夏、秋季渤海小型底棲動物類群組成及分布特征

何 蕾,華 爾,劉曉收,張志南

中國海洋大學海洋生命學院,青島 266003

渤海地處中國大陸東部,是我國最北端的近封閉型的內海,三面環陸,是中國近海大陸架上的淺海盆地,由遼河、灤河、海河、黃河等帶來大量泥沙堆積而成,按海底地貌可劃分為遼東灣、渤海灣、萊州灣、中央盆地和渤海海峽5個類型,其中,位于渤海灣和萊州灣之間的黃河口外有發育良好的水下三角洲。渤海沿岸河口淺水區營養鹽豐富,餌料生物繁多[1],是黃渤海漁業的搖籃,是多種魚、蝦、蟹和貝類繁殖、棲息、生長的良好場所。小型底棲動物是生態系統中的重要組成部分,是許多經濟魚類、蝦類和貝類幼體階段的優質餌料, 因而是底棲食物網中十分重要的環節[2]。對小型底棲動物的豐度和生物量進行研究可為海洋生物資源的可持續利用和海洋農牧化生產提供基本依據,同時為渤海的生態動力學研究提供參數[3]。我國海域小型底棲動物的研究最早始于渤海。目前,渤海海域小型底棲動物的生態學研究已有一定的積累,獲得了很多重要的階段性成果[1,3-6]。本文根據2011年6月和11月在渤海海域獲得的樣品,研究小型底棲動物的數量分布及群落結構,目的是：探討渤海海域小型底棲動物的數量分布格局、受控因子,及其季節動態特征；分析渤海海域小型底棲動物群落十年際動態。

1 材料與方法

1.1 研究海域及站位

分別于2011年6月(夏季航次)和2011年11月(秋季航次)搭載“東方紅2號”科學調查船,對渤海海域(37.0°—40.0°N,118.0°—122.0°E)16個站位開展了2個航次的調查研究(圖1)。其中,6月涉及15個站位,11月涉及10個站位,兩個航次重復調查站位有9個,分別是B41、B42、B45、B47、B50、B51、B65、B70、BY01(圖1)。

圖1 渤海海域取樣站位Fig.1 Sampling stations in the Bohai sea

1.2 取樣方法

使用0.1 m2改進型Gray-O′Hara箱式采泥器取海底沉積物樣品,并用內徑為2.9 cm 的取樣管(由塑料注射器改裝)從中取從未受過擾動的3個重復樣。芯樣長度為8 cm,取出后立即按0—2、2—5和5—8 cm分層裝入100 mL塑料樣品瓶中,加入10%甲醛溶液進行固定,用于小型底棲動物研究分析。同時以相同方式另外取3個芯樣按相應分層分別置于封口袋中,于-20℃冷凍避光保存,用于沉積物葉綠素a、有機質含量及粒度分析。其他環境資料(水深、底層水鹽度、底層水溫度等)由隨船溫鹽深測定儀(CTD)現場測定。

1.3 室內分選計數

分選之前向每瓶樣品中加入3—5 mL 1‰虎紅熒光染液(Rose Bengal,由1 g虎紅染料溶于1000 mL 5%的海水福爾馬林溶液混合均勻得到),搖勻后靜置染色24 h[7-8]。采用0.5和0.031 mm孔徑的網篩套篩沖洗除去樣品中的黏土、粉砂。將0.031 mm孔徑的網篩上殘留的沉積物樣品用比重為1.15 g/cm3的Ludox-TM硅膠液轉移至100 mL離心管中,以1800 r/min的轉速離心10 min。將上清液倒出,重復離心3次。將3次離心所得上清液合并,通過0.031 mm 孔徑的網篩,過濾掉Ludox溶液,用自來水將樣品沖洗并轉移至培養皿。在解剖鏡下將小型底棲動物按不同類群分別計數,并收集至裝有5%福爾馬林溶液的塑料樣品瓶中。

1.4 數據處理及分析

根據取樣管的內徑(2.9 cm), 計算每個站位的小型底棲動物豐度,即每10 cm2的個體數(個/10 cm2)。生物量的計算采用估算法,即以各類群豐度乘以個體平均干重。小型底棲動物不同類群個體的平均體重參照Jario[9],Widbom[10],Mclntyre[11]。生產力依照P/B=9估算。其中,P代表生產力,單位為μg干重 10 cm-2a-1,B代表生物量,單位為μg干重/10 cm2。

