西雙版納熱帶森林不同恢復階段土壤微生物生物量碳的變化

曹潤，王邵軍，陳閩昆，左倩倩，王平，曹乾斌

西南林業大學生態與環境學院，云南 昆明 650224

森林土壤碳庫作為全球陸地碳庫的重要組成部分，能夠影響全球碳循環過程與全球碳平衡（Abiven et al.，2009）。在森林土壤碳庫中，有效性較高、參與生態系統養分循環、影響土壤有機質轉化的有機碳屬于土壤活性碳，其中包括微生物生物量碳（microbial biomass carbon，MBC）。土壤MBC是指土壤中體積≤5000 μm3所有微生物體內碳的總和，是土壤碳素轉化的重要環節，也是土壤有效碳庫的重要組成部分（Blair et al.，1995）。土壤MBC在土壤碳庫中所占比例較小，約占土壤有機碳的1%—4%（趙先麗等，2006），但由于其能夠直接參與土壤生物化學轉化過程，并驅動土壤微生物活動及其參與的養分循環（莫彬等，2006），故它對土壤碳庫平衡和土壤生物肥力保持具有重要意義。

土壤MBC對土壤溫度（Frey et al.，2008）、土壤水分（Hawkes et al.，2011）及土壤養分狀況的變化十分敏感，導致土壤MBC在不同森林生態系統之間存在極大的時空變異性。即便在相同的土壤和氣候條件下，不同森林類型的土壤MBC依然有著較大差異（Vander et al.，2009；Liu et al.，2012）。目前，土壤MBC動態變化研究主要集中于單一森林類型（喬趙崇等，2019；符鮮等，2018），而對不同恢復階段森林土壤MBC變化特征的研究卻較少，嚴重制約了人們關于土壤MBC對森林群落恢復響應的方向、強度、過程及規律的認識。因此，開展森林土壤MBC隨森林演替進程的時空變化研究，顯得十分迫切。

目前國內學者有關森林土壤MBC的研究多集中在溫帶不同森林類型或亞熱帶不同演替階段土壤MBC（李龍等，2019；范躍新等，2013），多關注于森林群落類型對土壤MBC動態的影響，而對熱帶森林不同演替階段土壤MBC變化的研究卻十分匱乏。熱帶森林的演替可能導致土壤溫度、水分及養分狀況的改變，進而影響土壤MBC的時空動態。云南西雙版納熱帶森林作為中國現存最完整、面積最大的熱帶雨林生態系統，長期受到刀耕火種等人為因素影響，形成了眾多處于不同演替階段的次生恢復類型（余廣彬等，2007）。因此，本研究以中國云南西雙版納熱帶地區3種不同次生演替階段的森林群落為對象，比較不同恢復階段森林土壤MBC含量差異，揭示不同恢復階段土壤MBC含量的時空變化特征，并探明熱帶森林恢復過程中土壤溫度、水分及養分等土壤理化性質變化對MBC時空動態的影響，旨在揭示土壤MBC對熱帶森林植被恢復的響應特征，為評估熱帶森林恢復過程的土壤碳積累對全球碳平衡的貢獻提供數據參考。

1 材料與方法

1.1 樣地概況

本研究區位于云南省西雙版納中國科學院熱帶植物園（21°55′N、101°16′E），地處北回歸線以南。該地區光熱充足，年平均氣溫為 21.5 ℃。年均降雨量為 1560 mm，其中干季（11月至次年 4月）的降雨量占全年降雨量的 14%，雨季（5—10月）占86%，干濕季分明，屬于典型的北熱帶季風氣候。該地區的地帶性植被類型為季雨林和熱帶雨林，土壤為由白堊紀砂巖發育而成的磚紅壤（張哲等，2019a）。

1.2 樣地選擇與實驗設計

中國科學院西雙版納熱帶森林植物園自建園以來，由于熱帶森林保護計劃的實施，形成了白背桐群落、野芭蕉群落、崖豆藤群落等連續性的典型熱帶森林演替階段，選擇植物園內群落起源相似的3個處于不同次生恢復階段的熱帶森林群落，樣地之間距離100—800 m，樣地基本情況如下（王邵軍等，2016）：

白背桐群落（Mallotus paniculatus，MP），恢復年限約12年，海拔600 m，樣地主要樹種：白背桐（Mallotuspaniculatus）、粉被金合歡（Acacia pruinescens）、高檐蒲桃（Syzygium oblatum）、椴葉山麻稈（Alchornea tiliifolia）、野生風輪草（Clinopodium chinensis）、豐花草（Borreria stricta）等，蓋度約60%，枯枝落葉層厚1—2 cm。

