烏梁素海凍融前后浮游植物群落結構特征及其影響因素分析

孫鑫，李興 ，勾芒芒

1. 內蒙古師范大學地理科學學院，內蒙古 呼和浩特 010022；2. 內蒙古大學生態與環境學院，內蒙古 呼和浩特 010021；3. 內蒙古師范大學節水農業工程研究中心，內蒙古 呼和浩特 010022；4.內蒙古機電職業技術學院水利與土木建筑工程系，內蒙古 呼和浩特 010070

浮游植物作為水生態系統的初級生產者以及水生態系統物質循環和能量流動的基礎，能夠對水體的狀態變化做出迅速響應（韓博平等，2003）。目前，學者大多對中國東南部平原湖區和西南部云貴高原湖區進行浮游植物群落及其影響因素的研究，這些湖區溫度最低也在0 ℃以上，不存在凍融情況（謝斌等，2017；Shi et al.，2016），而對存在凍融情況的北方寒旱區湖泊水體和冰體中浮游植物群落與營養鹽分布的研究尚不多見（李衛平等，2014）。中國北方湖區在每年 11月份，水面開始結冰，非冰封期轉為冰封期（李暢游等，2014）。水體表面凍結成冰后，水體的營養鹽分布和水動力情況等發生改變，故水體經凍結后營養鹽的遷移分布、浮游植物群落特征也會發生變化（李興等，2018）。對北方寒旱區湖泊開展凍融前后的浮游植物群落特征變化研究十分必要，一方面全面研究代表蒙新高原湖區的烏梁素海對保護寒區湖泊環境具有必要性，另一方面拓寬在冰體環境研究方面的內容，對保護西北生態環境具有十分重要的意義。

烏梁素海位于內蒙古自治區烏拉特前旗，地理坐標為 40°36′－41°03′N，108°43′－108°57′E，為內蒙古西部最大的淡水湖泊。烏梁素海地處蒙新高原，每年承接河套平原地區大量農田退水，生態功能十分重要，為黃河中上游重要的保水、蓄水和調水場所（李興等，2015）。2002年被國際濕地公約組織正式列入《國際重要濕地名錄》（孫鑫鑫等，2009）。烏梁素海每年11月冰凍，翌年3月融化，具有較長的冰封期（呂宏洲等，2015），特殊的地理位置與氣候環境使得烏梁素海浮游植物群落特征及其影響因素與其他區域湖泊有所不同。因此，對 2016年 10月、11月以及2017年1月、4月和5月烏梁素海濕地凍融前后浮游植物群落特征及其影響因素展開研究，為寒區湖泊浮游植物結構特征變化機理研究以及寒區湖泊環境保護提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 采樣點布置

根據烏梁素海水生植物、水動力特征及入出湖口等情況，在空間上將烏梁素海以2 km×2 km的正方形網格進行剖分，在網格的交點處以梅花形布設取樣監測點12處（圖1），其中小海子區域人為干預少、水深小于0.5 m，且蘆葦密集，采樣船無法到達，故不設監測點。采樣點包括進水口J11、I12，出水區域河口HK，北部明水區域L15，蘆葦區域N13，旅游區域 Q10、Q8，西大灘 L11，大卜洞 O10，大北口DBK，海壕HH，二點ED。

圖1 烏梁素海浮游植物采樣點分布示意圖Fig. 1 Schematic diagram of monitoring site of phytoplankton in Wuliangsuhai

1.2 樣品采集與數據處理

本研究采樣時間為2016年10月、11月和2017年1月、4月、5月。因烏梁素海平均水深小于3 m，故在表層以下0.5 m處采樣即可。參照《湖泊生態調查觀測與分析》（黃祥飛等，1999），現場測定水深（WD）、水溫（t）、pH、透明度（SD）、電導率（EC）、溶解氧（DO）、氧化還原電位（ORP）、鹽度（SAT）、總溶解性固體（TDS）等參數；總氮（TN），總磷（TP）、氨氮（NH4+-N）、硝酸氮（NO3--N）、亞硝酸氮（NO2--N）、化學需氧量（COD）、葉綠素（Chl.a）、懸浮物（SS）等其他水質指標需采集1 L水樣帶回實驗室進行測定，測定方法參照《水和廢水監測分析方法》（第4版）（國家環境保護總局水和廢水監測分析方法編委會，2002）。于2017年1月（冰封期）冰層穩定期采集冰樣，用冰鉆采集器破冰后，因不同采樣點結冰厚度存在差異，為了確保數據的準確性、完整性，各個采樣點酌情將冰層按每層10 cm分3－5層，分別置于2000 mL塑料瓶內，及時送回實驗室，在室溫條件下自然融化后取1000 mL水樣進行水質測定以及浮游植物的鏡檢分類，同時用冰鉆采集器破冰后采集 1 L冰下水樣帶回實驗室也進行水質測定及浮游植物鏡檢分類。

