神農架常綠落葉闊葉混交林凋落物養分特征

劉 璐, 趙常明, 徐文婷, 申國珍, 謝宗強,*

1 中國科學院植物研究所植被與環境變化國家重點實驗室,北京 100093 2 中國科學院大學,北京 100049

森林凋落物是森林生態系統的重要組成部分,在維持土壤肥力、促進生態系統正常的物質循環和能量流動方面發揮重要作用。森林植被吸收利用的養分中,90%以上的N、P以及60%以上的其他礦質元素均來自于植物體通過凋落物歸還到土壤中的營養[1]。凋落物起始養分含量決定其分解過程中的養分釋放速率及養分歸還量。凋落物分解的快慢及養分釋放的多少,決定了生態系統的養分周轉效率,也決定了土壤中有效養分的供應狀況,進而影響植物的養分吸收[2]。自然界中所有植物均由超過16種元素構成,其中C、N、P為主要元素,凋落物的C、N、P化學計量比可以反映出植物體的營養利用效率及森林生態系統的相對養分限制[3, 4],對凋落物分解、植物生長及生物地球化學循環等方面有重要意義。

目前關于森林生態系統內新鮮凋落物及現存凋落物的養分特征已有大量研究。新鮮凋落物為一定時間內產生且未分解的凋落物,現存凋落物為森林地表多年積累下來的未分解、半分解及全分解凋落物。Lado-Monserrat等[5]對地中海松林凋落物養分特征研究發現,森林砍伐對凋落物產量及養分歸還量影響顯著,對凋落物分解過程中的養分釋放動態無顯著影響。Pereira等[6]對亞馬遜熱帶森林凋落物研究發現,修建水電壩會顯著增加附近森林生態系統的凋落物產量,加快其分解速率,而對凋落物養分積累無顯著影響。對中國闊葉樹種新鮮葉片凋落物化學計量比研究發現,其C∶N處在全球闊葉樹種葉片凋落物范圍內,C∶P相對較低,N∶P相對較高[7]。趙暢等[8]對喀斯特原生林生態系統現存凋落物研究發現,坡向對凋落物現存量、養分含量、養分儲量及元素釋放率影響顯著。這些工作都是針對新鮮凋落物或現存凋落物分別進行的研究,未能對新鮮凋落物與現存凋落物養分特征進行比較研究。事實上,通過同一森林生態系統兩種不同類型的凋落物養分特征的比較,我們可以了解其凋落物分解速率的快慢以及養分的周轉情況,為整體評估該森林生態系統的存在狀況提供依據。

神農架地跨中亞熱帶和北亞熱帶,其保存的地帶性常綠落葉闊葉混交林是北半球常綠落葉闊葉混交林生態系統的最典型代表,且其優勢樹種不同于同緯度分布的其他同類型森林[9]。因此,在該地區開展的凋落物養分特征研究對了解北亞熱帶典型植被的養分利用與養分周轉具有重要意義。本研究選取神農架地區一處北亞熱帶典型常綠落葉闊葉混交林,對其凋落物養分特征進行對比分析,擬解決以下科學問題：該森林生態系統新鮮凋落物與現存凋落物間的養分含量及化學計量比存在哪些差異？其凋落物的養分歸還量及養分儲量在亞熱帶闊葉林中處于何種水平？

1 研究方法

1.1 樣地概況

研究地點為湖北省西部神農架南坡的常綠落葉闊葉混交林,地理位置為31.33° N,110.49° E,海拔1700 m,坡度40°,坡向NW 5°。年平均氣溫為10.6 ℃,年降水量為1330 mm,全年無霜期為185 d。土層厚度100 cm,土壤類型為黃棕壤,pH值為5.77,土壤有機質、全氮、全磷含量分別為52.1、2.33、0.49 g/kg。枯枝落葉層厚度為5—10 cm。該森林生態系統以殼斗科樹種為主,其中落葉樹種主要為櫟屬(Quercus)和水青岡屬(Fagus)等, 常綠樹種以青岡屬(Cyclobalanopsis)、錐栗屬(Castanopsis)和柯屬(Lithocarpus)等為主[10]。

