荒漠植物功能性狀及其多樣性對土壤水鹽變化的響應

張雪妮,李 巖,何學敏,楊曉東,呂光輝,*

1 綠洲生態教育部重點實驗室,烏魯木齊 830046 2 新疆大學干旱生態環境研究所,烏魯木齊 830046 3 新疆大學資源與環境科學學院,烏魯木齊 830046

植物與環境間關系一直是生態學研究中討論的熱點問題之一[1]。植物功能性狀(Functional trait)及其多樣性(Functional diversity)不僅能夠客觀表達植物自身生理過程及對外部環境的適應策略差異,而且將植物群落結構與環境、生態系統過程等聯系起來[2-3]；更重要的是,通過測定和理解植物性狀多樣性,能夠制定更好的生態系統保護和恢復策略[4]。因此,從植物功能性狀角度開展研究兼具理論和現實價值。

植物功能性狀差異,如營養利用和儲存策略的不同,能夠影響其對環境的耐受度和對生境的需求,進而可決定物種在何處生存以及與其他物種產生何種關系,甚至決定物種對生態系統功能的貢獻[4]。因此,國內外學者圍繞功能性狀開展了廣泛研究。例如,延河流域植被群落構建中環境對功能性狀的篩選效應[1],功能性狀對城市化的響應[5],海拔梯度上性狀-環境關系的預測[6],熱帶雨林中性狀差異對群落動態的影響等[7]。然而總體來看,植物功能性狀研究主要關注大尺度問題,對局地尺度下植物功能性狀的環境響應規律了解較匱乏,并且所考慮的環境因素中極少見對自然生境中土壤水分和鹽分變化情形下植物性狀的響應研究。研究局地尺度下物種及群落水平功能性狀特征及其對環境變化的響應,有助于了解不同環境條件下物種的適應及群落的構建機制[1]。功能多樣性結合了物種功能性狀和多度信息,能夠更準確的體現群落間差異,揭示群落對脅迫環境或干擾的響應以及物種共存機制等,因此在國內外生態學研究中被廣泛采用[4,8-10]。然而,功能多樣性的不同組分,如功能豐富度、功能均勻度和功能離散度等是否隨著環境改變而獨立變化目前仍未達成共識。因此,不同植被類型功能多樣性對環境的響應研究仍然值得進一步探索[8]。

荒漠植物的生境多呈干旱、鹽漬化及營養匱乏的特征,土壤水分和鹽分是影響荒漠植物定居、生長繁殖等策略的關鍵環境因素[11]。艾比湖濕地國家級自然保護區是新疆準噶爾盆地西南緣的最低洼地和水鹽匯集中心,孕育著典型的干旱區荒漠植物。由于強蒸發及土壤鹽分隨水分向上運移的作用,保護區土壤鹽分隨剖面深度增加而降低,如表層土壤(0—10 cm)的平均電導率(5.41 mS/cm)約是50—120 cm土壤(2.05 mS/cm)的2.6倍[12],因此利用表層土壤電導率能夠間接反映該區域深層土壤的鹽分狀況。那么隨著該區域土壤水鹽條件的變化,荒漠植物的化學性狀、形態性狀和生理性狀如何響應？功能多樣性的不同測度如何響應土壤水鹽變化,指示了何種群落構建過程？這些問題的解答對于掌握荒漠植物功能性狀在變化環境下的適應規律,探索荒漠植物群落物種共存機制等具有理論參考價值。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

