青藏高原北麓河流域不同退化程度高寒草甸土壤呼吸特征

賴熾敏，薛 嫻，賴日文，李成陽,3，尤全剛，張文娟,3，劉斐耀,3，彭 飛

（1.福建農林大學林學院，福建 福州 350000；2.中國科學院西北生態環境資源研究院 / 沙漠與沙漠化重點實驗室，甘肅 蘭州 730000；3.中國科學院大學，北京 100049）

土壤呼吸是指土壤表面的碳通量，包括了植物的根呼吸、根際微生物呼吸、土壤動物呼吸以及土壤有機質的分解，是陸地生態系統碳輸出的主要途徑[1-3]，是碳循環中一個極其重要的環節[4]。對土壤呼吸的定量觀測有助于提高區域和全球陸地生態系統碳循環預測的準確性。

高寒草甸作為青藏高原主要植被類型之一，約占青藏高原草地面積的54%[5-6]，在涵養水源、保護生物多樣性和碳固定等方面具有不可替代的作用[7-8]，對中國乃至全球碳循環產生重要影響。然而，近幾十年來，在氣候變化和人類活動影響下，青藏高原高寒草甸生態系統的結構和功能發生嚴重退化，植物群落衰退、生物多樣性降低[9]、草地生產力下降[10]及群落光能利用效率降低[11]，進而導致高寒草甸生態系統固碳能力下降；同時退化加劇土壤有機碳的消耗，導致CO2從土壤釋放到大氣中，從而增加生態系統碳輸出[12-13]。因此，草地退化將會引起土壤呼吸以及陸地生態系統碳循環格局的變化，進而對全球氣候變化造成重要影響。

目前，已在青藏高原開展了許多關于退化草地土壤呼吸的研究，如一些學者對青藏高原退化高寒草地土壤呼吸特征進行了觀測[14-15]，另外一些學者對退化高寒草地土壤呼吸的影響因子進行探討[16-17]。然而以往的研究大多是在大面積上的一次野外測量的結果，并且只是對退化草地土壤呼吸特征進行定量描述以及在退化狀態下其典型因素對土壤呼吸的直接影響進行研究。但土壤呼吸是一個非常復雜的生態過程，受生物因子和非生物因子共同影響，那么，在草地退化過程中各生物和環境要素是如何動態影響土壤呼吸過程的呢？值得深入探討。因此，本研究以青藏高原腹地不同退化程度高寒草甸為研究對象，通過2018年生長季對土壤呼吸及其影響因子的連續觀測，對退化過程中高寒草甸土壤呼吸變化特征進行定量描述，同時進一步探討退化過程中生物及環境要素如何動態地影響土壤呼吸過程，以利于認識青藏高原碳循環過程，為退化高寒草甸生態系統的科學管理及修復提供理論依據。

1 材料與方法

1.1 研究區域

研究區位于中國科學院西北生態環境資源研究院北麓河凍土實驗觀測站附近 (34°49′ N, 92°55′ E)。北麓河位于沖、洪積高平原，地勢較為平坦，地形稍有起伏，地表植被發育良好，海拔在4 620-4 640 m。北麓河區屬于亞寒帶半干旱氣候，年平均氣溫-3.8 ℃，年均降水量290 mm，超過90%的降水集中在植物生長的5-9月，年均風速4.1 m·s-1。研究區附近觀測到多年凍土層厚度為30～70 m，活動層的深度一般為1.5～3.5 m[18]。該地區原生高寒草甸生物群落以莎草科為主，優勢種為矮嵩草(Kobresia humilis)、高山嵩草(K.pygmaea)、藏嵩草(K.tibetica)、青藏苔草 (Carex moorcroftii) 等，禾本科類植被紫花針茅(Stipa purpurea)等，以及退化后的雜草類矮火絨草 (Leontopodium nanum) 和美麗風毛菊 (Saussurea pulchra) 等。

1.2 樣地布設

采用隨機取樣法，在研究區內沿東西方向設置一條樣帶，根據植被覆蓋度、風沙活動、植被群落組成等，選擇未退化(non-degraded)、輕度退化(slightly degraded)、中度退化 (moderately degraded)、重度退化 (severely degraded)和極度退化 (extremely degraded)5類研究小區，每類研究小區內隨機設置3個1 m ×2 m樣地，共設置樣地15個。退化草地分級標準參照薛嫻等[19]2007年在黃河源區瑪多縣的研究。

