西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸季節動態及驅動因素

蔡子良，邱世平, *

1. 國家林業和草原局西北調查規劃設計院，陜西 西安 710048；2. 中國科學院西雙版納熱帶植物園，云南 昆明 650223

土壤呼吸作為土壤碳通量和陸地生態系統碳循環的關鍵成分，土壤呼吸的微小變化將對大氣碳熱平衡產生巨大影響（Carey et al.，2016；Berryman et al.，2015；Liu et al.，2016）。CO2濃度增加導致全球氣候變暖已是不爭的事實，威脅著人類的生存和發展（李玉寧等，2002；崔驍勇等，2001）。因此，在全球氣候變化背景下，陸地生態系統碳循環與收支研究一直是國內外學者關注的熱點問題之一（曹湛波等，2016）。土壤呼吸是土壤與大氣進行碳交換的主要過程，是陸地生態系統碳循環的一個重要組成部分，也是土壤碳庫主要輸出途徑，全球每年通過土壤呼吸作用釋放的 C約為 75 Pg（Kang et al.，2016；雷蕾等，2016）。土壤呼吸速率很小的變化，都將使大氣CO2濃度和土壤碳儲量發生巨大的改變，在全球尺度，森林土壤呼吸釋放的CO2量為77 Pg·a-1（以C計，下同），僅次于全球總初級生產力（100－120 Pg·a-1），大于全球陸地生態系統的凈初級生產力（50－60 Pg·a-1）（欒軍偉等，2006；楊玉盛等，2004）。因此，準確評估土壤呼吸作用及其對全球變化的響應具有十分重要的意義（楊玉盛等，2004；Xu et al.，2015；Chen et al.，2015）。

森林生態系統既可充當碳源也可充當碳匯，其呼吸的年際變化大于光合作用（龔斌等，2013）。根據微氣候法估算熱帶地區凈初級生產力約為全球陸地生態系統光合作用的32%，而熱帶森林植被和地下碳約占全球陸地碳庫的37%，這種對凈生物碳匯的估算由于受取樣區域限制而不很準確（楊玉盛等，2004）。近年來，亞洲熱帶天然林正以前所未有的速度轉變為次生林或人工林，20世紀80年代土壤損失到大氣中的碳平均為0.88 Pg·a-1，90年代為 1.09 Pg·a-1，20 世紀大約為 2 Pg·a-1（王家駿等，2018）。

西雙版納熱帶季節雨林是分布在熱帶北緣水熱和海拔高度極限條件下的森林類型，具有熱帶森林的結構和群落特征，熱帶季節雨林面積在 1976－2013年間減少了67%（劉博奇等，2016；梁國華等，2016）。土壤呼吸對于準確估算該區碳匯/源具有重要意義。目前土壤呼吸及其影響因子的研究主要集中在典型生態系統的測定上，如溫帶森林、北方針葉林和半干旱草原等（Xu et al.，2015；劉博奇等，2016；王家駿等，2018），而對西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸，區分根系呼吸、異養呼吸變化規律及其影響因子的研究尚未見報道。有鑒于此，本研究探討西雙版納地區熱帶季節雨林土壤呼吸季節變化動態及其影響因子，旨在為準確估算中國熱帶碳收支提供基礎數據。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

西雙版納傣族自治州屬北熱帶季風氣候，年均降雨量1557 mm，全年干濕季分明，干季（11月至次年4月，包括霧涼季和干熱季）降雨264 mm，占年降雨的17%，雨季（5－10月）降雨1293 mm，占年降雨的83%，年均相對濕度86%，太陽年總輻射量 4902.4 MJ·m-2，年日照時數 1787.8 h。年均氣溫21.5 ℃，最熱月（5月）均溫25.3 ℃，最冷月（1月）均溫15.5 ℃，土壤為磚紅壤。

本研究樣地位于西雙版納勐侖自然保護區內（21°51′N、101°12′E），海拔約 756 m，樣地坡度約25°。樣地植被結構復雜，物種豐富，群落高度40 m左右，結構復雜，分層現象明顯，喬木層按高度可分為3層：上層高30 m以上，標志種主要為千果欖仁（Terminalia myriocarpa）、番龍眼（Pometiatomentosa）；中層高度在16－30 m之間，常見種有云南玉蕊（Barringtonia macrostachya）、大葉白顏樹（Gironniera subaequalis）等；下層高16 m以下，主要種包括云樹（Garcinia cowa）、假廣子（Knema erratica）、細羅傘（Ardisia tenera）、蟻花（Mezzettiopsis creaghii）及毒鼠子（Dichapetalum gelonioides）等。灌木層除上層喬木的幼苗幼樹外，常見種有染木（Saprosma ternatum）、狹葉巴戟（Morinda angustifolia）、玉葉金花（Mussaenda）等。草本層與灌木層處于同一層次，種類不多，常見種有海芋（Alocasia mocrorrhiza）、鳳尾蕨（Pteris）等。藤本及附生植物豐富，板根及莖花現象顯著，是典型的季節雨林。

1.2 土壤呼吸測定方法

在研究區布設監測點并標記，在第一次測定土壤呼吸之前，提前一天將測定基座嵌入土壤中，剪除每個基座內存留的土壤表層以上的地表植被，聚氯乙烯圓柱體經過24 h平衡后，土壤呼吸速率恢復到基座放置前的水平，從而避免了因安置氣室對土壤擾動而造成的短期內呼吸速率波動。采用動態密閉氣室紅外 CO2分析儀（IRGA）法，測定儀為美國Li-6400便攜式氣體分析系統和Li-6400土壤呼吸室，土壤呼吸日變化測定為白天每隔2 h測定1次，在6:00－18:00之間測量，每個監測點1次測定2個重復取平均值。在觀測土壤呼吸的同時，使用手持長桿電子溫度探針測定0－10 cm深處的土壤溫度，同時使用TDR測定每個監測點附近0－5 cm和5－10 cm范圍內的土壤濕度。同時取監測西雙版納熱帶季節雨林0－10 cm混合土樣兩份，帶回實驗室，一份自然風干（15－20 d）去除碎片和部分根后過0.5 mm篩，測定土壤養分含量；另一份于4 ℃冰箱中保存，用于土壤酶活性測定。

