人為干擾對神農架川金絲猴連通性及遺傳多樣性的影響

張 宇,李 麗,張于光,李 佳,薛亞東,李迪強,*

1 中國林業科學研究院森林生態環境與保護研究所/國家林業和草原局生物多樣性重點實驗室,北京 100091 2 云南財經大學野生動植物管理與生態系統健康研究中心/云南省高校災害風險管理重點實驗室,昆明 650221 3 中國林業科學研究院荒漠化研究所,北京 100091

隨著經濟的快速發展,加之全球土地利用方式及氣候變化的影響,野生動物的生存正面臨著前所未有的挑戰[1]。景觀復雜性和異質性影響物種的種群結構、動態和進化,影響物種的長期生存。例如隔離斑塊內的小種群由于景觀基質滲透性差,失去與其他種群的功能連接,易遭受遺傳多樣性減少、種群適合度下降的威脅,增加近交與種群疾病感染的風險[2-3],因此,闡明景觀尺度物種遺傳多樣性維持機制意義重大。

景觀遺傳學是將種群遺傳學、景觀生態學、空間分析方法相結合,使用適應性或中性的種群遺傳數據,量化景觀組成、格局及基質質量對微進化過程影響的研究[4-7]。理解景觀特征如何對基因流、漂變、自然選擇的微進化過程產生影響[8],將有助于確定物種抵御全球變化的能力,設計功能性生態網絡,建立可持續管理策略[9]。景觀遺傳學主要研究內容包括檢驗景觀異質性對基因流的影響、評估源-匯種群動態、檢驗景觀變化對遺傳連接度和遺傳多樣性的影響,預測遺傳多樣性對未來景觀變化的響應等。

川金絲猴(Rhinopithecusroxellana)是我國特有珍稀瀕危靈長類[10],國家I級重點保護動物,被世界自然保護聯盟(IUCN)列為瀕危物種[11]。川金絲猴目前分布于3個相互隔離的溫帶山地森林地區,包括四川-甘肅種群約16000只、陜西種群約5500只及湖北種群約1200只[12]。川金絲猴種群在過去半世紀里種群數量下降超過50%[13],目前種群的主要威脅是與旅游活動相關的人為活動和持續的生境喪失[11]。湖北種群是川金絲猴分布最東緣的種群,現主要分布于神農架國家公園和巴東自然保護區,其作為單獨的管理單元,相對較低的遺傳多樣性、孤立的遺傳狀態和較小的種群數量,使得該種群面對環境變化脆弱性高[14-16]。神農架在20世紀50至80年代曾遭受過森林砍伐[17],保護區成立后,森林采伐的停止,以及進行的天然林保護工程和退耕還林工程成為森林恢復的驅動因素[18]。近年來,神農架地區旅游人數節節攀升[19],旅游景點附近的游客活動伴隨車流量的增加給川金絲猴造成了人為干擾,而旅游道路正好穿過川金絲猴分布區,道路與旅游活動都可能影響川金絲猴在分布區內的自由移動,長期以往給該種群帶來遺傳多樣性下降的風險,因此,本文基于物種分布模型,借助景觀遺傳學的研究方法,設置道路和旅游兩種干擾情景,模擬其對川金絲猴連通性以及遺傳多樣性的影響,試圖探討以下問題(1)川金絲猴適宜生境連接度如何；(2)人為干擾是否對川金絲猴的移動擴散產生影響；(3)道路是否會影響川金絲猴遺傳多樣性,以上問題的回答以期為瀕危物種管理及遺傳多樣性保護提供參考。

1 研究方法

1.1 研究區域與種群

研究區為神農架林區(含國家公園,圖1),其中主要有3個亞群棲居,分別是大龍潭亞群、金猴嶺亞群和千家坪亞群[20]。根據神農架國家公園對金絲猴的跟蹤調查及文獻資料[20-21],大龍潭亞群的活動范圍主要為大龍潭、觀音洞以北區域,千家坪亞群活動區域為小神農架、小千家坪一帶,依此劃分大龍潭、觀音洞以北為大龍潭亞群活動區域,太子巖、關門山以南為千家坪亞群活動區域,大龍潭亞群和千家坪亞群之間區域為金猴嶺亞群活動區域(圖2)。