野芭蕉群落（Musa acuminata，MA），恢復年限約28年，海拔535 m，樣地主要樹種：小果野芭蕉群落（Musa acuminata）、刺通草（Trevesia palmata）、董棕（Caryota urens）、勐侖翅子樹（Pterospermum menglungense）、銀葉砂仁（Amomum sericeum）、寬葉樓梯草（Elatostema platyphyllum）、密果短腸蕨（Allantodia spectabilis）等，蓋度約85%；枯枝落葉層厚2—4 cm。

崖豆藤群落（Mellettia leptobotrya，ML），恢復年限約42年，海拔568 m，樣地主要樹種：思茅崖豆（Millettia leptobotrya）、銹毛魚藤（Derris ferruginea）、椴葉山麻稈（Alchornea tiliifolia）、豬肚木（Canthium horridum）、鈍葉金合歡（Acacia megaladena）、滇南九節（Psychotria henryi）、剛莠竹（Microstegium ciliatum）、銀葉砂仁（Amomum sericeum）等，蓋度約90%，枯枝落葉層厚4—5 cm。

1.3 樣品的采集與測定

于2018年（3、6、9、12月）定期采集土壤。在每個樣地中，隨機選擇3個樣方（30 m×30 m），除去表層土壤植被凋落物后，按照3個土層（0—5、5—10、10—15 cm）分別采集土壤樣品。采用便攜式土壤水分溫度測量儀（SIN-TN8）同步測定各土層的土壤溫度和含水量。

銀監會的相關規定中并沒有明確從事理財業務的商業銀行的主體資格，實踐中，各個商業銀行、信用社及其分支機構都從事理財產品的設計和銷售，而實際上有些銀行缺乏專業的理財產品銷售人員，有些理財產品超出了其承擔能力和風險控制。銀監會可以出臺關于不同類別理財產品發行和銷售的具體標準，符合相應標準要求的方可頒發對應的理財產品經營許可證。

土壤樣品帶回實驗室后取部分土過2 mm篩，放置于冰箱中（4 ℃）用于測定MBC含量。土壤MBC主要采用氯仿熏蒸培養法（林啟美等，1999）測定，用氯仿熏蒸土壤，測定熏蒸與未熏蒸土壤有機碳含量，其兩者差值即為MBC的值。按照國家行業標準測定土壤容重、pH值、土壤有機碳、土壤易氧化碳、土壤全氮、水解氮、銨態氮、硝態氮等土壤理化性質。

1.4 數據處理與分析

試驗數據運用Office Excel 2010軟件作圖和進行多項式模型回歸分析。運用SPSS 17.0軟件進行單因素方差分析和LSD多重比較法。運用Canoco 4.5軟件的主成分分析（PCA）分析土壤MBC與土壤理化性質的相關性。

2 結果與分析

2.1 不同恢復階段土壤MBC含量的比較

不同恢復階段土壤MBC含量存在極顯著差異（圖1，P＜0.01）。土壤MBC平均含量大小順序為野芭蕉群落 (1.36 g·kg-1)＞崖豆藤群落 (1.10 g·kg-1)＞白背桐群落 (0.93 g·kg-1)。研究表明，相對于演替初期（MP），崖豆藤群落與野芭蕉群落分別增加了1.2倍和1.5倍。因此，西雙版納熱帶森林恢復有利于土壤MBC的積累。

2.2 不同恢復階段土壤MBC含量的時空動態

熱帶森林土壤MBC含量具有顯著的時間變化，取樣時間與恢復階段對土壤 MBC的影響上存在交互作用（P＜0.05，表1）。土壤MBC隨時間變化規律因恢復階段而異（P＜0.05，圖2）。白背桐群落與野芭蕉群落具有相同的時間變化趨勢，土壤 MBC含量表現為 6 月 (1.36、1.81 g·kg-1)＞9 月 (1.08、1.49 g·kg-1)＞3 月 (0.68、1.26 g·kg-1)＞12 月 (0.58、0.84 g·kg-1)，而在崖豆藤群落中，土壤MBC含量表現為6 月 (1.39 g·kg-1)＞3 月 (1.27 g·kg-1)＞9 月 (1.04 g·kg-1)＞12 月 (0.69 g·kg-1)。總體上，各恢復階段的土壤 MBC的時間變化規律基本一致，雨季（6、9月）高于干季（3、12月），最高值均出現在6月，最低值出現在12月。