浮游植物定性樣品使用 25號浮游生物網按照“∞”形撈取，用4%甲醛溶液固定后帶回實驗室用于鏡檢分類。定量樣品用采水器采集1 L水樣后，加魯哥試劑固定，將采集的浮游植物樣品帶回實驗室后靜止、沉降、濃縮至30 mL，搖勻取0.1 mL濃縮樣品置于0.1 mL計數框內，在400倍顯微鏡下鏡檢，鑒定浮游植物種類及計算細胞豐度，參照《中國淡水藻類——系統、分類及生態》（胡鴻鈞等，2006）及《淡水微型生物圖譜》（周鳳霞等，2005）等進行浮游植物種類的鑒定。

采用Margalef豐富度指數（D）、Shannon-Wiener多樣性指數（H）、Pielou均勻度指數（J）以及優勢度（Y）指數（Belaoussoff et al.，2005；Lampitt et al.，1993）評價研究區域浮游植物多樣性，計算公式如下：

式中，Pi為第i種藻類的個數與樣品中所有藻類個數的比值；ni為第i種藻類的個數；N為所有藻類總個數；S為樣品中藻類種類數；fi為第i種藻類在各站位出現的頻率。本文將優勢度Y＞0.02的藻類定為優勢種。

采用ArcGIS 10.2統計模塊作為空間分析工具，以反距離插值方法進行區域插值，對浮游植物豐度進行空間分布趨勢模擬。采用CANOCO 4.5軟件對物種數據和環境數據進行冗余分析，其中物種數據采用浮游植物豐度指標，按照物種至少在一個樣點出現的頻度＞12.5%且至少在一個樣點的相對豐度≥1%進行篩選，以降低稀有物種權重，物種矩陣與環境數據（除pH）進行lg(x+1)轉換（Lopes et al.，2005；Muylaert et al.，2000）。

2 結果

2.1 種類組成

2016年10月、11月以及2017年1月、4月和5月共鑒定出浮游植物69屬120種，隸屬于藍藻門（Cyanophyta）、綠藻門（Chlorophyta）、硅藻門（Bacillariophyta）、隱藻門（Cryptophyta）、裸藻門（Euglennophyta）和甲藻門（Pyrrophyta）。浮游植物群落以硅藻門最多，為 34屬 50種，占總種類的41.67%，其次為綠藻門，為23屬31種，占總種類的25.83%，藍藻18屬29種，占總種類的24.17%，裸藻3屬7種，占總種類的5.83%，隱藻門2屬2種，甲藻門1屬1種，共占總種類的2.50%（圖2）。種類數以冰封期1月份最多，為117種，10月、5月次之，分別為87、83種，11月與4月的種類數相差不大，分別為76和74種。分析浮游植物6門種類數隨月份變化可知（圖3），烏梁素海浮游植物凍融前后硅藻種類數均占主導地位，且與總種類數隨月份的變化趨勢相似。硅藻能適應低溫環境條件，調查期間所有的硅藻種類均在冰封期1月份出現，且冰層硅藻種類大于水層硅藻種類；藍藻與綠藻種類數次之，隨月份的變化較小；金藻、裸藻、隱藻以及甲藻種類數所占比例很小，月份間變化不大。

圖2 浮游植物種類組成比例Fig. 2 Composition ratio of phytoplankton species

2.2 優勢種

圖3 烏梁素海浮游植物各門種數量隨時間變化過程Fig. 3 Variation of the number of phytoplankton species in Wuliangsuhai over time

烏梁素海凍融前后浮游植物優勢種、優勢度見表1。由表1可知，凍融前后浮游植物優勢類群差異較大。10月硅藻門、藍藻門優勢度較大，其中藍藻門的優勢種類最多，以藍藻門的微小平裂藻（Merismopedia tenuissima）的優勢度最大（0.173），11月硅藻門、藍藻門、綠藻門優勢度較大，其中以硅藻門的梅尼小環藻（Cyclotella meneghiniana）（0.120）的優勢度最大，冰封期1月硅藻門優勢種占絕對優勢，以硅藻門豐度最高，其中硅藻門的雙頭輻節藻（Stauroneis anceps）（冰層：0.220）和尖針桿藻（Synedra acus）（冰層：0.132；水層：0.180）的優勢度最大，結冰消融后的 4、5月則以綠藻、藍藻為優勢門類，藍藻門的微小平裂藻（Merismopedia tenuissima）（4 月：0.073；5 月：0.155）和綠藻門的雙對柵藻（Scenedesmus bijuga）（4月：0.089；5月：0.121）的優勢度最大。