艾比湖濕地國家級自然保護區(44°30′ N—45°09′ N,82°36′ E—83°50′ E)位于準噶爾盆地西南緣最低洼地和水鹽匯集中心,隸屬于新疆精河縣西北。本區少雨多風,氣候干燥,降水量年內分配不均,多年平均降水量為105.17 mm,年均蒸發量為1315 mm,年均氣溫5℃。艾比湖特殊的濕地生態環境孕育著獨特的生物資源多樣性,主要植物種有近河岸的喬木胡楊(PopuluseuphraticaOliv.),小喬木檉柳(TamarixramosissimaLdb.)與梭梭(Haloxylonammodendron(C.A.Mey.)Bunge),灌木植物鹽豆木(Halimodendronhalodendron(Pall.)Voss.)和草本植物蘆葦(Phragmitesaustralis(Cav.)Trin.exSteud.)等；平原低地的灌木植物黑果枸杞(LyciumruthenicumMurr.),草本植物甘草(GlycyrrhizauralensisFisch.)與小獐毛(Aeluropuspungens(M.Bieb)C.Koch.)；遠離河岸的沙地還分布有灌木植物艾比湖沙拐棗(CalligonumebinuricumIvanova)、草本植物沙蓬(Agriophyllumsquarrosum(L.) Moq.)、刺沙蓬(SalsolaruthenicaIljin.)、對節刺(HoraninowiaulicinaFisch. et Mey.)等。阿其克蘇河位于保護區內湖區東側,是艾比湖的水源之一,離河不同距離處土壤水分和鹽分呈現一定差異,同時植物的分布也隨著離河距離而變化[13]。近年來,由于人類活動和氣候變化的影響,阿其克蘇河幾近干涸,河岸植被面臨退化威脅。

1.2 調查與實驗分析

在艾比湖保護區阿其克蘇河北側,設置三條垂直河道、間距約5 km的樣帶,按距河由近至遠方向(土壤水鹽含量逐漸降低)在樣帶上每隔500 m,設置1個10 m×10 m的樣方,共調查32個樣方。調查過程中記錄樣方位置,記錄物種數與個體數,利用葉綠素儀(SPAD 502)測定葉綠素含量,采集植物葉片樣品,帶回室內后烘干并粉碎,用于測定葉片C,N,P,S,K,Ca的質量比含量,其中葉片C含量用重鉻酸鉀-硫酸氧化法測定,葉片N含量用凱氏定氮法測定(H2SO4-混合加速劑消煮),葉片經硝酸-高氯酸消煮后,分別用鉬銻抗比色法與BaSO4比濁法測定葉片P與S含量,用原子吸收光譜法測定葉片K和Ca含量,具體實驗方法參考文獻[14-15]。調查后在樣方內采用5點混合法取裸地0—15 cm的土壤,利用TDR (Spectrum Technologies Inc., Plainfield, IL)在取土點附近測定土壤容積含水量。土樣采集后置入自封袋,后帶回實驗室自然風干后用于實驗分析。土壤pH值用酸度計法(PHS- 3C,上海儀電科學儀器股份有限公司,上海,中國)測定,電導率用電導率儀(DDS- 307,上海儀電科學儀器股份有限公司,上海,中國)測定,土水比均為1∶5,具體測定方法參考文獻[16]。基于上述樣方的土壤水鹽數據,利用聚類分析(類平均法)將32個樣方劃分為高水鹽(n=13)和低水鹽環境(n=19)兩組,其中高水鹽環境下剔除1個數據不完整的樣方(即n=12),各組土壤水鹽環境及用于分析的物種數如表1所示(小喬木物種合并計入喬木物種數),不同土壤水鹽環境間差異極顯著(P<0.01)。

1.3 數據分析

功能性狀及功能多樣性的差異性檢驗用SAS 8.0的GLM過程分析,對于不滿足方差分析前提的指標采用非參數方法進行檢驗,多重比較采用Duncan方法。群落加權性狀以及功能多樣性指數,包括功能豐富度指數FRic,FAD2,功能均勻度指數FRO (0—1,表示不均勻至完全均勻)和FEve (同FRO),以及功能離散度指數FDvar (0—1,表示聚集到完全離散),FDiv (0—1,表示不分散至完全分散)和Rao指數,均利用FDiversity計算,所有功能多樣性指數是基于標準化后的數據計算完成。群落加權性狀及各多樣性指數計算公式如下：

(1)

式中,CWM (Community weighted mean trait)為群落加權性狀值(一維)[17],Pi為物種i的相對多度,ti為物種i的性狀值,S為樣方中的物種個數。

表1 不同水鹽環境下樣地植物組成和土壤屬性特征

數據為不同水鹽環境下各樣方數據的平均值±標準差,同一指標數據的不同字母表示不同水鹽環境間差異極顯著,顯著性水平P<0.01; SVWC：soil volume water content；EC：Electrical conductivity；SW1：high soil salinity and water content sites；SW2：low soil salinity and water content sites

FRic (Functional richness)功能豐富度指數,計算各物種多維性狀空間構成的最小凸多邊形的體積[8]。

(2)

