高山草原鼠兔(Ochotona curzoniae)洞口密度與植被物種和土壤性質的關系：以申扎縣為例

侯 閣，詹天宇，劉 苗

（1.中國科學院地理科學與資源研究所 生態系統研究網絡綜合研究中心，北京 100101；2.成都理工大學旅游與城鄉規劃學院，四川 成都 610059）

高原鼠兔(Ochotona curzoniae)是青藏高原一種特有的小型穴居類嚙齒動物，其棲息地主要分布在植被低小、視野開闊的草地生境，主要位于我國的青海、甘肅南部、四川西北部和西藏等青藏高原區域的高山草甸和高山草原[1-3]。高原鼠兔喜食雙子葉植物的葉片，其挖掘土壤以及產生排泄物等活動對高原草地產生一定的影響，是高原草地生態系統的關鍵種[2-5]。

關于高原鼠兔的研究主要集中在高原鼠兔棲息地的生境狀況以及對草地生態系統的影響作用。棲息地的生境狀況對高原鼠兔分布數量具有重要的影響[3, 6]。首先，高寒草原植物的高度和蓋度是高原鼠兔數量的主要制約因素，同時植物的種類以及群落組成也很大程度上影響著高原鼠兔的分布，比如高寒草甸禾本科和棘豆科植物對鼠兔的分布數量具有一定的促進作用[6-8]；其次，棲息地土壤物理環境也影響著高原鼠兔分布數量，研究發現，高寒草甸土壤含水量極高或極低的草地都不利于鼠兔的生存[9-10]。此外有研究表明，高寒草甸土壤緊實度越高，鼠兔數量越多；高原鼠兔棲息地的選擇過程中，不同草地生境特征對高原鼠兔的分布數量具有一定的制約作用[11]。與此同時，不同數量鼠兔分布活動對草地生境同樣也產生不同程度的反饋作用。

目前，高原鼠兔對高寒草原生態系統的影響作用還存在著很大的爭議[8, 12]。有研究表明，高原鼠兔在高寒草原生態系統中發揮消極作用[13]，主要有以下幾方面原因：首先，鼠兔在土壤挖掘活動中，將下層土壤暴露于地面，致使土壤營養和水分流失，從而導致土壤肥力下降[14-15]；其次，鼠兔對植物的種子、莖葉以及根莖的啃食，使植物遭到破壞甚至死亡，從而導致植物生產力以及群落多樣性降低[7-8]；最后，鼠兔洞穴的分布，使草地大面積裸露，有助于雜草生長，導致草地退化甚至沙化[13, 16]。持相反觀點的學者則認為鼠兔活動可以改變高寒草甸土壤結構，增加土壤有機質含量、水分含量以及營養元素含量，從而促進植物的生長[2, 10]。高原鼠兔作為高寒草原生態系統的關鍵種，鼠兔的攝食活動可促進植物種子的傳播，從而提高生態系統動植物的多樣性，提高生態系統的穩定性[17-19]。劉菊梅和司萬童[20]研究表明，鼠兔不會直接導致草地沙化，且適當的鼠兔活動對植物種群結構具有一定的促進作用。

但是，現有關于高原鼠兔的研究大多集中在青藏高原高寒草甸，而關于青藏高原高山草原鼠兔的研究卻甚少。申扎縣在青藏高原中部地區，屬于高山草原類型，也是高原鼠兔的主要分布區域[21]。高山草原鼠兔棲息地生境如何影響鼠兔分布數量，高山草原生態系統對不同數量高原鼠兔的干擾具有怎樣的響應，成為了研究亟待解決的科學問題。因此，本研究通過對申扎地區不同洞口密度高原鼠兔分布棲息地，土壤理化性質，植被高度、蓋度以及群落組成進行調查分析，探究高山草原草地生境、高原鼠兔洞口密度以及草地生態系統之間的關系，以期對高山草原生態環境保護提供一定的理論依據。