圖1 熱帶森林不同恢復階段土壤MBC含量變化Fig. 1 Changes of soil microbial biomass carbon concentrations across the three restoration stages of tropical forests

表1 土壤MBC含量變化的三因素方差分析Table 1 Three-way analysis for the variance in soil microbial biomass carbon concentrations

恢復階段和土層深度及其交互作用對土壤MBC變化均有顯著影響（P＜0.05，表 1）。白背桐群落0—5 cm土層的土壤MBC含量分別是5—10、10—15 cm土層的1.15倍和1.16倍，野芭蕉群落0—5 cm土層的土壤MBC含量分別是5—10、10—15 cm土層的1.21倍和1.23倍，崖豆藤群落分別是5—10、10—15 cm土層的1.27倍和1.13倍。可見不同恢復階段土壤MBC含量均隨土層加深而顯著降低（P＜0.05，圖3）。相同土層進行對比，野芭蕉群落土壤 MBC含量顯著高于白背桐和崖豆藤群落。可見恢復階段和土層深度及其交互作用顯著影響土壤MBC的垂直分布。

圖2 熱帶森林不同恢復階段土壤MBC含量季節動態Fig. 2 Temporal dynamics of soil microbial biomass carbon concentrations across the three restoration stages of tropical forests

圖3 熱帶森林不同恢復階段土壤MBC含量垂直分布Fig. 3 Vertical variations in soil microbial biomass carbon concentrations across the three restoration stages of tropical forests

2.3 土壤溫濕度變化對土壤MBC含量的影響

圖4 白背桐群落（MP）土壤溫度、含水量與土壤MBC的關系Fig. 4 Relationships among soil temperature， soil water content and soil microbial biomass carbon in Mallotus paniculatus

圖5 野芭蕉群落（MA）土壤溫度、含水量與土壤MBC的關系Fig. 5 Relationships among soil temperature， soil water content and soil microbial biomass carbon in Musa acuminata

圖6 崖豆藤群落（ML）土壤溫度、含水量與土壤MBC的關系Fig. 6 Relationships among soil temperature， soil water content and soil microbial biomass carbon in Mellettia leptobotrya

分別對不同恢復階段熱帶森林3個土層（0—5、5—10、10—15 cm）土壤溫度、含水量與土壤MBC進行回歸分析，結果表明土壤溫度能夠對土壤MBC積累產生顯著影響（圖4—6，P＜0.05）。不同恢復階段熱帶森林各層土壤MBC均隨著溫度升高而呈現顯著增加的趨勢。其中，土壤溫度對土壤MBC的貢獻率：0—5 cm (80.88%)＞5—10 cm (66.15%)＞10—15 cm（73.20%），野芭蕉群落土壤溫度對土壤MBC 的貢獻率：0—5 cm (90.38%)＞5—10 cm(90.30%)＞10—15 cm（90.27%），崖豆藤群落土壤溫度對土壤MBC的貢獻率：0—5 cm (85.38%)＞5—10 cm (81.68%)＞10—15 cm（85.12%）。說明不同恢復階段熱帶森林溫度對土壤MBC的貢獻率均表現為0—5 cm土層最大，溫度對野芭蕉群落土壤 MBC的影響最大，對白背桐群落的影響最小。

土壤含水量能夠顯著影響土壤MBC的變化。分別對不同恢復階段熱帶森林 3個土層（0—5、5—10、10—15 cm）土壤含水量與土壤MBC相互關系進行回歸分析（圖 4—6），結果表明各土層土壤MBC隨土壤水分的增加呈顯著上升趨勢（P＜0.05），說明水分的增加提高了土壤微生物活性。在0—5、5—10 cm土層中，土壤含水量對土壤MBC的貢獻率表現為MA＞MP＞ML，在10—15 cm層，土壤含水量對土壤MBC的貢獻率表現為MP＞MA＞ML。說明0—5、5—10 cm土層中野芭蕉群落土壤MBC受土壤含水量的影響最大，而崖豆藤群落土壤MBC受土壤含水量影響較小。

2.4 土壤MBC與土壤理化性質的關系

對不同恢復階段森林群落土壤溫度、含水量、容重、pH、總有機碳、易氧化碳、全氮、水解氮、銨態氮與硝態氮等理化性質指標進行測定。結果表明（表2），3個恢復階段的土壤容重、水解氮、銨態氮、硝態氮均表現為不顯著，而MA的土壤含水量、pH、總有機碳、易氧化碳、全氮顯著高于MP和ML（P＜0.05），MP的土壤溫度、總有機碳、易氧化碳均與MA和ML差異顯著（P＜0.05）。