1.3 數據采集

為了獲取地上生物量，在2018年生長季(5-9月)，每個月月底進行一次土壤呼吸、5 cm土壤溫度及植被特征觀測。

土壤呼吸測定：測量土壤呼吸之前將直徑12 cm、深度5 cm的PVC管子插入地下，地面上留2～3 cm。2018年5-9月，利用Li-Cor 6400-09光合系統分析儀 (Li-Cor, Lincoln NE, USA)土壤呼吸葉室，每個月測量一次土壤呼吸。每次測量土壤呼吸，至少提前1 d將PVC管內地上植被齊地面剪除，每次測量時間在10:00-16:00。同時利用6400-09的溫度探頭測量5 cm深度的土壤溫度。

土壤性質：2018年7月底，取表層(0-10 cm)土樣帶回實驗室，采用重鉻酸鉀容量-外熱法測定土壤有機碳[20]；表層土壤容重(0-10 cm)采用環刀法測定[21]。

1.4 數據處理

本 研 究采用 Excel 2016 和 SPSS 23.0 進 行 數 據整理和統計分析。利用單因素方差分析LSD方法檢驗不同退化程度間的差異顯著，所有統計的顯著性水平均為0.05。土壤呼吸與生物量、BNPP之間的關系采用線性回歸分析。制圖采用Origin 9.0。

采用指數擬合模型[2]分析土壤呼吸與土壤溫度之間的關系：

式中：Rs為土壤呼吸，單位為 μmol·(m2·s)-1，T為 5 cm土壤溫度，單位為℃，a為0 ℃時土壤呼吸，b為土壤呼吸與土壤溫度之間的指數回歸系數。土壤呼吸溫度敏感性通常用Q10來描述，當溫度和土壤呼吸之間關系用指數擬合時，Q10可以通過上式方程中b估算出來[2]：

2 結果與分析

2.1 不同退化程度土壤呼吸生長季動態變化特征

生長季不同退化程度土壤呼吸呈單峰型變化特征，在6月或者7月底達到最大值。隨著退化程度的加劇，未退化、輕度退化和中度退化土壤呼吸逐步增加，并在中度退化階段之后隨退化程度加劇土壤呼吸呈遞減趨勢(圖1)。在生長季中期(6、7、8月底)，退化程度對土壤呼吸有顯著影響(P＜0.05)，而在 5、9 月底無顯著影響 (P＞ 0.05)。在6月底，未退化、輕度退化及中度退化之間土壤呼吸值均無顯著差異(P＞ 0.05)，輕度退化、中度退化與重度退化、極度退化之間土壤呼吸存在顯著差異(P＜ 0.05)；其中，輕度退化、中度退化和極度退化土壤呼吸值在整個生長季達到最大，分別為 5.06、5.49 和 1.51 μmol·(m2·s)-1。在 7 月底，未退化、輕度退化和中度退化之間土壤呼吸值差異不顯著(P＞ 0.05)，而這三者與重度退化和極度退化的土壤呼吸值存在顯著差異(P＜ 0.05)；其中未退化和重度退化土壤呼吸值在生長季達到最大值，分別為 3.90 和 2.54 μmol·(m2·s)-1。8 月底，中度退化土壤呼吸值顯著高于重度退化和極度退化土壤呼吸值(P＜ 0.05)，但與未退化、輕度退化間差異不顯著 (P＞ 0.05)。

圖1 不同退化程度高寒草甸土壤呼吸生長季動態變化Figure 1 Dynamic changes in the soil respiration during the growth season in alpine meadows at different levels of degradation

2.2 不同退化程度高寒草甸土壤性質變化特征

不同退化程度0-10 cm土壤有機碳含量變化特征與生物量變化相似，隨退化程度加劇土壤有機碳含量先顯著增加，在輕度退化達到最大(20.70 g·kg-1)，隨后顯著降低 (P＜ 0.05) (圖 2)。未退化和輕度退化與其他退化階段差異顯著(P＜ 0.05)，而到中度退化及其之后各退化階段間土壤有機碳含量變化不顯著 (P＞ 0.05)。