1.2 物種分布模型與景觀連接度

川金絲猴出現點數據來源于神農架國家公園2013年5—12月野外巡護調查數據(N=930)、課題組紅外相機陷阱調查(N=52)和已發表文獻(N=274)[22],共計N=1256個點。為減小空間自相關的影響,僅在1 km×1 km的網格內隨機保留一個出現點,過濾后共201個點用于模型的構建(圖1)。環境變量數據來源于國家公園提供的河流、道路、居民點、植被圖數據以及30 m DEM數據,由此生成環境變量包括河流密度、道路密度、居民點密度、植被類型和海拔。

Maxent模型是基于最大熵理論(Maximum entropy algorithm)的生態位模型,已被廣泛用于預測物種分布研究中。該模型僅需出現點數據(Presence data)和環境數據即可模擬物種的適宜生境分布[23]。研究使用MaxEnt 3.3.3k模擬川金絲猴的適宜生境分布,模型隨機選取75%的川金絲猴分布數據作為訓練數據建立模型,其余25%作為檢驗數據；利用刀切法(Jackknife)來檢驗環境變量的重要性；采用重采樣法(Subsample)來評估模型表現并重復模型15次,選擇創建環境變化反應曲線(Response curves)[24],其余參數設置使用默認值[25]。采用受試者工作特征曲線(Receiver operating characteristic,ROC)下的面積(Area under curve,AUC)評估模型精度。變量的重要性使用重要性排列方法進行評估[26]。

模型模擬輸出結果為物種出現概率,可作為生境適宜性指數,采用靈敏度和特異度之和最大值(Maximized training sensitivity plus specificity)作為閾值,將大于閾值的象元劃分為川金絲猴的適宜生境[27]。根據川金絲猴最小家域面積和日移動最大距離[28]過濾斑塊面積小于7.4 km2和距最近斑塊距離大于5 km的斑塊以及距道路中心100 m內區域,最終得到適宜生境斑塊。運用Circuitscape 4.0軟件[29]分析生境斑塊間連接度,生境斑塊作為節點(源-匯),生境適宜性指數取倒作后為川金絲猴移動的阻力圖層[30],該方法避免了由于專家打分帶來的主觀性過強的缺點。

圖1 研究區域與物種分布點Fig.1 Study area and species occurence

1.3 人為干擾對川金絲猴連通性的影響

通過情景模擬分析不同人為干擾對川金絲猴移動的潛在影響,共設置4種情景,包括理想情景、道路干擾、旅游干擾、道路和旅游共同干擾情景模式,道路和旅游景點分布見圖1。各情景的阻力圖層設置如下：(1)理想情景S0,以生境適宜性指數取倒數后作為阻力圖層；(2)道路干擾情景S1,將主要道路的阻力值設置為100、次要道路阻力值為50,與情景S0阻力圖層疊加作為情景S1的阻力圖層；(3)旅游干擾情景S2,在小于川金絲猴景點回避距離區域內設置阻力為100,疊加情景S0阻力圖層作為情景S2的阻力圖層；(4)道路和旅游的共同干擾情景S3,將S1和S2中的干擾阻力值與情景S0阻力圖層疊加作為情景S3的阻力圖層。

旅游景點回避距離的識別采用在旅游景點每100 m處設置統計檢測點,利用Mann-Whitey U檢驗比較檢測點前、后等距離范圍內猴群出現點頻數的變化。若某檢測點前、后猴群分布出現了顯著變化(P<0.05),該檢測點即為旅游景點對猴群分布影響的突變點,即該點是景點對猴群分布的影響閾值[31-32],此處猴群出現點為未過濾的野外巡護調查出現點和紅外相機陷阱拍攝出現點。

為模擬川金絲猴在分布范圍內的移動,根據其最小活動家域面積(7.4 km2)[28]進行過濾,即在3 km×3 km公里網格內,隨機選擇一個川金絲猴分布點作為連接的節點(圖3,共39個點),其中包含大龍潭亞群16個點,金猴嶺亞群13個點,千家坪亞群10個點。首先,通過繪制不同情景下節點間的最小費用路徑與電流,比較不同干擾對川金絲猴移動路徑的影響。最小費用距離模型采用Graphab 2.2.3[33]軟件構建,并使用ArcGIS 10.1的SDM工具箱創建最小費用路徑密度柵格圖,用以識別通過頻率最高的最小費用路徑。基于電路理論的模型采用Circuitscape 4.0軟件,使用與最小費用距離模型相同的節點和阻力圖層繪制節點間的電流圖。其次,根據川金絲猴日移動最大距離(5 km)為閾值,轉化為費用距離后劃分不同情景下的組分,分布在相同組分內的節點連通。采用單因素方差分析對不同亞群內和亞群間的最小費用距離差異進行檢驗,分析不同干擾對亞群內和亞群間連通性的影響。