1.2 凋落物收集

該樣地面積為100 m × 100 m,進一步劃分成了100個10 m × 10 m的小樣方,隨機選擇13個小樣方,并在每個樣方內距地表一定距離水平放置一個面積為1 m × 1 m的方框式收集器,收集器底部采用尼龍網眼窗紗,四周用木框固定。自2015年1月至2015年12月,每月末收集每框中的凋落物,用于新鮮凋落物養分特征研究。于2015年七月份下旬(植物生長旺期,凋落物現存量最少)在每個凋落物收集框附近地表收集1 m × 1 m面積內的全部凋落物,將其用于現存凋落物養分特征研究。

1.3 養分含量分析

將每個樣框中全年收集的新鮮凋落物按不同器官(葉、枝、花果、樹皮)分別混合,將收集到的現存凋落物也按不同器官分揀出來,在65 ℃下烘干至恒重并稱量記錄,磨碎,過0.2 mm篩,放于牛皮紙袋中備用(由于現存凋落物中每個樣框的花果及樹皮質量太少無法進行養分含量的測定,將所有樣框中的花果及樹皮分別混合測定)。采用CN元素分析儀測定樣品全C、全N含量,采用HNO3-H2O2微波消解及電感耦合等離子體發射光譜儀(ICP-OES)測定全P、K、Ca、Mg含量。

1.4 數據處理

利用R- 3.3.1和OriginPro 2017進行統計分析與作圖。采用雙因素方差分析(Two-way Anova)檢驗凋落物類型、器官水平及其交互作用對元素含量的影響是否顯著,在交互作用顯著的情況下采用簡單效應分析(Simple Effect Analysis)進行不同水平上凋落物養分含量差異的顯著性檢驗,對同一凋落物類型不同器官間養分含量的差異采用TukeyHSD多重比較,顯著性水平均設為0.05。混合凋落物的養分含量按各組分養分含量的加權平均值計算(加權系數按各組分占總量的比例計算)。

凋落物全年養分歸還量(養分儲量)計算如下[2]：

其中,La為凋落物年養分歸還量(養分儲量),單位kg hm-2a-1;Lij為第i凋落框第j組分的凋落物產量(現存量),單位kg m-2a-1;Cij為第i凋落框第j組分的凋落物養分含量,單位g/kg；1.3為單位換算系數。

2 研究結果

2.1 凋落物養分含量

雙因素方差分析表明凋落物類型與器官水平的元素含量交互作用顯著(P< 0.001)。該常綠落葉闊葉混交林的新鮮凋落物與現存凋落物中不同器官的C、N、P、K、Ca、Mg的養分含量見圖1。新鮮凋落物的養分含量在器官水平上均具有顯著差異(P< 0.05,下同)。其中C的養分含量在不同器官中分布較為平均,其在枝的分布稍高于其他器官；N、P、K的養分含量均為繁殖器官較高(P< 0.05,下同),葉、枝及樹皮無顯著差別(P> 0.05,下同)；Ca的養分含量為樹皮中最高,繁殖器官最低,葉和枝無顯著差別；Mg的養分含量在不同器官的分布情況為葉>花果>樹皮>枝。現存凋落物的養分含量在葉和枝的分布均有顯著差別,C的養分含量在枝中較高,其余元素的養分含量均在葉中較高。新鮮凋落物與現存凋落物相同器官的養分含量比較發現,葉片中C、K的養分含量為新鮮凋落物較高,其余元素含量為現存凋落物較高；枝中C、K的養分含量為新鮮凋落物較高,Mg的養分含量為現存凋落物較高,N、P、Ca的養分含量在兩種凋落物類型間無明顯差別。

兩種類型的混合凋落物中六種營養元素的養分含量大小順序均為C > Ca > N > Mg > K > P,其新鮮凋落物(現存凋落物)的養分含量平均值分別為472.31(445.00)、15.74(20.45)、10.48(12.29)、1.90(2.70)、1.57(0.96)、0.39(0.46) g/kg(圖2)。C、K的養分含量為新鮮凋落物較高,N、P、Ca、Mg的養分含量為現存凋落物較高。

圖1 新鮮凋落物與現存凋落物中不同器官的養分含量(平均值±標準偏差)Fig.1 Nutrient concentration of different organs in the fresh fallen litter and the existing litter (mean±SD)不同小寫字母表示同一凋落物類型不同器官間差異顯著(P < 0.05),不同大寫字母表示同一器官的不同凋落物類型間差異顯著(P < 0.05)

圖2 新鮮混合凋落物與現存混合凋落物的平均養分含量(平均值±標準偏差)Fig.2 The average nutrient concentration in the fresh mixed litter and the existing mixed litter (mean±SD)不同字母表示不同凋落物類型間元素含量差異顯著(P < 0.05)