采用 PCA主成分分析研究不同恢復階段土壤理化性質與土壤MBC之間的相互關系（圖7），結果表明，第一坐標軸對土壤 MBC的貢獻率為98.8%，第二坐標軸的貢獻率為6.4%。在不同恢復階段熱帶森林土壤MBC與土壤溫度、全氮、總有機碳、含水量和易氧化碳均呈極顯著正相關（P＜0.01），與土壤水解氮、硝態氮和銨態氮呈正相關（P＜0.05）。按箭頭夾角來看，影響不同恢復階段群落土壤MBC的理化指標不同。在白背桐群落中，土壤有機碳、全氮、水解氮是調控土壤MBC變化最主要的影響因素，野芭蕉群落土壤中全氮是土壤MBC變化最主要的決定因素，而崖豆藤群落中土壤全氮和硝態氮是土壤MBC時空動態最主要的控制因素。

圖7 不同恢復階段熱帶森林土壤MBC與土壤理化性質的主成分分析Fig. 7 Principal component analysis for the association of soil microbial biomass carbon to physicochemical properties across the different restoration stages in tropical forests

3 討論

3.1 不同恢復階段熱帶森林土壤MBC的比較

表2 熱帶森林不同恢復階段土壤理化性質比較Table 2 Comparison of soil physicochemical properties across different recovery stages of tropical forests

西雙版納熱帶森林恢復過程中土壤MBC的時空變化與北方溫帶森林生態系統的碳吸存率在演替后期均有所降低的結論相類似（Goulden et al.，2011），亦與中亞熱帶土壤 MBC含量演替中后期高于初期的結論相類似（范躍新等，2013）。但也有不同的結論，例如亞熱帶常綠闊葉林土壤MBC隨演替進行而逐漸增加（Zhou et al.，2006），而溫帶紅果云杉（Picea rubens）林土壤MBC隨演替的進行無顯著變化（Taylor et al.，2007）。同時，各地區的森林土壤MBC變幅也有不同，本研究中西雙版納熱帶森林土壤 MBC變幅為 0.40—1.80 g·kg-1，高于中亞熱帶森林土壤 MBC 變幅（0.01—1.68 g·kg-1）及溫帶地區（0.10—0.40 g·kg-1）（Zhang et al.，1998；趙彤等，2013）。可能是由于西雙版納高溫高濕的熱帶環境，有利于土壤微生物活動及新碳的積累。

3.2 土壤物理性質對土壤MBC時空動態的影響

西雙版納熱帶森林土壤MBC含量的變化與土壤溫度及水分的時空動態密切相關。本研究土壤溫度與土壤水分最大值均出現在6月，能夠分別解釋土壤MBC的60%—90%與57%—92%。研究表明，土壤MBC隨土壤溫度的升高而增加，同時雨季的MBC含量高于旱季（吳藝雪等，2009；張劍等，2009）。在 6月濕熱的熱帶森林中，適宜的水分溫度條件有利于土壤微生物的活性、繁殖及其分解積累，維持了較快的土壤碳周轉速率，并且有更多死亡殘體通過腐殖化進入土壤，為土壤微生物提供碳源，有利于土壤MBC的積累。本研究中3種恢復階段土壤MBC含量均在6月達到峰值，而在12月干旱低溫的土壤環境中MBC含量均達到最低值，這與范躍新等（2013）對中亞熱帶常綠闊葉林演替階段及Ruan et al.（2004）在熱帶雨林地區的研究結論一致。

白背桐群落和野芭蕉群落的MBC含量都表現為9月高于3月，而崖豆藤群落土壤MBC含量卻相反，可能因為當年崖豆藤群落9月土壤含水量極低，土壤上覆蓋枯枝落葉多，導致土壤微生物也處于低濕條件，當土壤相對含水量低于60%時微生物活力較弱，所以微生物的生長發育受到抑制，從而導致崖豆藤群落 9月的土壤 MBC累積較少（Moyano et al.，2013）。

不同熱帶森林恢復階段土壤MBC含量，總體上均隨土層加深而顯著降低（P＜0.05），與已有的研究結果一致（Han et al.，2010）。通常認為，表層土壤直接受陽光照射，植被覆蓋對土壤起到保溫作用，同時根系主要分布于土壤上層，較多的根系分泌物和殘留物，為微生物的繁殖提供了充足能量（尤孟陽等，2012）。土壤底層通氣性差，土壤溫度偏低，植物根系分布少，不適宜微生物生長，因而土壤底層MBC含量較低，且變化不如上層顯著。