1 研究區概況與方法

1.1 研究區概況

申 扎 縣 (87°40'-89°48' E， 30°10'-32°10' N)位于青藏高原西南區域，平均海拔在4 750 m左右(圖1)；屬于高原亞寒帶季風氣候，氣溫偏低，年均氣溫為0.4 ℃左右，氣候干燥，年均降水量僅為 298.6 mm，且年均蒸發量高達 2 181.1 mm，年均日照時數長達2 919.5 h[22-24]。該地區可利用草地面積160萬hm2，約占申扎總面積的40%，其主要發育高山草原植被，以紫花針茅(Stipa purpurea)為主，伴生種有羊茅(Festuca ovina)、毛瓣棘豆(Oxytropis sericopetala)、苔草 (Carexspp.)、火絨草 (Leontopodium nanum)等[22-23]；土壤類型主要以高山草原土、高寒草甸土、高山荒漠土為主[24]。

圖1 研究區區位圖Figure 1 Location of the study area

1.2 試驗設計與野外調查

2017年8月在青藏高原那曲地區申扎縣草原監測站附近，選取了 5 個 25 m × 25 m(625 m2)的樣地，通過觀察鼠洞洞口土壤的新舊程度和洞口狀況，排除廢棄洞口，計算統計有效鼠洞數量，將5 個樣地劃分為 T1(176 個·hm-2)、T2(496 個·hm-2)、T3(752 個·hm-2)、T4(992 個·hm-2)和 T5(1 296 個·hm-2)5個鼠洞密度梯度。每個梯度樣地內，隨機選取3個0.5 m × 0.5 m 的樣方，樣方間距離不小于 5 m，進行樣方調查統計。樣方調查統計內容包括植物個體的名稱、株數、高度、蓋度以及土壤溫度、緊實度等。植物蓋度的測定，利用目測法對樣方內每種植物垂直投影下的面積進行統計，即為該物種的蓋度(%)，所有植物蓋度之和，則為總蓋度(%)。土壤溫濕度的測定，主要利用土壤溫濕度計，對0-10、10-20以及20-30 cm深度土壤溫度進行3次重復測定，最終求得3層土壤的溫度和濕度的均值；土壤容重的測定，利用環刀對0-10、10-20和20-30 cm深度土壤3次重復取樣，在105 ℃的溫度下烘干至恒重稱重，最終求得3層土壤的容重均值。調查完植被特征和土壤性質后采集土壤樣品，按照0-10、10-20以及20-30 cm分層收集土樣，裝入密封袋帶回實驗室分析。利用收割法對地上生物量進行測定，將樣方內植物地上部分刈割，分植物物種裝入紙袋，通過 105 ℃ 殺青 2 h ，80 ℃ 恒溫下烘干至恒重，稱其質量為植物群落地上生物量。

1.3 土壤數據測定

土壤全碳 (soil total carbon，STC)、全氮 (soil total nitrogen，STN)采用燃燒法測定，土壤全磷(soil total phosphorus，STP)采用鉬銻抗比色法測定，土壤有機碳 (soil organic carbon，SOC)采用重鉻酸鉀外加熱法測定，土壤速效氮 (soil available nitrogen，SAN)采用堿解擴散法測定，土壤速效磷(soil available phosphorus，SAP)采用NaHCO3浸提鉬銻抗比色法測定，測定方法均參考《土壤農化分析》[25]。

1.4 數據處理與分析

采用Margalef指數和Simpson指數分別評測樣地植物物種豐富度指數和多樣性指數[26]，具體計算公式如下：

式中：S為物種數，i為第i種，Pi為第i種的多度比例；Pi=Ni/N，Ni為第i種的個體數，N為所有種類總個體數。

本研究利用Excel軟件對數據進行基礎的處理，利用 SPSS 16.0 (SPSS，Chicago, IL，USA)對數據進行方差差異性分析，利用 Sigmaplot 10.0 (Systat Software，Inc.，Chicago，IL，USA)軟件采用相關性分析方法，分析不同高原鼠兔鼠洞密度下植物及土壤性質的變化規律；采用主成分分析法(Principal Component Analysis，PCA)以及熱度圖 (Heat map)方法對高原鼠兔鼠洞密度、植物以及土壤特征數據進行分析并利用 R (R Foundation for Statistical Computing，Vienna，Austria)軟件作圖[27-29]。此外，利用 ArcGIS 10.2(ESRI，Inc.，Redlands，CA，USA)描述研究區基本概況并出圖 (圖 1)。