2.2 新鮮凋落物的養分歸還量

該常綠落葉闊葉混交林新鮮凋落物不同組分的養分歸還量如表1所示。新鮮凋落物的養分歸還總量為1669.89 kg hm-2a-1,其中各元素的養分歸還量大小順序為C > Ca > N > Mg > K > P；各組分凋落物養分歸還量的特征為葉>枝>花果>樹皮。

2.3 現存凋落物的養分儲量

該森林生態系統現存凋落物不同組分的養分儲量如表2所示。現存凋落物養分儲量相對于新鮮凋落物養分歸還量較多,總量為1992.31 kg hm-2a-1。其中各養分儲量大小順序與新鮮凋落物養分歸還量相同；各組分凋落物養分儲量的特征為葉>枝>樹皮>花果。

表1 新鮮凋落物各組分的養分歸還量(平均值±標準偏差)

表2 現存凋落物各組分的養分儲量(平均值±標準偏差)

2.4 凋落物化學計量比

該常綠落葉闊葉混交林新鮮凋落物及現存凋落物中C、N、P的化學計量比見表3。該森林生態系統新鮮凋落物C∶N∶P為1307.33∶27.73∶1,葉、枝及樹皮凋落物的C∶N、C∶P及N∶P均無顯著差異,而繁殖器官的化學計量比顯著低于其他器官(P< 0.05,下同)；現存凋落物C∶N∶P為976.48∶26.77∶1,葉的C∶N、C∶P及N∶P均顯著低于枝。關于新鮮凋落物與現存凋落物相同器官化學計量比的比較發現,新鮮凋落物中葉片的C∶N、C∶P均顯著高于現存凋落物(P< 0.05,下同),N∶P無顯著差別；新鮮凋落物與現存凋落物枝的C∶N、C∶P及N∶P均無顯著差別。新鮮混合凋落物的C∶N、C∶P均顯著高于現存混合凋落物,N∶P無顯著差別。

表3 新鮮凋落物及現存凋落物不同器官及其混合凋落物的C、N、P化學計量比(平均值±標準偏差)

Table 3 C, N and P stoichiometric ratios in different organs of the fresh fallen litter and the existing litter as well as their mixed litter(mean±SD)

器官 OrganC∶NC∶PN∶P新鮮凋落物 Fresh litter葉Leaf 46.87±13.29Aa1406.13±555.16Aa29.88±7.81Aa枝Branch53.94±6.65Aa1475.61±373.46Aa27.02±4.36Aa花果Flower and fruit33.46±7.24b554.85±119.54b16.84±2.93b樹皮Bark51.30±11.28a1281.14±338.25a24.84±2.81a混合凋落物 Mixed litter46.93±11.25A1307.33±432.76A27.73±5.66A現存凋落物 Existing litter葉Leaf 28.51±3.48Ba747.77±160.95Ba26.03±2.99Aa枝Branch57.46±17.22Ab1722.74±610.21Ab29.65±6.08Ab花果Flower and fruit34.30 519.41 15.14 樹皮Bark54.80 1555.26 28.38 混合凋落物 Mixed litter36.43±2.98B976.48±135.31B26.77±2.73A

不同小寫字母表示同一凋落物類型不同器官間差異顯著(P< 0.05),不同大寫字母表示同一器官不同凋落物類型間差異顯著(P< 0.05)

3 討論

3.1 新鮮凋落物與現存凋落物的養分含量差異與淋溶及生物固持作用有關

本研究常綠落葉闊葉混交林的新鮮混合凋落物與現存混合凋落物的養分含量均有顯著差異。其中現存凋落物中C、K含量顯著低于新鮮凋落物,其余元素的養分含量均顯著高于新鮮凋落物。森林生態系統凋落物分解過程中元素遷移有三種模式∶淋溶-富集-釋放模式,富集-釋放模式以及直接釋放模式。關于凋落物分解養分釋放動態研究發現,C、K養分含量在分解過程中逐漸減少[8]。C的殘留量在分解過程中呈逐漸下降趨勢,C濃度的下降可能是大部分灰分元素的富集造成其濃度的稀釋[11]。K元素在植物體內以離子形式存在,易溶于水且流動性強,因此在分解過程中會受到一定程度的淋溶而表現為快速淋失,繼而緩慢釋放[12]。凋落物分解過程中,N、P一般首先富集,當C/N、C/P低于某一閾值時,N、P才開始釋放[13]；如凋落物初始N、P含量足夠高可滿足微生物分解活動要求時則沒有富集過程[14]。Ca作為細胞壁結構的組成成分,其流動性很差,因此在分解過程中Ca元素的釋放主要依賴生物活動,其元素含量呈現逐漸累積的趨勢。除了淋溶與生物固持的影響外,現存凋落物多年累積的收集方式也是造成N、P、Ca、Mg元素含量顯著高于新鮮凋落物的原因之一。

