“能量—營養代謝格局”[32]。

雜食性地面節肢動物個體數、類群數均表現為春季高于夏季和秋季，而夏季和秋季之間差異不顯著(圖2)。從春季到夏季，雜食性動物個體數與植物個體數變化相一致，兩者之間呈線性正相關性。主要是因為基于食物鏈關系植物個體數與植食性動物個體數均減少(圖2)，在環境資源有限的情況下，導致雜食性動物個體數與類群數減少[35]。而從夏季到秋季，雜食性動物個體數與類群數均沒有顯著差異，這與植物、植食性動物和捕食性動物三者之間表現出的營養級效應顯著不同。這可能是因為植食性動物和捕食性動物個體數與類群數均增加，食物資源與競爭壓力同時存在，而雜食性動物本身又具有較寬的生態位[36]，從而能夠在這種環境中保持相對穩定的個體數與類群數。春季到夏季，雜食性動物Shannon指數分布變化較小。雜食性動物其食物來源包括植物和一些小型動物，在食物鏈中處于多種營養級水平，受到多種不同功能群類群的相互作用影響較大，而導致春季和夏季雜食性類群較多的情況下Shannon指數變化較小。Gastine[37]等研究結果顯示不同功能群之間復雜的相互作用會抵消植物多樣性對高營養水平多樣性的影響。但從春季和夏季到秋季，雜食性動物Shannon指數呈顯著下降趨勢，這與雜食性優勢類群較少，且優勢類群個體數比例降低有關。秋季，雜食性動物只有3個類群，并且螞蟻個體數占比降低至28.21%，成為雜食性動物的優勢類群，導致Shannon指數較小。另外，雜食性動物生物量與植物生物量之間未表現出相關性，這可能是由于雜食性動物營養水平和雜食性程度提高，而植物生物量分布的影響作用減弱，從而導致2者之間無相關性[29]。

腐食性地面節肢動物個體數、Shannon指數在3個季節中差異均不顯著，類群數則表現為春季和秋季顯著高于夏季，而春季和秋季之間差異不顯著。這主要與腐食性動物的個體數和類群數較少有關，3個季節腐食性動物個體數分別占總個體數的0.6%，0.7%，0.6%，且夏季只有2個類群。另外，腐食性動物個體數、類群數、Shannon指數以及生物量均與植物個體數、物種數、Shannon指數以及生物量無相關性，是因為腐食性動物主要以腐敗的動植物遺體為食[38]，類群少且全部為稀有類群，與植物之間的作用較小，從而沒有表現出相關性。

4 結論

綜合研究表明：寧夏荒漠草原地面節肢動物主要以植食性動物為主；植物多樣性對地面節肢功能群分布的影響呈現出顯著的季節節律性，特別是植食性動物和捕食性動物多樣性受到季節變化的影響較大；地面節肢動物群落不同營養級之間通過強烈的上行效應和下行效應相聯系，進而調控食物鏈組成和結構；寧夏荒漠草原地面節肢動物多樣性與植物多樣性關系非常復雜，這有助于維持寧夏荒漠草原脆弱生態系統的內穩性、促進其結構與功能的有效恢復。