2 結果與分析

2.1 不同鼠洞密度土壤環境的差異性

不同高原鼠兔鼠洞密度下，草地生境土壤物理性質存在差異(圖2)。隨著鼠兔密度的增加，土壤溫度、土壤含水量以及土壤容重總體上都呈下降趨勢，但是土壤含水量的變化趨勢未通過顯著性水平檢驗 (P＞ 0.05)(圖 2B)；此外，T1梯度的土壤溫度和土壤容重與 T4、T5梯度差異顯著 (P＜ 0.05)；T1梯度土壤含水量與其他梯度差異顯著(P＜ 0.05)。

圖2 不同高原鼠兔密度梯度下土壤環境的差異性Figure 2 Differences of soil environment under different Ochotona curzoniae density gradients

2.2 不同鼠洞密度植被群落組成的差異性

隨著高原鼠兔鼠洞密度的增大，植物群落物種種類減少，植物總數量增加。主要表現為高山豆(Tibetia himalaica)數量明顯增多，冰川棘豆(Oxytropis glacialis)數量相對穩定，其他植物數量減少，在T5梯度僅存高山豆和冰川棘豆兩種物種(表1)。

2.3 不同鼠洞密度下土壤營養元素和植物的變化特征

在不同數量鼠兔的干擾下，高寒草原土壤全碳(R2= 0.60)、土壤全氮 (R2= 0.56)、土壤全磷 (R2= 0.73)、土壤有機碳 (R2= 0.63)、土壤速效氮 (R2= 0.66)以及土壤速效磷 (R2= 0.36)均呈現出增加的趨勢 (slope ＞0)，但均未達到顯著性水平 (P＞ 0.05)(圖 3)。此外，方差分析(ANOVA)結果顯示，土壤速效性養分在不同數量鼠兔梯度下差異顯著(P＜ 0.05)(圖3D、E、F)，且速效氮在T4和T5梯度離散程度大(圖3E)；T3、T4和T5梯度下速效磷同樣表現出較大的離散性 (圖 3F)。

隨著鼠兔數量的增加，草地物種多樣性降低，地上生物量增多；植物物種多樣性Simpson指數與Margalef指數均呈現下降的趨勢，即高寒草原鼠兔數量過多導致物種多樣性和豐富度降低；Margalef指數變化顯著 (P＜ 0.05)(圖 4B)，而 Simpson 指數變化未達到顯著性水平(P＞ 0.05)(圖4A)；此外，隨著鼠洞密度的增加，地上生物量卻呈現顯著增加的趨勢 (P＜ 0.05)(圖 4C)。

表1 不同鼠兔密度梯度草地植被群落物種數量Table 1 Plant species along an Ochotona curzoniae density gradient plant·m-2

圖3 不同高原鼠兔密度干擾對土壤養分的影響Figure 3 Effects of different Ochotona curzoniae densities on concentrations of soil nutrients

圖4 不同高原鼠兔密度干擾對植物多樣性以及生物量的影響Figure 4 Effects of different Ochotona curzoniae densities on plant diversity (Simpson and Margalef indices)and aboveground biomass

2.4 不同鼠洞密度下植物生物量變化的影響因素

對不同高原鼠兔鼠洞密度草地土壤養分變量和地上生物量進行主成分分析以及熱度相關性分析。主成分分析結果發現，具有89.9%的土壤養分驅動變量影響地上生物量的變化(圖5A)，不同數量鼠兔干擾下土壤驅動因子對地上生物量的變化趨勢，其中第一主軸解釋了72%，其中土壤速效磷(SAP)驅動變量的第一主成分系數小于0.02，而其他土壤養分驅動變量的第一主成分系數卻均高于0.75；而第二主軸解釋了17.9%，其中土壤速效磷(SAP)驅動變量的第一主成分系數高于0.97，而其他土壤養分驅動變量的第一主成分系數卻均小于0.20(圖5A)。鼠兔數量(PIKA)的增加對土壤全碳(STC)、土壤全氮(STN)、土壤全磷(STP)、土壤有機質(SOC)以及土壤速效氮 (SAN)具有顯著促進作用 (P＜ 0.05)(圖 5B)，不同數量鼠害梯度的土壤全碳(STC)、土壤全氮(STN)、土壤全磷(STP)、土壤有機質(SOC)以及土壤速效磷(SAP)對其地上生物量(AGB)具有顯著的促進作用 (P＜ 0.05)(圖 5B)。