2.3 浮游植物豐度的時空變化

烏梁素海2016年10、11月和2017年1、4、5月各月平均豐度分別為 2.90×107、4.31×106、1.46×107、1.14×107、4.50×107cells·L-1。由圖 4 可知，10月浮游植物豐度較大，11月豐度最小，次年逐漸增多，冰封期1月水層浮游植物豐度為冰層浮游植物豐度的1.30倍，分別為8.26×106、6.36×106cells·L-1，春季5月豐度最大。不同門類浮游植物豐度隨月份的變化具有顯著規律性，烏梁素海凍融前后的幾個月浮游植物豐度均以藍藻、綠藻以及硅藻為主，但各月隨溫度變化所占比例差異明顯。10月所占比例最大為藍藻（78.19%），其次為綠藻（12.68%）；11月藍藻（55.23%）比例最大，但相比10月有所下降，其次為硅藻（23.55%），硅藻相比10月豐度劇增；次年冰封期1月硅藻（63.02%）比例最大，其次為綠藻（16.16%）、藍藻（13.27%）；4月硅藻（40.62%）比例最大，相比1月硅藻比例有所下降，藍藻與綠藻有所上升；5月藍藻比例最大（64.52%），相比4月藍藻急劇增多，硅藻減少。浮游植物種群結構在凍融前以藍藻占優勢，隨著冰封期的到來，藍藻占比漸少，硅藻占比漸多，冰封期后藍藻占比漸多，硅藻占比漸少。

表1 烏梁素海浮游植物優勢種名錄Table 1 List of dominant species of phytoplankton in Wuliangsuhai

圖4 烏梁素海浮游植物各門豐度隨時間變化Fig. 4 Abundance of phytoplankton in Wuliangsuhai over time

圖5 烏梁素海浮游植物豐度空間變化Fig. 5 Spatial variation process of phytoplankton abundance in Wuliangsuhai

各月浮游植物豐度的空間差異較大（圖5），10月表現為南部明顯高于北部，南部明水區的采樣點（二點、海壕、河口）形成密集區，其高值區主要分布藍藻門的微小平裂藻（M. tenuissima）、優美平裂藻（M. elegans）以及細小隱球藻（A. elachista）等；11月也以南部明水區（海壕、河口）浮游植物豐度最高，其高值區主要分布有硅藻門的尖針桿藻（S. acus），藍藻門的微小平裂藻（M. tenuissima）、銀灰平裂藻（M. glauca）、銅綠微囊藻（M.aeruginosa）等；冰封期 1月浮游植物豐度以湖區北部較高，而硅藻基本遍布全湖，硅藻豐度占1月總體浮游植物豐度的63.02%，高值區主要分布有雙頭輻節藻（S.anceps）、尖針桿藻（S.acus）、蓖形短縫藻（E.factinalis）、放射舟形藻（N.radiosa）等；4月湖區北部以及南部浮游植物豐度有兩個密集區，其高值區主要分布有藍藻門的微小平裂藻（M.tenuissima），綠藻門的雙對柵藻（S.bijuga）、四尾柵藻（S.quadricauda）等；5月湖區北部以及南部浮游植物豐度也有兩個較為密集的區域，高值區主要分布有藍藻門的居氏腔球藻（C.kuetzingianum）、微小平裂藻（M.tenuissima），綠藻門的雙對柵藻（S.bijuga）、四尾柵藻（S.quadricauda），硅藻門的尖針桿藻（S.acus）、梅尼小環藻（C.meneghiniana）。

2.4 浮游植物多樣性分析

多樣性指數為浮游植物群落特征的重要參數，反映浮游植物群落結構的變化。從各月多樣性指數均值來看（表 2），烏梁素海浮游植物 Shannon-Wiener多樣性指數H以4月最高（3.59），1月最低（2.89）；Margalef豐富度指數D以10月最高（4.66），1月最低（3.20）；Pielou均勻度指數J在冰封期 1月較高（0.85），10月、5月較低（均為0.78）。