沉積物粒度分析采用Master Sizer3000型激光粒度儀進行測定。有機質測定參照《海洋調查規范》及劉昌嶺等[12]改進的方法。Chl-a采用濕樣法進行分析[13]。

使用Surfer8.0繪制站位分布圖及豐度等值線圖。使用SPSS19.0軟件對小型底棲動物各類群豐度和生物量進行單因素方差分析(One-way ANOVA), 分析不同季節之間的差異；應用Spearman相關分析(Spearman correlation analysis)對各種環境因子與小型底棲動物的豐度和生物量進行相關性分析。使用PRIMER 6.0軟件,進行等級聚類分析(CLUSTER),檢驗小型底棲動物類群組成在不同站位和季節之間的差異；進行BIOENV分析連接環境和生物矩陣,分析環境變量與小型底棲動物類群組成的相關性。

2 結果與分析

2.1 環境因子

海區整體水深較淺,2011年6月,15個站位的平均水深為23.8 m,11月10個站位的平均水深為25.1 m。6月各站位底層水溫度(以下簡稱底溫)平均值為15.7℃,水深最淺的B66站(14.0 m)和B65站(16.1 m)水溫相對較高,分別為21.6℃和20.3℃(表1)；呈現隨水深和緯度升高底溫降低的趨勢。11月研究海域各站位間底溫變化小,平均值為12.1℃。底層水鹽度(以下簡稱底鹽)的波動比較小,兩個航次底鹽分別為31.14±0.43和30.77±0.60。

研究海域沉積物類型主要包含4種:(1)黏土質粉砂(14個站位)；(2)粉砂質砂(4個站位)；(3)砂質粉砂(3個站位)；(4)砂(2個站位)。B65站粉砂-黏土含量最高(6月100%,11月98.2%),B39站砂含量最高(6月85.5%)(表1)。沉積物的粉砂-黏土含量的高值區主要分布在黃河口外水下三角洲及以西的近岸水域,由近岸向外,沉積物中砂含量隨水深增加而增加。

兩個航次沉積物Chl-a含量均較低,平均值分別是0.79 μg/g和0.25 μg/g(B45、B59、B703個站位Chl-a的數據缺失)。其垂直分布表現為隨著深度的增加而減少。

兩個航次沉積物有機質含量與含水率差異小。其中,2011年6月航次沉積物有機質含量平均值為0.84%,11月為1.28%。沉積物含水率平均值分別為33.67%(6月)和37.09%(11月)。

表1 渤海海域各調查站位環境因子

表格中的B代表站位,與站位圖中的對應

2.2 小型底棲動物的類群組成和時空分布

本次調查共鑒定出18個小型底棲動物類群,分別是線蟲(Nematoda)、橈足類(Copepoda)、多毛類(Polychaeta)、動吻類(Kinorhyncha)、雙殼類(Bivalvia)、介形類 (Ostracoda)、端足類(Amphipoda)、異足類(Tanaidacea)、渦蟲類(Turbellaria)、漣蟲類(Cumacea)、緩步類(Tardigrada)和甲殼類幼體(Nauplii)等(表2)。2011年6月航次共鑒定出14個小型底棲動物類群,沒有發現等足類(Isopoda)、渦蟲類(Turbellaria)、海螨類(Halacaroidea)、寡毛類(Oligochaeta),11月航次共鑒定出13個小型底棲動物類群,沒有發現異足類(Tanaidacea)、漣蟲類(Cumacea)、腹足類(Gastropoda)、緩步類(Tardigrada)和蛇尾類(Ophiuroidea)。海洋線蟲為最優勢類群,在兩個航次中分別占小型底棲動物總豐度的94.95%和90.34%,總生物量的67.38%和45.32%。其次是橈足類和多毛類,其豐度和生物量所占比例11月有所增加(表2)。One-way ANOVA檢驗結果顯示,研究海域11月多毛類豐度極顯著地高于6月豐度(F=8.044,P<0.01)。