圖2 亞群活動區域與節點示意圖Fig.2 Distribution and nodes of each subpopulations

1.4 道路對川金絲猴遺傳多樣性的模擬

通過CDPOP[34]軟件模擬道路對川金絲猴遺傳多樣性的影響,CDPOP是一個空間明確的、基于個體的景觀遺傳學模型,模擬復雜環境中的基因流動,該模型運用孟德爾遺傳定律和k等位基因突變模型,將種群和基因型隨時間的變化作為連續阻力表面上的基于個體移動、繁殖、死亡和擴散的函數進行模擬。該模型有利于理解在復雜景觀中生活史、散布力、不同的景觀阻力模型對種群遺傳結構的影響。

為模擬3個亞群150年內遺傳多樣性的變化趨勢,根據3個亞群的空間分布范圍,為各亞群初始化100個個體,利用Graphab軟件計算個體間的最小費用距離作為個體在生境中擴散及尋找配偶的距離,使用川金絲猴日移動最大距離5 km轉化為費用距離后,設置為擴散的距離閾值。根據周蕓蕓等[35]利用12個微衛星位點的研究結果,生成3個亞群的等位基因頻率文件,每個位點最多包含7個等位基因。其他種群參數設置如下：川金絲猴的婚配制度為一夫多妻制,雌性首次生育年齡為5歲,雄性為7歲,最高繁殖年齡為20歲[36-37]。雖然北京野生動物園川金絲猴曾成功產下一對雙胞胎,但無產雙胞胎的野外記錄,因此在模擬中設定每胎最大產仔數為1。猴群新生嬰猴的性比為1∶1；川金絲猴各年齡段死亡率見表1[38]。軟件設置蒙特卡羅法模擬重復運行10次、模擬150年,采用期望雜合度(Expected heterozygosity)表示遺傳多樣性。

表1 川金絲猴各年齡段死亡率

2 結果與分析

2.1 生境適宜性模型

在模型結果中,模型平均訓練數據集和驗證數據集的AUC值分別為0.9257±0.005和0.9013±0.016,表明Maxent模型對川金絲猴適宜生境的預測效果優秀。根據模型結果對各環境變量的重要性排序,從高到低依次為：海拔(56.4%)、植被類型(15.5%)、居民點密度(8.9%)、道路密度(9%)、坡度(4.3%)、河流密度(5.9%)。靈敏度和特異度之和最大時對應的川金絲猴生境適宜性劃分閾值為P=0.2897。

2.2 適宜生境分布與連接度

圖3 適宜生境間潛在擴散區域Fig.3 The potential dispersal area between suitable habitat patches

研究區內潛在適宜生境總面積為473.83 km2(圖3),目前適宜生境分布集中,神農架國家公園內潛在適宜生境面積為374.10 km2,林區潛在適宜生境面積為99.73 km2。通過連接所有潛在適宜生境,識別出可以增加生境斑塊間連通性的多個區域(圖 3)。

2.3 旅游景點回避距離的識別

Mann-Whitey U檢驗結果表明,在旅游景點100 m前、后猴群出現點頻數發生顯著變化(表2),表明0—100 m與100—200 m距離段內,旅游景點對川金絲猴出現具有顯著影響,即100 m是旅游景點影響的距離閾值,表明川金絲猴的出現對旅游景點具有一定的回避效應,回避距離為100 m。

表2 距離旅游景點不同距離范圍內川金絲猴出現的非參數檢驗結果

2.4 人為干擾對川金絲猴移動路徑的影響

理想情境(S0)下,猴群在生境中移動暢通,電路理論與最小費用模型在研究區的中部和南部預測出相同的、對于連通重要的區域(圖 4、圖 5),電路理論預測的區域更寬且有多種路徑可以選擇。道路干擾情境下(S1),在中部和南部對于連通重要的區域與理想情境下一致,最小費用路徑密度圖(圖5)顯示高通過頻率的路徑發生轉移。旅游干擾情景下(S2),猴群的移動路徑無變化,綜合的干擾情景S3影響下,猴群遷移路徑受到的影響與情景S1一致。因此,道路干擾改變了最優的最小費用路徑,旅游干擾對猴群的移動路徑無明顯影響。

圖4 不同干擾情景下電路理論模擬的移動Fig.4 Potential movement using circuit theory of different disturbance scenarios