3.2 新鮮葉片凋落物與活體葉片間養分含量差異與不同元素的營養重吸收量有關

新鮮凋落物中葉的養分含量大小順序為C > Ca > N > Mg > K > P,而活體葉片中養分含量大小順序為C > N > K > Ca > Mg > P[15],這是因為植物葉片在正常的衰老凋落之前會發生營養重吸收。營養重吸收是一個復雜的過程,因為葉片細胞中存在大量小分子營養物質且細胞內存在區室化[16],大部分移動性強的營養元素在葉片凋落之前會被轉移到其他多年生器官。對全球陸生植物葉片營養重吸收研究發現,N、P、K三種大量元素營養重吸收量高于全球平均水平50%,分別為62.1%、64.9%、70.1%；而C、Ca、Mg三種元素重吸收量較低,分別為23.2%、10.9%、28.6%[17, 18]。因此新鮮凋落物葉片中某些元素的相對含量與活體葉片相比發生了較大變化。

3.3 凋落物中元素含量在不同器官的分配差異與元素的生理功能密切相關

本研究發現,相同類型凋落物不同器官的元素含量分布均具有顯著的差異。新鮮凋落物不同器官養分含量與植物活體器官養分含量的分布情況基本一致。關于喬木層不同器官生物量及碳密度研究發現,闊葉樹種各器官生物量及碳密度分配為干>根>枝>葉[19, 20]。枝相對于葉含有更多的碳水化合物以支撐葉片及進行營養交換。花果凋落物中的N、P、K養分含量均顯著高于其他器官,這是因為植物在生殖生長階段繁殖器官對營養元素的需求相對于營養器官更多[21]。植物幼莖或成熟樹干嫩梢的樹皮包括表皮、周皮、皮層及韌皮部等部分。木質部直徑的不斷增長,樹皮部分會產生新的周皮；周皮逐漸取代表皮在植物表面起保護作用。周皮由木栓層、木栓形成層及栓內層組成。木栓層在周皮的最外層,是典型的栓質化細胞。成熟的木栓層細胞是死細胞,原生質解體,僅存木栓質的壁,因此樹皮部分的細胞壁比例顯著高于其他器官[22]。植物體Ca元素大部分存在于細胞壁中,且細胞壁在細胞死亡后仍保持其固有的狀態,因此在凋落物的樹皮組織中Ca元素含量顯著高于其他器官。Mg是葉綠素的組成成分,因此其在葉片中的含量相對于其他器官較多。現存凋落物中葉片除C以外的元素含量顯著高于枝,這是因為N、P等大量元素在植物體內會更多地分配到相對活躍的器官來滿足植物生長的需求[23],如葉片需要充足的N、P來合成光合作用所需的各種酶[24],K是多種酶的活化劑等。

3.4 該森林生態系統凋落物的養分歸還量及養分儲量相對于亞熱帶其他森林類型較低

神農架常綠落葉闊葉混交林新鮮凋落物的養分歸還量及現存凋落物的養分儲量與相同氣候帶內闊葉林對比見表4。

表4 亞熱帶闊葉林凋落物的養分歸還量及養分儲量

該常綠落葉闊葉混交林新鮮凋落物除Ca以外的各元素的養分歸還量與湖南省楓香落葉闊葉林和香樟常綠闊葉林基本接近,而C、N、P、K的養分歸還量遠低于福建省的米櫧常綠闊葉林；現存凋落物的養分總儲量相對于湖南省的南酸棗落葉闊葉林和福建省的格氏栲常綠闊葉林較低。凋落物養分歸還量取決于凋落物產量及養分含量,養分歸還量及分解速率共同決定凋落物的養分儲量。大空間尺度上,水、熱、光條件通過控制植被類型影響地上生產力和凋落物產量；小空間尺度上,地上生產力和凋落物產量除受水熱光因子影響外,還受土壤肥力和理化特性控制[25]。凋落物養分含量與氣候和土壤因素有很大的關系[26]。凋落物分解速率除了受非生物因子影響外,還受凋落物類型、物質組成與含量、物種多樣性以及分解者的共同影響[25]。因此不同地區的氣候、土壤、林分特征以及不同元素的生理特性使得該森林生態系統凋落物養分歸還量及養分儲量與其他地區存在明顯差別。