表2 2011年6月和11月小型底棲動物各類群的豐度、生物量和生產力

研究海域2011年6月的小型底棲動物平均豐度為(1012.7±519.1)個/10 cm2,最高值達到(2522.0±737.3)個/10 cm2,出現在研究海域最東部的B56站位；最低值出現在萊州灣口的B68站,為(425.6±200.0)個/10 cm2(圖2)。小型底棲動物分布不均勻,One-Way ANOVA檢驗結果顯示,各站位間差異極顯著(F=3.567,P<0.01),表現為黃河口附近海域的小型底棲動物豐度較低,渤海中部小型底棲動物豐度較高(>1000個/10 cm2)。

2011年11月的小型底棲動物平均豐度為(829.5±385.8)個/10 cm2,最高值達到(1542.0±701.4)個/10 cm2,出現在渤海中部的B41站位；最低值出現在秦皇島以南的B51站,為(369.1±124.7)個/10 cm2(圖2)。11月的小型底棲動物的水平分布格局與6月相似。值得一提的是,研究海域北部近岸站位(B50和B51)11月小型底棲動物豐度顯著低于6月豐度值(F=22.688,P<0.05),小型底棲動物低值區域由黃河口附近海域擴展至北部近岸海域。

圖2 渤海小型底棲動物豐度的水平分布Fig.2 Horizontal distribution of meiobenthos abundance in the Bohai Sea

小型底棲動物生物量分布與豐度相似,2011年6月小型底棲動物生物量平均值為(570.8±307.6)μg干重/10 cm2,最高值出現在B56站位,為(1425.4±535.6)μg干重/10 cm2。2011年11月平均生物量為(661.3±310.9)μg干重/10 cm2,最高值出現在B70站位,為 (1255.3±723.3)μg干重/10 cm2。小型底棲動物2011年6月和11月的平均生產力分別為(5137.3±2768.3) μg干重 10 cm-2a-1和(5952.1±2798.1) μg干重 10 cm-2a-1。

基于小型底棲動物豐度數據進行的等級聚類CLUSTER分析顯示：2011年6月,小型底棲動物群落可以劃分為2組(圖3)：組1,主要由黃河口附近海域站位組成(6-B66,6-B68,6-B47,6-B50,6-B45,6-BY01),組2,由其他站位組成(6-B41,6-B39,6-B70,6-B65,6-B51,6-B42,6-B49,6-B55)。B56站位小型底棲動物類群組成與其他站位的相似性為66%,出現了漣蟲類、異足類、海蜘蛛類、蛇尾類和緩步類等類群,類群多樣性較高于其他站位。考慮其特殊性,分組時未予考慮。2011年11月,小型底棲動物群落也可以劃分為2組(圖3)：組1(11-B42,11-B45,11-B47,11-B65,11-B50,11-B51,11-BY01)以及組2(11-B41,11-B59,11-B70)。

為準確評價兩個航次間小型底棲動物群落特征的差異,本研究針對兩個航次9個相同站位,進行小型底棲動物豐度、生物量及群落結構的比較。結果顯示：2011年6月小型底棲動物平均豐度高于2011年11月,分別為(926.6±286.3)個/10 cm2和(665.4±402.7)個/10 cm2；而2011年6月平均生物量低于11月,分別為(505.6±186.3)μg干重/10 cm2和(519.1±301.8)μg干重/10 cm2。One-Way ANOVA檢驗結果顯示,兩個航次間豐度和生物量的差異均不顯著(P>0.05),表明小型底棲動物豐度及生物量沒有明顯的季節變化。等級聚類CLUSTER分析顯示,小型底棲動物群落在80%相似度水平可以劃分為3組(圖3)：組1(11-B45,11-B51)、組2(11-B70,11-B41,6-B41)和組3(6-B42,6-B70,6-B65,6-B51,11-B50,11-BY01,6-B45,6-B47,6-B50,11-B47,11-B42,11-B65,6-BY01)。分組主要體現了研究站位的空間異質性,并未呈現季節更替引起的小型底棲動物類群組成的差異(ANOSIM,P>0.05)。