圖5 不同高原鼠兔鼠洞密度下植物地上生物量變化驅動力Figure 5 Driving forces of aboveground biomass (AGB) of plants under different Ochotona curzoniae density gradients

3 討論與結論

3.1 鼠兔宜居地的植物及土壤的特征分析

高原鼠兔是青藏高原一種小型洞穴型哺乳動物，對棲息地的選擇更傾向于喜食植物較多，植被高度蓋度較低，地勢高而平坦的草地[30]。本研究針對土壤的物理環境以及植物群落組成，分析影響高原鼠兔對草地生境的傾向性選擇的環境因素。結果發現，在一定的范圍內，高原鼠兔更傾向于生活在土壤溫度較低、含水量較低、土壤空隙率較高的草地(圖2)。土壤環境特性是決定高原鼠兔棲息環境優劣的重要因素。首先，土壤溫度直接關系到鼠兔的穴居生活熱量傳遞方式，保暖是高原鼠兔選擇土壤洞穴的基礎條件之一[31-32]，使之能夠躲避青藏高原冷酷的氣候環境。但是本研究發現，隨著鼠兔數量多，土壤溫度有所降低，但是幅度不大，最大溫差在2 ℃范圍內(圖2)。洞穴土壤的保暖性對鼠兔活動具有重要的決定性作用，適宜的土壤溫度更有利于鼠兔的生活。本研究結果可能由于鼠兔的挖掘活動，致使土壤通透性增加，從而使土壤溫度有所降低，對鼠兔的正常生活沒有太大影響。其次，高原鼠兔是哺乳性動物，土壤含水量低、土壤干燥有利于鼠兔的正常生活，同時也有利于食物的儲存，滿足其地勢高且干燥的選擇依據[30-31]。此外，維護生理舒適度也是高原鼠兔選擇干燥洞穴的重要原因[31]。土壤容重一方面反映了土壤的松緊程度，另一方面則反映了土壤的空隙率，土壤容重越低，土壤松緊程度越小，越有利于高原鼠兔挖掘復雜的洞穴，越有利于其食物的儲存和生存[33-34]。除了土壤條件外，食物也是高原鼠兔選擇棲息地必要考慮因素。

高原鼠兔的食物主要來源于雙子葉植物的種子、花、葉、莖、根，由于其對植物鮮嫩多汁的器官喜食程度較高，因此，高原鼠兔主要對植物的葉與須根進行采食[31, 33]。本研究發現，高原鼠兔主要偏好于禾本科以及豆科棘豆屬植物，其中隨著高山豆數量的增多，冰川棘豆數量基本穩定，高原鼠兔數量也隨之增多(表1)。分析原因可能是高山豆和冰川棘豆植被高度低，緊貼地面有利于高原鼠兔的活動、行走以及天敵的躲避[35]；其次，其他植物的減少，有利于高山豆等肥大根系植物的入侵與生長[36]，同時高原鼠兔的食物組成以雙子葉植物為主，高山豆(Tibetia yadongensis)和冰川棘豆(Oxytropis glacialis)為雙子葉植物，多汁鮮嫩是高原鼠兔最具喜好食物[31, 37]。此外由于高山嵩草(Kobresia pygmaea)、紫花針茅以及華麗龍膽(Gentiana sinoornata)含水量低、纖維含量較高，高原鼠兔對此類植物的喜食程度較低[31, 38]。本研究結果與衛萬榮[31]的研究結果基本一致。因此，高寒草原鼠兔的分布與其喜好植物的分布具有一定的關聯度。