土壤容重與土壤質地、孔隙度等密切相關，隨退化程度加劇，表層(0-10 cm)土壤容重呈上升趨勢，輕度退化草地最低，為0.98 g·cm-3，而在極度退化草地最高，為1.50 g·cm-3。未退化和輕度退化間差異不顯著(P＞ 0.05)，而與中度退化、重度退化和極度退化間均差異顯著 (P＜ 0.05) (圖 3)。

2.3 土壤呼吸與 5 cm 土壤溫度的相關關系

未退化、輕度退化和中度退化程度的土壤呼吸和 5 cm 土壤溫度均呈顯著指數相關關系 (P＜ 0.01)，土壤呼吸隨溫度升高呈指數上升且Q10在輕度退化(Q10= 3.26)和中度退化 (Q10= 3.22)大于未退化 (Q10=2.66) (圖4)；而在重度退化和極度退化下土壤呼吸與溫度的相關性降低(重度退化：P= 0.05；極度退化：P= 0.054)，Q10也降低 (重度退化：Q10= 2.49；極度退化：Q10= 1.96)。

圖3 不同退化程度高寒草甸表層 (0-10 cm)土壤容重Figure 3 Surface (0-10 cm) soil bulk density in alpine meadows at different levels of degradation

2.4 土壤呼吸與生物量、BNPP 的相關關系

土壤呼吸與地上生物量之間具有極顯著線性正相關關系 (P＜ 0.01) (圖 5a)。同時，用生長季不同退化程度土壤呼吸平均值與地下生物量(5月底)和BNPP(9月底)作相關性分析發現，土壤呼吸與地下生物量和BNPP具有顯著和極顯著線性正相關關系 (P＜ 0.05) (圖 5b 和 5c)。

3 討論

3.1 土壤呼吸的季節變化

草地退化對土壤呼吸具有重要影響，不同退化程度間土壤呼吸存在顯著的季節差異[22-23]。本研究中，不同退化程度土壤呼吸值在生長季中期具有顯著變化，且在6、7月底土壤呼吸值較其他月份大(圖1)，與田林衛等[24]在海北地區不同生境下草地土壤呼吸生長季變化規律相同。這主要由于生長季旺盛期植被生產力、生物量較高，導致返回土壤的凋落物多以及土壤中固定的有機質多。此外，生長季中期水熱條件較好，一方面促進植物根系的生長使根系呼吸增強，另一方面使微生物的活性和數量增加，導致微生物呼吸增加，同時微生物活動的增強進一步加強了土壤有機質的分解能力[25]，進而土壤中釋放的CO2較多且不同退化程度間土壤呼吸值變化較顯著。

圖4 不同退化程度高寒草甸土壤呼吸與5 cm土壤溫度的關系Figure 4 Relationships between the soil respiration and 5 cm soil temperature in alpine meadows at different levels of degradation

3.2 土壤呼吸敏感性的變化

不同退化程度間土壤呼吸敏感性差異顯著，但目前還很難明確Q10的季節性變化[26]。在整個生長季中，Q10在未退化、輕度退化和中度退化程度的草地較高，而在重度退化和極度退化程度下明顯降低(圖4)，這主要由于退化會導致表層土壤溫度的增加[27]，在重度退化和極度退化階段表層土壤溫度較高，而在熱動力學原理表明Q10隨土壤溫度的增加而下降[28]。根生長影響呼吸作用對溫度的敏感性[2]，Hanson等[29]研究表明，根生長越多，Q10明顯變大。本研究中，在重度退化和極度退化階段地下生物量顯著降低(數據未顯示)，表明植被以及根系的顯著減少，這應該是導致Q10明顯下降的原因。此外，在高寒地區，土壤有機碳密度越高，Q10也可能較高[30]，在未退化和輕度退化階段表層有機碳含量顯著增加，在中度退化開始顯著降低(圖2)，但土壤有機碳的分解消耗有一個過程，且可能Q10對有機碳密度響應存在一個滯后性，導致在中度退化程度Q10也較高，而在重度退化和極度退化階段Q10顯著降低。因此，不同退化程度間Q10的差異，主要是由不同退化程度間土壤溫度、地下生物量以及土壤有機碳含量的差異造成。