圖3 小型底棲動物聚類分析圖Fig.3 CLUSTER analysis based on meiofaunal abundance

2.3 小型底棲動物的垂直分布

兩個航次中分別有93.6%(6月)和91.1%(11月)的小型底棲動物分布在0—5 cm的表層沉積物中。2011年6月和11月航次各站位的小型底棲動物垂直分布圖顯示,2個季節小型底棲動物垂直分布沒有顯著的差異(圖4)。6月航次,小型底棲動物分布于0—2 cm、2—5 cm和5—8 cm的數量比例分別為68.2%、25.4%和11.0%。11月航次,小型底棲動物分布于0—2 cm、2—5 cm和5—8 cm的數量比例分別為62.2%、28.9%和8.9%。盡管有部分站位(例如B42、B45、B50、B70站位)出現0—2 cm層小型底棲動物豐度比例在2個采樣季節間的差異,但并沒有表現出顯著的垂直遷移。

圖4 小型底棲動物豐度的垂直分布Fig.4 Vertical distribution of meiobenthos abundance in the Bohai Sea

2.4 小型底棲動物與環境因子的關系

將研究站位小型底棲動物的豐度、生物量等生物數據與水深、沉積物粒度主要參數(中值粒徑、粉砂-黏土含量等)、沉積物含水率、葉綠素a含量、有機質含量(%)等環境因子進行Spearman相關分析(表3),結果表明：小型底棲動物的豐度與中值粒徑(R=-0.419,P<0.05)、沉積物含水率(R=-0.462,P<0.05)呈顯著負相關,與有機質含量(R=-0.565,P<0.01)呈極顯著負相關；小型底棲動物的生物量與中值粒徑(R=-0.459,P<0.05)、粉砂-黏土含量(R=-0.443,P<0.05)、沉積物含水率(R=-0.460,P<0.05)、有機質含量(R=-0.426,P<0.05)呈顯著負相關,與水深呈極顯著正相關(R=0.533,P<0.01)。海洋線蟲的豐度與小型底棲動物的豐度一致,與中值粒徑(R=-0.425,P<0.05)、沉積物含水率(R=-0.475,P<0.05)呈顯著負相關,與有機質含量呈極顯著負相關(R=-0.572,P<0.01)。橈足類與所測環境因子未見顯著的相關關系,表明研究海域受測環境因子可能不是影響其數量分布的主要影響因子。多毛類豐度與水深呈極顯著正相關(R=0.570,P<0.01),與底層水溫度呈顯著的負相關(R=-0.441,P<0.05)。

表3 小型底棲動物的豐度、生物量與環境因子的相關分析結果

*在 0.05 水平(雙側)上顯著相關；**在 0.01 水平(雙側)上顯著相關

對小型底棲動物類群組成與環境因子的BIOENV分析顯示,小型底棲動物群落不是受單一環境因子的影響,而是受多種環境因子的綜合影響。水深、有機質含量能夠最好地匹配小型底棲動物群落結構,相關系數為0.216。

3 討論

3.1 渤海小型底棲動物分布特點

研究海域小型底棲動物分布不均勻,體現了小型底棲動物斑塊分布的特點,表現為黃河口附近及近岸海域小型底棲動物豐度顯著低于其他海域(P<0.05)。最優勢類群海洋線蟲豐度也表現此分布特征。研究海域,黃河徑流帶來大量泥沙的同時帶來大量的陸源營養物質。但是,在黃河口附近以及近岸水域因為強烈的湍流和水體高渾濁度限制了浮游植物和底棲藻類的光合作用。因此沉向底部的藻類殘體量少,以此為主要食物源的小型底棲動物豐度較低。隨著黃河口及海灣沿岸向外水深逐漸增加,受河流影響減少,水體渾濁度減少,利于浮游植物和底棲藻類的光合作用,形成小型底棲動物的高值區。