式中,FAD2(functional attribute diversity)指功能屬性的多樣性(多維)[18],S表示樣方中的物種數,T是性狀數,Xtj和Xti分別指物種i和j的第t個性狀。

(3)

(4)

式中,Q是Rao值(多維)[19],dij是物種i和j功能特征間的距離,Pi和Pj分別為物種i和j在樣方中的相對多度,S為樣方中的物種個數；T,Xtj,Xti,t含義同上。

(5)

(6)

式中,FEve (Functional evenness)是功能均勻度(多維)[8],PEW表示偏加權均勻度,EW表示加權均勻度,S為物種數,l是最小生成樹中的一枝,dist(i,j)表示物種i和j間的歐式距離,Pi和Pj分別表示物種i和j的相對多度。

(7)

(8)

(9),

(10)

(11)

式(9)—(11)中,FRO (Functional regularity index)指功能均勻度指數(一維)[21],S是物種數,PEWi,i+1是物種i和i+1間性狀權重差異的百分比；式(11)中ti和Ai分別是物種i的性狀值和多度,其中物種順序按ti值升序排列。

(12)

(13)

式中,FDvar (Functional logarithmic variance)為功能對數方差(一維)[22],Pi為物種i在樣方中的相對多度,ti為物種i的性狀值,S為物種數。

2 結果與分析

2.1 植物功能性狀沿不同土壤水鹽環境的差異

2.1.1 植物群落加權性狀的水鹽環境間差異

不同水鹽環境下,各性狀的群落加權值(CWM)差異特征不同。高水鹽環境下的植物株高、葉綠素含量、葉片C含量和Ca含量均顯著高于低水鹽環境,而葉片K含量在低水鹽環境下顯著高于高水鹽環境(P<0.01)；葉片N、P和S含量在不同水鹽環境間無顯著差異(P>0.05) (圖1)。

圖1 不同水鹽環境下的植物群落加權性狀Fig.1 Plant community weighted mean trait in different soil water and salinity environment不同小寫字母表示該指標在高低水鹽環境間差異顯著(P<0.05)；SW1：高土壤水鹽樣地,High soil salinity and water content sites；SW2：低土壤水鹽樣地,Low soil salinity and water content sites

2.1.2 水鹽與生活型交互影響下的荒漠植物功能性狀特征

SW1環境下,不同生活型植物間的功能性狀呈不同程度的顯著差異。其中,喬木植物除葉片N、S含量低于灌木(或)草本外,其他性狀均顯著高于灌木和草本植物；與灌木和草本植物相比,小喬木植物的葉綠素、S含量顯著低,株高、葉片N、K含量顯著高,而葉片C、P、Ca含量無顯著差異；灌木植物的葉片N、K含量顯著高于草本,其他性狀與草本無顯著差異(表2)。

SW2環境下,喬木植物株高、葉綠素含量、C、P、K、Ca含量顯著高于灌木和(或)草本植物,S顯著低于灌木,葉片N與灌木無差異；小喬木植物的株高、C、K含量顯著高于灌木和(或)草本,葉綠素、N、S含量顯著低于灌木,而P、Ca含量與灌木和草本無顯著差異；灌木植物的株高、葉片C、N、P含量與草本無顯著差異,葉綠素、S顯著高于草本植物,而K含量低于草本植物。總體來看,低水鹽環境下不同生活型植物性狀呈趨同變化(表2)。

2.2 植物功能多樣性沿不同土壤水鹽環境的變化

2.2.1 多維性狀功能多樣性的水鹽響應

圖2 多維性狀功能多樣性指數的水鹽環境差異 Fig.2 Difference of multidimensional functional diversity indexes in different soil water and salinity environment不同小寫字母表示該指標在高低水鹽環境間差異顯著(P<0.01)；FAD2：功能屬性豐富度, Functional attribute diversity；FRic；功能豐富度, Functional richness；FEve：功能均勻度, Functional evenness；Rao：Rao二次熵指數,Quadratic entropy：FDiv：功能離散度, Functional divergence