圖5 不同干擾情景下最小費用路徑密度圖Fig.5 The least cost path density of different disturbance scenarios

通過Graphab軟件分別以川金絲猴日移動最大距離(歐式距離5 km)和轉化后的費用距離(109 費用單位)作為閾值劃分各情景的組分,結果如圖6所示,節點間歐式距離并未超出川金絲猴日擴散能力,無道路干擾時節點分布于3個組分中,道路干擾下節點分布于5個組分中,道路是導致南北連通喪失的原因。除少數節點與相鄰節點間最小費用距離大于川金絲猴日移動最大費用距離外,道路以南和以北區域內大部分節點的連通性較好。

圖6 不同干擾情景下組分劃分Fig.6 Map of component of different disturbance scenarios

2.5 人為干擾對亞群連通性的影響

通過對不同干擾情境下各亞群內最小費用距離的差異性檢驗結果表明(圖7)：道路干擾對大龍潭和千家坪亞群內連通性無顯著影響,但顯著改變了金猴嶺亞群內的連通性；旅游干擾對三個亞群內的連通性均無顯著影響。

通過對不同干擾情境下各亞群間最小費用距離的差異性檢驗表明(圖8)：道路干擾存在時(S1和S3),亞群間移動的最小費用距離顯著大于無道路的情景(S0和S2),道路顯著影響所有亞群間的連通性；旅游干擾存在時(S2和S3),亞群間移動的最小費用距離與無旅游干擾的情景無顯著差異(S0和S1),旅游干擾對亞群間連通性無顯著影響。對情景S0及S1下3個亞群間的連通性進行差異性檢驗,結果顯示在理想情景S0下,3個亞群間移動的最小費用距離存在顯著差異(P<0.05)：大龍潭和千家坪亞群間最小費用距離(450.6±114.1)>金猴嶺和千家坪亞群間最小費用距離(293.1±111.2)>大龍潭和金猴嶺亞群間最小費用距離(248.7±82.2)；在道路干擾情境S1下,大龍潭亞群和金猴嶺亞群間(317.3±111.3)與金猴嶺亞群和千家坪亞群間(344.6±140.2)最小費用距離無顯著差異(P>0.05),大龍潭亞群與千家坪亞群間(562.3±121.2)最小費用距離顯著大于(P<0.05)與其他亞群間移動的最小費用距離。

2.6 道路對遺傳多樣性的影響

理想情景S0和道路干擾情景S1下(圖9),大龍潭亞群與金猴嶺亞群第150年遺傳多樣性顯著(P<0.05)低于第1年,千家坪亞群無顯著變化(P>0.05)。通過對每十年兩個情景間遺傳多樣性差異進行檢驗,結果顯示在第30、40年道路影響下大龍潭亞群遺傳多樣性顯著小于無道路影響情景；金猴嶺亞群和千家坪亞群在兩個情景間無顯著差異。對于整個異質種群而言,理想情景S0和道路干擾情景S1下,第150年川金絲猴遺傳多樣性顯著低于(P<0.05)第1年；S0與S1情景在第150年遺傳多樣性無顯著差異(P>0.05)；通過對每十年兩個情景間遺傳多樣性差異進行檢驗,結果顯示在第30年道路干擾顯著降低了異質種群的遺傳多樣性。因此,整個異質種群在150年內的遺傳多樣性呈下降趨勢,道路的影響將加劇遺傳多樣性下降的程度。

圖7 不同干擾對亞群內連通性的影響 Fig.7 The influence of different disturbance on the connectivity within subpopulation同一亞群內不同的字母表示兩組數據之間具有P < 0.05水平上的差異

圖8 不同干擾對亞群間連通性的影響Fig.8 The influence of different disturbance on the connectivity between subpopulations同一亞群間不同的字母表示兩組數據之間具有P < 0.05水平上的差異

圖9 道路對遺傳多樣性的影響Fig.9 The impact of roads on genetic diversity*表示兩個情景間具有P < 0.05水平上的差異

3 討論

本文在生境適宜性分析的基礎上探討了人為干擾對神農架川金絲猴移動路徑和連通性的影響,并利用景觀遺傳學的方法結合物種種群參數預測了未來150年內整個異質種群在道路影響下遺傳多樣性的變化趨勢,對于小尺度下的瀕危物種管理具有參考價值。