西雙版納熱帶森林土壤MBC含量與容重相關性不顯著，容重可能不是決定土壤MBC積累的主要因子。土壤容重是用來描述土壤緊實度、孔隙度和透氣性的重要指標，能夠反映土壤緊實程度以及通氣狀況等，會影響土壤微生物的活動（Laird et al.，2010）。本研究中，白背桐群落、野芭蕉群落和崖豆藤群落土壤的容重差異不顯著，未能給植物生長和土壤微生物生存繁衍提供適宜條件，因而容重未成為影響MBC積累的主要因素。

3.3 土壤化學性質對土壤MBC積累的影響

土壤 MBC的變化也受到土壤總有機碳的影響，不同演替階段熱帶森林土壤MBC與土壤總有機碳呈極顯著正相關，說明土壤MBC與土壤總有機碳關系密切，且土壤有機碳含量制約著土壤MBC含量的變化（陳偉等，2013），有研究發現有機碳化學組分中的富里酸、物理組分中的輕組對 MBC的貢獻率分別高達62.4%和70.7%（黨亞愛，2008），土壤有機碳含量很大程度上決定了土壤微生物群落的動態變化（李倩等，2018），而微生物群落的改變又將對土壤有機質的分解產生影響。本研究中，野芭蕉群落凋落物輸入的種類與數量最高，土壤有機質含量最高（張哲等，2019b），導致微生物可分解底物多，MBC也隨之增加。崖豆藤群落土壤有機質含量次之、白背桐群落有機質最少，從而導致崖豆藤群落MBC含量亦次之、白背桐群落土壤MBC也最低，因此，MBC受土壤總有機碳含量的支配。

不同恢復階段熱帶森林土壤易氧化有機碳與MBC呈極顯著正相關（P＜0.01），表明熱帶森林恢復能夠引起土壤易氧化有機碳的變化，從而對土壤 MBC產生顯著影響。由于熱帶森林地區有適宜的水熱條件，6月和 9月土壤微生物活性和植被的新陳代謝速率加快，有利于土壤易氧化有機碳與MBC的積累（徐秋芳，2003），3月和12月植物生長緩慢，易氧化有機碳的沉積速率降低，影響土壤微生物數量的增長，因而降低了 MBC含量。

不同恢復階段熱帶森林土壤MBC與土壤氮素（全氮、水解氮、銨態氮、硝態氮）呈顯著正相關，與已有結論相一致（Tessier et al.，1998）。Galicia et al.（2004）研究指出，氮的增加能夠提高碳礦化、微生物量和土壤酶活性，提高土壤氮素利用率和抑制土壤中有害物質的產生，為微生物營造良好生長環境，從而增加了土壤MBC（曲成闖等，2018），土壤氮素還通過促進植物根系生長，刺激植物的初級生產，為土壤微生物提供更多的底物，因此土壤氮素水平的提高有利于MBC的積累。本研究中白背桐群落和崖豆藤群落土壤的氮含量較低，且顯著小于野芭蕉群落，能夠抑制微生物數量增長，從而對土壤MBC積累產生重要影響。

關于土壤MBC與pH值之間的關系，有大量的研究結論（劉文娜等，2006；劉振花等，2009），表明土壤酸堿程度能夠影響微生物適宜的生活環境，土壤pH值通過影響土壤微生物的類群和活性，可能影響著土壤MBC的積累，但pH值并不一定是土壤MBC含量的決定性因子。

4 結論

西雙版納熱帶森林植被的恢復顯著影響土壤微生物生物量碳的積累，相對于演替初期（白背桐群落），崖豆藤群落與野芭蕉群落的土壤微生物生物量碳分別增加了1.2倍和1.5倍。熱帶森林恢復過程中土壤微生物生物量碳含量呈現明顯的變化，這與土壤溫度及水分的時空動態變化密切相關，它們能夠分別解釋土壤微生物量碳的 60%—90%與57%—92%。熱帶森林的恢復引起樣地微生境（土壤溫度與水分）、碳素（總有機碳與易氧化有機碳）及氮素（全氮、銨氮與硝氮）等的改變，從而顯著影響土壤微生物生物量碳的變化。研究結果有助于正確理解熱帶森林植被恢復過程中土壤微生物生物量碳的積累特征及其影響機制，能夠為正確評估熱帶森林恢復過程的土壤碳積累對全球氣候變化與全球碳平衡的貢獻提供數據參考。