小型底棲動物的分布及類群組成受許多沉積環境因子的綜合影響。沉積物中的有機質含量、葉綠素a是底棲生物賴以生存的有機環境,是底棲生物的食物來源[14]。不同類型的底質以及水深、底層水鹽度、沉積物含水率和有機質含量等是控制底棲生物群落分布與結構的重要因素[15-18]。本研究結果顯示,小型底棲動物豐度與沉積物中值粒徑、含水率和有機質含量呈顯著的負相關,說明研究海域各站位沉積物粒級分配不同、有機質和含水率差異是引起小型底棲動物分布差異的主要因子。沉積物粒度特征是影響小型底棲動物群落最直接的環境因子。當沉積物粉砂質黏土含量降低,粒徑增加時,其異質性增加,小型底棲動物多樣性提高[19-20]。在砂質底沉積物中,小型底棲動物,特別是海洋線蟲的多樣性高于泥質底沉積物,同時也存在著更多的特異種[21]。本研究結果顯示,B56站沉積物砂含量最高,小型底棲動物豐度最高、類群最豐富,顯示了相似的結果。同時,沉積物粒度特征也可以通過影響其他環境因子,間接影響小型底棲動物群落。沉積物顆粒越細,含水率越高,有利于有機質保存,從而有機質含量越高。本文結果顯示沉積物含水率、有機質含量與中值粒徑具有極顯著正相關關系(R=0.878和R=0.614,P<0.01),表明研究海域沉積物中值粒徑對含水率和有機質含量的重要影響。因此,可以認為沉積物粒度是影響研究海域小型底棲動物數量和分布的最主要因子。

水深決定了沉降到海底的浮游植物碎屑的質量和數量,因此對小型底棲動物的分布及類群組成的影響非常重要[22]。在陸架海域,隨水深的增加小型底棲動物可利用的浮游植物碎屑數量減少,會使小型底棲動物數量減少。Soltwedel等[23]的研究顯示,小型底棲動物豐度及生物多樣性隨水深的增加而降低。本研究多毛類豐度與水深的顯著相關關系表明,水深影響其豐度。此外,小型底棲動物類群組成與水深、有機質含量的相關性也說明,水深是影響研究海域小型底棲動物類群組成的主要因子之一。但是,渤海海域平均水深為24 m,海區整體水深較淺,變化梯度小；因此,對該海域小型底棲動物分布及類群組成的影響應為間接影響。

綜上所述,本研究小型底棲動物的數量分布及類群組成受多種環境因子的綜合作用。其中,沉積物中值粒徑、含水率、有機質含量和水深是決定渤海海域小型底棲動物分布及類群組成的最重要因素。

3.2 小型底棲動物群落的季節動態

本文對兩個航次9個相同站位的小型底棲動物豐度及群落結構的分析結果顯示：小型底棲動物的平均豐度和平均生物量出現季節差異,但并不顯著(P>0.05)。渤海是一個典型的北方溫帶半封閉海區,6月代表夏季,浮游植物和底棲藻類的生產力高,沉入底部的藻類殘體量也較多,底棲動物食物來源豐富,小型底棲動物豐度高。而11月隨溫度降低和光照強度的減弱,浮游植物和底棲藻類的光合作用減少,因此沉入底部的藻類殘體量變少,以此為主要食物源的小型底棲動物豐度降低。沉積物葉綠素a代表底棲藻類和沉降到底層的浮游藻類,是小型底棲動物的主要食物來源之一。本研究中,6月葉綠素a的含量極顯著高于11月(F=16.129,P<0.01),表明小型底棲動物的食物來源有明顯的季節變化。但是,9個相同站位小型底棲動物豐度與葉綠素a含量之間的正相關性不顯著(R=0.356,P>0.05)。表明,研究海域葉綠素a含量的降低會引起小型底棲動物豐度降低。但是,由于生態因子間的補償性作用特點,未能引起后者發生顯著的變化。

本研究多毛類豐度在2個季節間具有顯著的差異,11月高于6月(F=9.435,P<0.01)。有研究顯示,多毛類豐度與有機質含量有關：當底質富含有機物時,多毛類數量較多,其生物量和棲息密度也較高,大多數小型多毛類的比例會增高,而肉食性和雜食性的種類會減少,個體平均大小減小[24]。本研究中,有機質含量未呈現顯著的季節差異,多毛類豐度也未與有機質含量呈顯著的相關性。但是,多毛類豐度與底層水溫呈顯著負相關,表明多毛類豐度受溫度影響,出現季節性變化。

沉積環境的異質性、食物來源和小型底棲動物自身生殖補充等多種因素影響著生物的分布[9,25],要真正了解研究海域小型底棲動物的季節動態,必須進行連續幾年的采樣調查。