SW1環境下植物功能性狀的豐富度FAD2顯著高于低水鹽環境(P<0.01),FRic雖未達到顯著(P=0.0871),但仍高于SW2環境；植物性狀的功能均勻度在不同水鹽環境間無顯著差異(P=0.5530)；SW1環境下植物功能性狀的離散度Rao指數顯著高于低水鹽環境(P<0.01),但FDiv指數在水鹽環境間無顯著差異(圖2)。

2.2.2 一維性狀的功能多樣性水鹽響應

各植物性狀的功能均勻度(FRO)在不同水鹽環境間均無顯著差異(P>0.05)。總體來看,SW1環境下植物的化學性狀均勻度均低于SW2環境；SW1環境下植物株高略低于SW2環境,但SPAD高于SW2環境(圖3)。

高水鹽環境下,植物葉片N、S和Ca的功能離散度(FDvar)顯著高于低水鹽環境(P<0.05),葉片P的FDvar指數近乎顯著地高于低水鹽環境(P=0.0552)；植物株高、SPAD和K含量的功能離散度均高于低水鹽環境,但未達到顯著性水平(P>0.05)(圖4)。

3 討論

3.1 荒漠植物功能性狀對土壤水分、鹽分變化的響應規律

土壤水鹽變化對艾比湖荒漠植物群落水平的功能性狀有不同程度的影響。株高是植物最直觀的表型特征之一,有研究認為表型在響應小空間尺度上的非氣候因素(如土壤屬性)變化更加明顯[23],本研究中艾比湖植物株高隨著土壤水鹽減少而降低與該觀點一致。然而,艾比湖荒漠植物葉綠素含量隨著土壤水鹽減少而降低,這與單純高鹽環境下葉綠素降低的有關結論略有差異[24]。這可能與荒漠植物對鹽漬生境的特殊適應有關,另一方面,葉綠素在鹽分下降的生境下仍降低也間接反映了荒漠植物對水分降低(旱脅迫加劇)的響應更為敏感。

群落水平葉片C含量隨著土壤水鹽降低而顯著下降。荒漠植物光合作用在干旱脅迫加劇的環境下受阻[25-26],這可能是導致群落整體的碳水化合物合成減少的重要原因。另外,喬木植物葉片C含量通常高于草本[27-28]。本研究中,兩種水鹽環境下喬木比例未變,但低水鹽環境下草本比例增加(SW1:25.0%,SW2:35.3%),降低了該環境下群落水平植物C含量,說明群落組成變化也是造成群落C含量顯著下降的重要原因。葉片N、P和S含量隨著土壤水鹽的變化呈相對穩定的狀態。Elser等人從生態化學計量的角度認為,植物的N、P含量存在一定的內穩性,即不完全依賴環境,而是在一定范圍內變化[29]。艾比湖荒漠植物葉片N、P、S的相對穩定狀態可能是植物生態化學計量內穩性的體現。另外,干旱荒漠區是N、P營養極度匱乏的區域,植物N、P營養的相對穩定也可能與其N、P含量僅是足以維持植物生存的最低量有關,這可能是荒漠植物應對貧瘠環境的一種生存策略。

圖3 不同水鹽環境下各植物性狀的FRO指數 Fig.3 FRO index of each plant functional trait in different soil water and salinity environmentFRO：Functional regularity index,功能均勻度指數

圖4 各植物性狀FDvar指數在不同水鹽環境間的差異 Fig.4 FDvar index of each plant functional trait in different soil water and salinity environment不同小寫字母表示該指標在高低水鹽環境間差異顯著(P<0.05)。FDvar：Functional logarithmic variance,功能對數方差

鈣在提高植物耐鹽性和抗旱性等方面具有重要作用[30],然而植物葉片Ca含量的變化主要與土壤條件有關[31-32],研究區低水鹽區域CaCO3含量為41.8 g/kg,而高水鹽區域CaCO3含量達到57.2 g/kg[12],這可能導致高水鹽環境下植物Ca含量較高。葉片K含量隨著土壤水鹽降低而增加,這與Ghoulam等通過控制實驗得出的結論相近,其研究發現高濃度NaCl (200 mmol/L)處理后,甜菜葉片K+濃度降低[33],間接反映了植物葉片K+濃度在低鹽分濃度下可能升高。此外,由于植物對鈉鉀吸收存在權衡,生長于沙質土壤中的植物可能因鈉吸收的不足而導致鉀吸收量增加[11],研究區低水鹽環境土壤的含沙量較高(89%)[34],也可能導致該環境植物葉片鉀含量較高。