3.2 高山草地土壤性質以及地上植物生物量對鼠兔洞口數量變化的響應

土壤是植物生長和繁殖的基床，而土壤養分含量決定了植物的生長發育，維持群落生產力以及保障群落穩定性[12]。鼠兔等生物活動的干擾很容易改變土壤養分含量，本研究發現，在一定高原鼠兔數量范圍內，鼠兔數量的增加一定程度上會促進土壤養分(碳、氮、磷)的增加(圖3)。高原鼠兔對植物根系的啃食，致使植物根部的死亡，植物死亡根系在微生物的分解下，促進土壤碳素含量增加；此外鼠兔的掘洞活動，促使土壤結構疏松，土壤空隙率增加[39-40]，有利于微生物的分解活動，促進有機質分解產生有機碳[12, 39]。高寒草原土壤氮素主要來源于動植物尸體以及動物糞便的分解。高原鼠兔攝食活動，致使植物根系殘枝數量增多，同時鼠兔糞便活動，使土壤中氮素的來源增多[41]，同時其挖洞活動使土壤的通氣性提高，一方面加速了微生物對動植物尸體及鼠兔糞便的分解活動，另一方面促進土壤中硝化細菌數量和活性的提高，加速土壤銨態氮向硝態氮的轉化[42-43]。因此，隨著高原鼠兔數量的增加，土壤中全氮以及速效氮含量增加，本研究結果與于成等[41]的研究結果基本一致。土壤全磷以及速效磷含量隨著鼠兔數量的增加，具有一定的增加趨勢。土壤中的磷元素來源于成土母質，以及土壤中有機質的分解[44-45]。本研究中土壤磷素含量的增加，主要因為土壤中動植物尸體，以及鼠兔糞便的增多，從而增加了土壤磷素的來源[44, 46]。此外，在鼠兔的干擾作用下，植物的群落組成以及生物量增加，因此土壤中磷素含量在不同數量的鼠兔梯度下具有一定的差異性[44]。本研究結果與王瑩等[46]研究結果基本一致。鼠兔活動對土壤養分產生改變，同時對植物的生長也具有一定的影響。

植被的變化是草地生態系統變化的最直觀表現，隨著高原鼠兔數量的增多，植物物種多樣性降低，地上植物生物量增多(圖4)。究其原因，高原鼠兔對禾本科以及棘豆植物的偏好性，致使鼠兔偏食性植物數量減少，雜草類植物增多，從而使植被物種多樣性降低[12, 47]。本研究結果與Wei等[47]關于高原鼠兔的研究結果基本一致。另外，分析草地地上生物量的增多的原因，主要有以下幾方面：首先，鼠兔的攝食活動、挖掘活動以及糞便活動在增加土壤養分含量的同時，也促進植物對光的可利用性[48]。鼠兔對植物的攝食，致使地上植物稀疏，一方面減緩植物在資源利用上的競爭，另一方面，增加植物對光的利用效率[19, 49]。其次，高原鼠兔的挖掘活動，增加了高寒草原草地土壤異質性，改變了原有植物物種之間的競爭關系，抑制了優勢種的生長，促進更多植物的生長[19, 49]。最后，鼠兔攝食和糞便活動致使土壤養分增多，而鼠兔主要對植物的須根進行采食，植物可以通過未損壞的根系，吸收土壤中的養分從而促進其生長[50]。此外本研究發現，速效磷含量的增多，對植物地上生物量變化影響最大(圖5)。該結果與Zhang等[48]研究結果相似，表明鼠兔活動對鼠洞周邊草地地上生物量具有一定的促進作用。因此在青藏高寒草原，適度的高原鼠兔活動有助于地上生物量增加，但是植物物種多樣性會降低。

3.3 結論

本研究通過分析高原鼠兔的草地生境、土壤養分以及植物特征之間的內在聯系，結果表明：

1) 高寒鼠害分布主要取決于土壤的水熱條件以及植被狀況，高原鼠兔更傾向于土壤保暖性好、含水量較低、土壤空隙率較高的草地；植物偏好于棘豆類植物，本研究中主要是高山豆。

2) 隨著高原鼠兔干擾強度加大，土壤養分(碳、氮、磷)呈現出一定增加趨勢，此外地上生物量也隨之增加，但植物群落多樣性降低。

綜上，在一定鼠兔數量范圍內，高原鼠兔活動增加，可以改善高寒草原的土壤營養環境，促進地上生物量的增長。