表2 烏梁素海浮游植物多樣性指數Table 2 Phytoplankton diversity index of Wuliangsuhai

2.5 浮游植物與環境因子的RDA分析

為探明影響烏梁素海凍融前后浮游植物群落結構的環境因子，需先對物種數據進行非約束性分析——去趨勢對應分析（DCA），若最大排序軸的長度大于 4，選擇單峰模式模型；若小于 3，則選擇線性模式；若介于 3－4之間，則單峰模型和線性模型均可（Temponeras et al.，2000）。通過對烏梁素海浮游植物細胞豐度與環境因子的多元關系進行去趨勢對應分析，得到藻類細胞的最大梯度值為0.862＜3，因此選擇線性模型冗余分析（RDA）。在進行冗余分析（Borcard et al.，1992）時，選取環境指標水深（WD）、溫度（t）、透明度（SD）、電導率（EC）、pH、溶解氧（DO）、氧化還原電位（ORP）、鹽度（SAT）、總溶解性固體（TDS）、總氮（TN）、氨氮（NH4+-N）、硝態氮（NO3--N）、亞硝態氮（NO2--N）、總磷（TP）、化學需氧量（COD）、懸浮物（SS）與葉綠素a（Chl-a）與浮游植物月均豐度進行分析，每個環境因子的重要性和顯著性采用Monte-Carlo假設進行檢驗（李紅等，2014；Wang et al.，2014），以P＜0.05篩選出對環境影響顯著的因子（李艷利等，2015），分別為t（0.061）、SD（0.002）、EC（0.034）、pH（0.044）、DO（0.028）、TDS（0.026）、TN（0.044）、NH4+-N（0.001）、TP（0.001），然后對經過篩選的42種浮游植物（表3）及9個環境因子進行RDA分析。

表3 烏梁素海浮游植物種類代碼Table 3 Species code of phytoplankton in Wuliangsuhai

RDA分析結果表明（表4），所選的9個環境因子共解釋66.4%的物種變化，第1和第2排序軸分別貢獻了39.6%和26.7%。在浮游植物物種與環境因子的排序圖中（圖6），箭頭連線的長度表示環境因子與浮游植物群落分布相關程度的大小，連線越長，相關性越大，連線越短，相關性越小（張金屯，2011）。圖中箭頭長度從大到小依次為NH4+-N、TP、T、TDS、DO和SD，也相應代表了對浮游植物群落影響的重要程度。環境因子與前兩個排序軸的相關系數見表 5，與軸 1呈顯著正相關的有NH4+-N和pH，呈顯著負相關的為 TP，NH4+-N、TP和pH箭頭明顯長于其他環境因子，主導著軸1方向物種的變化；與軸2呈顯著正相關的有DO和SD，呈顯著負相關的有t和TDS，其中SD和DO箭頭明顯長于其他環境因子，主導著軸2方向物種的變化。

表4 浮游植物與環境因子的RDA分析結果Table 4 RDA analysis results of phytoplankton and environmental factors

圖6 浮游植物物種與環境因子的RDA分析Fig. 6 RDA analysis of phytoplankton species and environmental factors

3 討論

3.1 烏梁素海凍融前后浮游植物群落結構特征

浮游植物種群結構結冰前藍藻占優勢，隨著冰封期的到來，藍藻占比漸少，硅藻占比漸多，融冰后藍藻占比漸多，硅藻占比漸少。烏梁素海冰封期1月水體和冰體內浮游植物種類組成以硅藻門占絕大多數，而非冰封期浮游植種類組成多為藍藻門、綠藻門占優勢，表明非冰封期和冰封期水體浮游植物群落結構不同。硅藻生態位較寬，硅藻能夠在低溫條件下通過減少細胞中水分和增加細胞中糖類、脂肪等物質增強抵抗力，使其在低溫條件下相比其他門類浮游植物更具有競爭力（李興等，2017）。烏梁素海結冰前、融冰后南部明水區浮游植物大量聚集，因為這片區域的水域廣闊、流速和緩、水動力不足以及營養鹽濃度較高，這些條件均促使浮游植物大量聚集繁衍；而冰封期1月浮游植物豐度在湖區北部入湖口附近較高，由于冰封期1月入湖水量很少，沒有農田退水的補給且水體結冰，且因冰蓋的阻隔作用，水體流動性較小，生活污水與工業廢水不易在全湖擴散。

表5 環境因子與RDA主排序軸的相關系數Table 5 Correlation coefficients between environmental factors and RDA main sorting axes