不同生態系統的各生活型間植物葉片性狀差異已見于報道,但對干旱區荒漠生態系統的了解還較少[34]。艾比湖荒漠植物性狀差異總體呈喬木、小喬木、灌木、草本依次降低的趨勢,隨著土壤水鹽降低,植物性狀有趨同的傾向,這可能與各生活型植物的遺傳屬性直接相關,但土壤水鹽變化和群落組成改變對這一趨勢的分別貢獻尚待進一步研究。

3.2 荒漠植物功能多樣性的水鹽響應規律及其對群落構建的指示

功能多樣性指標包含功能豐富度、均勻度和離散度三類指數,這些指數可表現功能多樣性不同方面的特征[20,36]。另外,由于各性狀代表不同的生態位軸,利用多維性狀計算功能多樣性可能掩蓋某些群落構建規律[37-38]。因此,從多維和一維角度共同分析功能多樣性各個測度的特征,有助于更加充分地揭示荒漠植物功能多樣性對土壤水鹽環境的響應規律。

功能豐富度反映群落中物種對生態位空間的占有,低豐富度表示特定環境條件下的生態位空間未被充分利用,降低了群落生產力[36]。荒漠植物功能性狀的豐富度(FAD2, FRic) 隨著水鹽降低顯著下降,這與不同水分條件下得出的結論一致[39],說明低水鹽環境下群落生產力低于高水鹽環境,該環境下較低的物種多樣性也是直接體現[13]。低水鹽環境下土壤電導率顯著降低(1.91 dS/m),說明該區域鹽分含量可能低于1.0 g/kg[16],因此對植物的鹽脅迫降低,但旱脅迫加劇,功能豐富度的降低也反映了該地區土壤水分對荒漠植物功能豐富度的影響比土壤鹽分更重要,這一結論在該地區植物物種多樣性、功能多樣性對水鹽響應的研究中也得到了證實[13,40]。

功能均勻度衡量物種性狀在已占據的性狀空間中是否分布均衡,指示資源利用的程度。功能均勻度高說明資源利用均勻,各種資源的利用程度接近,反之則說明資源利用較不均衡[8]。艾比湖荒漠植物功能性狀均勻度在高、低水鹽環境下并無顯著差異,說明不同水鹽環境下物種在已占據的性狀空間中分布格局相近；同時,兩種環境下物種功能均勻度均不超過0.55 (SW1: 0.55; SW2: 0.49),反映出該區域植物對其占有的生態位空間中的資源利用較不均衡。從各性狀來看,一維功能均勻度(FRO)隨著水鹽變化均無顯著差異。但是,除植物葉綠素含量外的其他植物性狀均勻度均隨著水鹽降低呈升高的趨勢,其中植物C、P、S的均勻度升高最為明顯,說明隨著土壤水鹽降低,植物對C、P、S的資源利用趨于均衡,這可能是植物對低水鹽環境下土壤干旱、貧瘠加劇的適應和表現；另外,植物化學性狀均勻度普遍高于植物葉綠素和株高,說明植物對營養資源的利用相對充分,可能也間接反應了植物生態化學計量的內穩性特征。

功能離散度反映植物性狀在群落性狀空間的離散程度,離散度高表明群落中生態位分化程度較高或物種性狀遠離平均值,種間資源競爭弱,有助于增加生態系統功能；反之則表示群落中物種性狀分化程度低,種間資源競爭激烈[39,41]。高水鹽環境下植物種間功能的不相似性(Rao指數)顯著高于低水鹽環境,與該地區前期研究結論一致[40],反映了物種間較高的性狀分化。FDiv指數描述物種多維性狀在性狀空間范圍如何分布,但可能由于性狀分布特征在多維空間中綜合的原因,不同水鹽環境下荒漠植物性狀的FDiv指數并無顯著差異。而從一維功能離散度(FDvar)來看,高水鹽環境下顯著高的Rao指數主要是由該環境下植物株高、葉綠素含量及大部分(C除外)化學性狀的高離散度決定的,這說明高水鹽環境下,物種性狀趨異,沿性狀軸物種分布較分散。因此種間競爭可能是決定高水鹽環境下群落構建過程的主要作用。