值得一提的是,該地區常綠落葉闊葉混交林養分歸還量及養分儲量均顯著低于喀斯特地區同類型森林[8, 27]。該森林生態系統2015年凋落物年產量為3.6 t hm-2a-1[10],而喀斯特地區常綠落葉闊葉混交林凋落物年產量為6.9 t hm-2a-1,因此盡管神農架相對于喀斯特地區降水豐沛,土層厚度大,土壤肥沃,其凋落物的養分歸還量仍整體低于喀斯特地區。喀斯特地區降雨較少減少了土壤中N、P、K元素的淋溶,使其土壤養分含量較高且凋落物分解速率較低,因此其凋落物養分歸還量及養分儲量較高；其植被具有石生性、耐旱和喜Ca、Mg特征,因此其凋落物中這兩種元素的歸還量為神農架地區的3—4倍。

該森林生態系統凋落物除C以外的養分總儲量為157.02 kg hm-2a-1,低于亞熱帶現存凋落物養分儲量平均水平199.5 kg hm-2a-1[28]。考慮到養分儲量為多年累積的結果,且此樣地為處于頂級演替階段的成熟林,群落結構復雜,人為干擾少,因此推斷該生態系統養分循環利用率較高。

3.5 該森林生態系統凋落物的化學計量比與中國及全球尺度平均水平有差異

該常綠落葉闊葉混交林新鮮凋落物C∶N、C∶P均顯著高于現存凋落物,這是因為隨凋落物分解,C含量下降,N、P在特定分解階段逐漸富集,因此地表凋落物層C∶N、C∶P明顯下降[33]。其新鮮凋落物葉片C∶N低于中國及全球范圍內闊葉樹種凋落物葉片平均水平,C∶P、N∶P高于中國及全球范圍平均水平(圖3)。這可能是由于神農架典型森林N沉降及P限制現象較為嚴重。由于工業生產中人為N排放量的增加,N沉降已成為全球氮循環的重要組成部分[34, 35]。根據相關學者對中國典型植被大氣N沉降量空間插值結果及模型估算[36, 37],神農架的年沉降量為30—40 kg hm-2a-1,遠高于東北及其他一些北方地區。凋落物葉片N∶P可以反映出N、P對植物生長的相對限制作用[38, 39]。該樣地內凋落物葉片N∶P > 16, 反映了該區域植被生長P限制較為嚴重[40]。這是因為亞熱帶地區降雨量較高,使得土壤淋溶較為嚴重；且中國南部較為嚴重的N沉降加速植物生長[41],植物生長對P的需求增多會導致更嚴重的P限制[42]。

圖3 該森林生態系統新鮮凋落物葉片C、N、P化學計量比與中國及世界范圍內闊葉樹種凋落物葉片對比(平均值±標準偏差)Fig.3 Comparison of C, N and P stoichiometric ratios of fresh fallen leaf litter between this forest ecosystem and broadleaved forests around China and the globe(mean±SD)虛線表示本研究凋落物葉片化學計量比,陰影部分為其誤差范圍。中國及世界范圍的數據來源為[7, 38]

4 結論

本研究分析了神農架地區典型常綠落葉闊葉混交林新鮮凋落物及現存凋落物的養分特征,研究發現：新鮮凋落物與現存凋落物的養分含量及化學計量比均有顯著區別,主要與不同元素在分解過程中的可淋溶性及生物固持等因素有關；不同元素的生理功能及營養重吸收量使得凋落物不同器官間的養分含量及其與植物活體器官的養分含量間存在較大差異。該森林生態系統的養分歸還量及養分儲量相對于亞熱帶闊葉林的平均水平較低,且其新鮮凋落物葉片化學計量比與中國及全球尺度平均水平差異明顯,這可能與其較高的養分循環速率以及較為嚴重的N沉降和P限制現象有關。后期應開展該森林生態系統長期養分動態研究以分析其存在狀態是否穩定,并合理控制化學肥料的投用以減少N沉降及其引發的更嚴重的森林P限制。

致謝：感謝湖北神農架森林生態系統國家野外科學觀測研究站趙凱明、劉家琰、雷博宇在野外監測和室內分析中給予的幫助。