3.2 烏梁素海凍融前后水質評價

利用指示種評價水質情況可知，優勢種中優勢度較大的微小平裂藻（M.tenuissima）適合于富營養型（α-ms）型水體，而梅尼小環藻（C.meneghiniana）以及尖針桿藻（S.acus）適合于富營養型（β-α-ms）型水體（沈韞芬等，1995），從這些優勢種指示情況可知烏梁素海凍融前后月份水體處于富營養化水平。根據朱旭軍等（2013）研究，Margalef豐富度指數D＞5，水質清潔；D＞4，寡污型；D＞3，β中污型；D＜3，α中污-重污型。烏梁素海凍融前后不同樣點的Margalef 豐富度指數表明，除冰封期1月處于β中污型外（D＞3），結冰前、融冰后各月皆指示為寡污型（D＞4），豐富度指數表明烏梁素海凍融前后月份水體污染狀況總體較輕。以Pielou均勻度指數J＞0.3為標準（郭沛涌等，1997），則烏梁素海凍融前后浮游植物分布整體較均勻穩定。浮游植物多樣性反映了群落穩定性，優勢種種類和數量與多樣性變化密切相關，若浮游植物群落優勢種較多且各優勢種優勢度不高，那么浮游植物種群多樣性就高，則這個浮游植物群落較復雜、穩定（況琪軍等，2005）。本研究中，結冰前10月、11月與融冰后4月、5月優勢種種類很多，但無優勢性特別突出的種類，因此當季的Shannon-Wiener多樣性指數H值、Margalef豐富度指數D值以及Pielou均勻度指數J值都較高。而冰封期1月雖各門優勢種最多，但冬季1月溫度比較低，喜溫熱環境的藍藻和綠藻種類較少，硅藻門類優勢種優勢度顯著，故 1月份的 Shannon-Wiener多樣性指數 H值、Margalef豐富度指數D值均值變小。由上述分析可知，烏梁素海凍融前后月份水體污染狀況較輕，浮游植物群落結構總體較均勻穩定，但冰封期1月水體浮游植物硅藻門占比很大，群落結構相對簡單。

3.3 環境因子對烏梁素海凍融前后浮游植物群落結構的影響

浮游植物群落格局受多種環境因子的影響，如溫度、營養鹽、鹽度、水動力條件以及浮游動物攝食等。通常地理位置不同，水體的生物以及非生物過程差別較大，從而導致浮游植物群落結構因子不同。侯偉等（2011）研究表明，蒼村和赤石逕水庫浮游植物群落主要受水深和透明度影響；沈會濤等（2008）研究得出影響白洋淀浮游植物群落的主要因素為pH值和總磷；李德亮等（2012）研究得出水深、水溫、透明度、總磷、氧化還原電位以及電導率為影響大通湖浮游植物群落格局的主要因子。根據 RDA分析結果，影響烏梁素海凍融前后浮游植物群落結構變化的主要因子為：NH4+-N、TP、t、TDS、DO和SD。氮、磷是浮游植物生長繁殖的重要營養鹽，也是常見的限制性營養元素，藻類優先同化吸收利用還原態氨（銨態氮），這與RDA分析結果一致。Parinet et al.（2004）認為，當N/P值大于7.2時，磷為限制性因素，本研究中，烏梁素海凍融前后月份 TN/TP 分別為 59.9、26.9、20.5、42.3、15.8，表明磷為烏梁素海該段時間內藻類增長的限制性因素。水溫為影響浮游植物群落分布的關鍵因子（熊蓮等，2016），硅、綠、藍藻多聚集于第三象限，與水溫呈正相關，浮游植物的生長需要在一定光照和溫度下進行，不同種類浮游植物適宜生長的溫度不同，RDA分析中，硅藻門在4個象限均有分布，說明其對烏梁素海凍融前后環境條件有較好適應性。透明度會直接影響浮游植物和其他水生生物的生存，總溶解性固體（TDS）減小，透明度增加，浮游植物豐度和生物量逐漸減小。水體中浮游植物與DO濃度密切相關，浮游植物進行光合作用釋放氧氣，使水域溶解氧濃度升高，浮游植物死亡降解也需要消耗溶解氧。

4 結論

（1）調查期間，在烏梁素海觀察到的浮游植物共計6門69屬120種，種類組成以硅藻為主；浮游植物種群結構結冰前以藍藻占優勢；隨著冰封期的到來，藍藻占比漸少，硅藻占比漸多；融冰后藍藻占比漸多，硅藻占比漸少。烏梁素海冰封期前后月份南部明水區浮游植物聚集，冰封期1月浮游植物豐度在湖區北部入湖口附近點位較高。

（2）根據優勢種指示情況可知，烏梁素海凍融前后水體處于富營養化狀態；豐富度指數反映水體總體污染狀況較輕，均勻度指數反映浮游植物分布整體較均勻；冰封期1月水體浮游植物硅藻門占比很大，群落結構相對簡單。

（3）RDA 排序揭示氨氮（NH4+-N）、總磷（TP）、溫度（t）、總溶解性固體（TDS）、溶解氧（DO）和透明度（SD）為影響烏梁素海水體凍融前后浮游植物物種分布格局的主要環境因子。