3.3 土壤呼吸的影響機制

土壤呼吸是一個復雜的生態系統過程，不僅受土壤溫濕度、物理化學特征等非生物因素的作用，也受控于植被和微生物等生物因素的影響。

本研究中非生物因素對土壤呼吸的影響主要在中度退化以及比之較輕的退化階段。溫度幾乎影響呼吸過程的各個方面，退化草地通常有較高的表層土壤溫度[27]。本研究中，不同退化程度土壤呼吸隨溫度升高指數增加，且Q10在中度退化之前先增加之后又顯著降低(圖4)，假設在其他條件都不變的情況下，到中度退化之前溫度的增加可以部分地解釋土壤呼吸的增強，但是在中度退化以后溫度持續增加反而土壤呼吸值下降，就只能是由其他因素造成。土壤水分對土壤呼吸的影響主要受生態系統生產力的調控，高的植被生產力和高的底物利用率都是基于高的土壤水分[31]；同時高的土壤水分會增強根系活力，刺激土壤生物活動過程，從而促進土壤呼吸[23]。而隨退化程度的加劇，土壤水分到中度退化后顯著下降[32]，表明土壤水分對土壤呼吸的影響也只是在中度退化之前。

土壤容重與土壤孔隙度有關，而土壤孔隙度決定土壤持水力以及土壤中氣體的擴散[2]，最終將間接影響土壤呼吸。土壤容重在未退化和輕度退化較低，到中度退化后顯著增加(圖3)，說明在中度退化階段前土壤孔隙度較大，土壤中持水量較多，且多的土壤孔隙有利于CO2氣體的擴散，可能導致土壤呼吸增強，與Li等[33]在研究微地形對土壤呼吸的影響結果相一致。此外，土壤容重與土壤質地密切相關，中度退化之后土壤風蝕嚴重，表層土壤以礫質和沙質為主，導致表層土壤溫度較高，從而間接影響土壤呼吸。

圖5 高寒草甸土壤呼吸與地上生物量(a)、地下生物量(b)和BNPP(c)的關系Figure 5 Relationships between the soil respiration and the aboveground biomass (a), belowground biomass (b), and BNPP (c) in alpine meadows

土壤有機碳是土壤呼吸的重要底物，Franzluebbers等[34]用不同氣候區土壤樣品進行培養試驗，發現土壤呼吸與土壤有機碳含量呈顯著線性正相關關系。土壤有機碳含量在未退化到輕度退化顯著增加，到中度退化顯著降低(圖2)，而土壤呼吸到中度退化都在增加，重度退化才顯著降低，說明中度退化之前土壤呼吸的增強并非主要受有機碳含量的調控，而中度退化之后土壤呼吸的降低可能主要是有機碳含量的降低造成。因此，生態系統碳輸入的減少可能是土壤呼吸在重度和極度退化顯著降低的主要因素。

生態系統碳輸入主要通過植被光合作用將大氣中CO2固定為有機物質，且Verburg等[35]在草地生態系統中的研究表明，地上部分的光合作用直接控制著土壤呼吸。到重度退化程度地上生物量顯著降低(數據未顯示)，導致生態系統碳輸入的顯著減少，進而導致土壤呼吸顯著降低。除了地上部分光合作用對土壤呼吸的直接控制外，土壤呼吸通常也隨凋落物的數量增加而增加[2]，地上和地下生物量(死根)是高寒草甸凋落物的主要來源[36]；同時微生物是凋落物、底物分解的主體，因此微生物數量對土壤呼吸也有重要影響。地下生物量、BNPP與土壤呼吸顯著正相關(圖5)，并到重度退化程度開始顯著降低(數據未顯示)，導致土壤凋落物、土壤微生物可分解的底物顯著減少，整個土壤碳的輸入減少進而導致重度、極度退化階段土壤呼吸顯著降低。

4 結論

草地退化過程中環境要素和植被群落特征等將發生變化，同時它們與土壤呼吸的關系處于動態變化，本研究表明，在未退化、輕度退化和中度退化程度下土壤呼吸主要受土壤溫濕度、容重和有機碳含量等非生物因素影響，而在重度退化和極度退化階段主要是受生物量等生物因素的作用。本研究結果有助于認識高寒草地碳循環過程，為退化高寒草甸生態系統的科學管理及修復治理提供理論依據。但本研究只從碳循環中一個極其重要的過程來探討北麓河區高寒草甸退化過程中土壤碳循環的變化，后續需對該地區其它碳循環過程進行深入準確的估算。同時高寒草甸土壤呼吸各組分對退化的響應也不同，有待進一步研究。