神農架川金絲猴的適宜生境面積為473.83 km2,目前適宜生境分布集中,研究識別出多個生境斑塊間潛在擴散區域,可作為生境走廊的選址區域。增加生境斑塊間連接度,有利于提高川金絲猴生境的可獲得性,增加環境容納量。在不考慮人為干擾的情景下,川金絲猴在適宜生境中移動暢通,電路理論與最小費用模型在研究區的中部和南部預測出相同的、對于連通重要的區域,電路理論預測的區域更寬且有多種路徑可供選擇。電路理論相比最小費用距離模型而言,考慮了所有可能的路徑,而最小費用距離模型僅產生唯一最優路徑,基于電路理論的連接度模型可以作為最小費用距離模型的補充。

通過最小費用距離模型對道路及旅游景點對川金絲猴移動路徑的影響分析認為,道路改變了川金絲猴往來于南北生境的最優路徑,旅游景點對川金絲猴移動路徑沒有顯著影響。進一步對亞群內和亞群間的最小費用距離進行分析,表明道路顯著影響金猴嶺亞群內連通性,無道路時亞群內最小費用距離為122.54±60.35,道路存在下為186.18±97.79且分布于兩個組分中；此外,道路顯著增加了亞群間移動的阻力。旅游干擾的影響主要是川金絲猴分布對其具有回避性,回避距離為100 m。川金絲猴天性害羞,景區100 m范圍內游客嘈雜,川金絲猴會避免靠近該區域,通過電路理論的分析認為川金絲猴在適宜生境內有多條路徑可供選擇,川金絲猴可以選擇其他路徑繞行景點,因此,在神農架尺度上,旅游干擾對川金絲猴的連通性沒有明顯影響。

整個異質種群在150年內的遺傳多樣性呈下降趨勢,道路的阻礙會加劇遺傳多樣性下降的程度,這與種群本身遺傳多樣較低有關,該種群在種群歷史上曾經歷種群數量下降和長期的瓶頸[39-40]。大龍潭亞群與金猴嶺亞群遺傳多樣性預計會顯著降低,在本研究使用的12個微衛星位點中,有多個低頻率的等位基因[35],加之道路的阻礙限制了基因流動,長期以往由于遺傳漂變帶來的等位基因丟失是物種遺傳多樣性下降的重要因素[41]。

根據研究結果提出以下建議：(1)潛在適宜生境間建立生境走廊,恢復適宜生境間連接度,生境走廊帶除了提供物種移動擴散的通道之外,還需要為物種提供必要的棲息環境,建議采用本地樹種結合食源植物進行生境恢復,包括以巴山冷杉、華山松為優勢種的針葉林,以巴山冷杉和銳齒槲櫟、華山松和水青岡、華山松和紅樺、華山松和紫枝柳為優勢種的針闊混交林,及以紅樺、漆樹為優勢種的落葉闊葉林[42]；(2)在川金絲猴移動的最優路徑與道路的重疊區域架設天橋、修建空中走廊,保證川金絲猴在生境間移動暢通；(3)將大龍潭和金猴嶺亞群作為保護和監測的重點,保持兩個亞群間擴散路徑的暢通；(4)建議控制進入川金絲猴主要活動區域的景點人數,包括金猴嶺、金猴飛瀑、大龍潭科普基地等,在川金絲猴活動區設立指示牌,禁止喧嘩、不得私自進入未開發地區；(5)對旅游景點影響的強度、時空特征等方面進行全面的調查監測,為生態旅游的合理布局和調整提供依據。本文的研究針對單一物種,但該旗艦種的保護仍能使同域分布的物種受益。通過分析生境間與川金絲猴分布點間的連通性,本文認為對于類似空間尺度較小的連通性研究,僅分析適宜生境間的連通性會忽視對于物種移動的重要區域,建議結合兩者同時分析。

本研究基于情景利用景觀遺傳學分析方法進行模擬分析,可用于預測干擾對物種未來遺傳多樣性的影響。景觀遺傳學未來的方向或從描述性的研究轉移到預測性的研究,如全球變化過去、目前、未來如何影響中性和適應性遺傳變異格局,Manel和Holderegger[43]給出了以下建議：(1)調查景觀內環境因子的現時分布并確定環境因子如何影響適應性遺傳變異的分布；(2)利用中性遺傳變異分析當代的基因流以研究適應性基因通過景觀擴散的潛力；(3)結合適應性遺傳變異的空間格局和基因流的擴散信息,預測在不同的全球變化情境下物種與適應性遺傳變異在未來空間分布[44]。