3.3 十年際小型底棲動物群落數量變化趨勢

渤海海域小型底棲動物生態學研究始于20世紀80年代。受海上取樣、室內分選方法及分選網篩孔徑的差異,對不同時期小型底棲動物平均豐度的比較雖然存在一定的困難,也存在一定的誤差,但是研究渤海海域小型底棲動物群落數量分布格局及十年際動態仍然具有一定的意義。

本研究兩個航次渤海小型底棲動物豐度與張志南等[1]2008年渤海海域平均豐度無顯著差異(表4)；沉積物中值粒徑、有機質含量和葉綠素a濃度平均值與2008年結果相近：沉積物中值粒徑為5.15[1](2008)、5.02(2011-06)和5.59(2011-11)；有機質含量為1.17%±0.68%[1](2008)、0.83%±0.48%(2011-06)和1.28%±0.30%(2011-11)；葉綠素a濃度為0.812±0.643 μg/g[1](2008)、0.791±0.368 μg/g(2011-06)和0.245±0.047 μg/g(2011-11)。因此,本研究結果與2008年渤海研究結果可代表同一年代際不同季節的數據。本研究兩個航次小型底棲動物平均豐度為(921.1±452.5)個/10 cm2,分別高于1998年和1999年渤海海域的平均豐度,低于1997年的平均豐度(詳見表4)。線蟲豐度的比較結果與此相同。需要指出的是1997年僅有5個采樣站位,豐度偏高,不具代表性,不宜做平均水平的比較。如不考慮該年度,本研究與20世紀90年代末相比,渤海小型底棲動物(包括海洋線蟲)豐度增加,而其中的底棲橈足類豐度卻已減少(表4)。該結果與張志南等[1]研究中對渤海海域小型底棲動物30年來變化趨勢的總結一致。

Zhou等的研究顯示,20世紀80年代至90年代渤海沉積物粒度及有機質含量發生了顯著變化,沉積物粒度變細,有機質含量增加,從而導致大型底棲動物群落結構發生變化,多毛類、雙殼類及甲殼類等小型個體數量增加,棘皮動物等較大個體類群數量減少[26]。本研究結果與Zhou等[26]的研究結果相比,進入21世紀,渤海中部沉積物粉砂-黏土含量進一步增加,自20世紀80年代中值粒徑由6.10降低至5.25(本研究平均值),有機質含量由0.53%增加至1.04%。沉積環境的變化必然影響棲息于此的底棲動物數量及分布。此外,渤海中部深水區既是黃渤海經濟魚、蝦、蟹類洄游的集散地,又是渤海地方性魚、蝦、蟹類的越冬場,海洋資源的開發是環渤海地區經濟發展重要的領域之一；受到人類活動的嚴重影響。因此,過去30年來,沉積環境的變化以及人類干擾是引起渤海海域小型底棲動物豐度變化的重要因素,與張志南等[1]研究結果一致。

表4 本研究與歷史資料小型底棲動物豐度的比較

4 結論

(1)研究海域小型底棲動物分布不均勻,表現為黃河口附近及近岸海域小型底棲動物豐度顯著低于其他海域。最優勢類群海洋線蟲豐度也表現相似分布特征。沉積物中值粒徑、含水率、有機質含量是決定研究海域小型底棲動物豐度的重要因素。

(2)研究海域小型底棲動物總豐度6月>11月,小型底棲動物總生物量6月<11月,但不構成顯著的季節差異。最優勢類群海洋線蟲豐度和生物量也沒有顯著的季節差異。但是,多毛類11月豐度高于6月,表現出顯著的季節差異。小型底棲動物各類群沒有顯著的季節性垂直遷移現象。

(3)小型底棲動物群落結構沒有明顯的季節變化,類群組成較穩定。與季節差異相比,小型底棲動物群落結構的空間異質性更顯著。水深、有機質含量的組合能夠最好地解釋小型底棲動物群落結構的差異。

致謝：感謝王長江、付家霖、王禮鵬、戰培旭和周騰騰協助完成小型底棲動物分選工作。感謝所有2011年6月和11月航次的調查人員。