在每個樣方內隨機安置3個PVC連接環，用于土壤呼吸速率的定期測定。本試驗使用Li-6400分析系統（Li-cor Inc．，Lincoln，NE，USA）測定土壤呼吸速率，測定時間為 8:00－18:00，每個月測定3次，同時用Li-8100自帶的土壤溫度和濕度傳感器分別測定5 cm深度的土壤體積含水量和土壤溫度。每次測量時按照不同順序進行測量，以避免系統誤差。

土壤呼吸速率（Rs）（μmol·m-2·s-1）和 0－5 cm土壤溫度（t）以及5－10 cm土壤含水量（W）的擬合關系如下（廖暢，2016）：

式中，a、b、c、K均為擬合參數。

根據土壤呼吸速率與土壤溫度的指數關系，通過樣地內放置的溫度自動記錄儀記錄的土壤溫度，分別計算各樣地年平均土壤呼吸速率和單位面積土壤CO2通量為（廖暢，2016）：

式中，Rd和 Ry分別為土壤呼吸日通量（t·m-2·d-1）和年通量（t·hm-2·a-1）。利用 SPSS 20.0軟件進行One-way ANOVA分析，采用LSD多重檢驗法檢驗處理間的差異顯著性。

1.3 土壤養分的測定

土壤養分的測定參照鮑士旦（2000）的《土壤農化分析》：土壤有機碳含量（g·kg-1）采用重鉻酸鉀氧化外加熱法測定；全氮（g·kg-1）采用凱氏定氮法測定；全磷（g·kg-1）采用NaOH熔融-鉬銻抗比色法測定；全鉀（g·kg-1）采用火焰分光光度法測定（胡軍國，2016）。

土壤酶活性的測定：土壤酶活測定采用分光光度計進行比色測定，測定酶活種類為纖維素酶（1 g土樣30 min內分解產生1 mg葡萄糖所需的酶量）、轉化酶（1 g土樣24 h內分解產生1 mg葡萄糖所需的酶量）、脲酶（1 g土樣24 h內分解產生1 mg氨基氮所需的酶量）（胡軍國，2016）。

1.4 數據處理

運用Excel 2007和SPSS 18.0進行數據分析，采用單因素方差分析（One-way ANOVA）檢驗各組數據間的差異顯著性，Pearson相關性系數檢驗各指標間的相關性；采用指數方程對土壤呼吸（Rs）與土壤溫度和濕度間進行回歸分析；采用主成分分析提取對研究區土壤呼吸起主導作用的土壤環境因子。由原始數據擬合得到的多元回歸關系經統計學檢驗得到擬合度參數R2，并在P＜0.05和P＜0.01水平上檢驗相關系數的顯著性。

2 結果與分析

2.1 西雙版納熱帶季節雨林環境因子日動態

圖1可知，西雙版納熱帶季節雨林土壤溫度和土壤濕度呈一致的變化規律，均呈倒“V”型變化趨勢。不同季節0－5 cm土壤溫度均顯著高于5－10 cm；0－5 cm土壤溫度隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，其中不同季節0－5 cm土壤溫度差異均顯著（P＜0.05）；5－10 cm土壤溫度隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小，其中春季和冬季 5－10 cm土壤溫度差異不顯著（P＞0.05），二者顯著低于夏季和秋季（P＜0.05）。不同季節0－5 cm土壤濕度均顯著高于5－10 cm土壤溫度；0－5 cm土壤濕度隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小，其中春、夏和秋季0－5 cm土壤濕度差異均不顯著（P＞0.05）；5－10 cm土壤溫度隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小，其中春季秋季和冬季 5－10 cm土壤溫度差異不顯著（P＞0.05），三者顯著低于夏季（P＜0.05）。

2.2 西雙版納熱帶季節雨林土壤總呼吸（Rs）、自養呼吸（Ra）及異養呼吸（Rh）

由圖2可知，西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸具有明顯的分層現象和季節性規律，從分層現象來看，不同季節0－5 cm土壤總呼吸（Rs）、自養呼吸（Ra）及異養呼吸（Rh）均高于5－10 cm土層；從季節性規律來看，0－5 cm土壤異養呼吸（Rh）隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小，其中夏季和秋季顯著高于春季和冬季（P＜0.05），5－10 cm土壤異養呼吸（Rh）隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，春季和冬季差異不顯著（P＞0.05），二者顯著低于夏季和秋季（P＜0.05）。0－5 cm土壤自養呼吸（Ra）隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小，其中春季和冬季差異不顯著（P＞0.05），二者顯著低于夏季和秋季（P＜0.05），5－10 cm土壤自養呼吸（Ra）表現為：春季、秋季和冬季差異不顯著（P＞0.05），三者顯著低于夏季（P＜0.05）。0－5 cm和5－10 cm土壤總呼吸（Rs）隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小。

圖1 西雙版納熱帶季節雨林環境因子日動態Fig. 1 Daily dynamics of environmental factors in tropical seasonal rainforest in Xishuangbanna

圖2 西雙版納熱帶季節雨林土壤總呼吸（Rs）、自養呼吸（Ra）及異養呼吸（Rh）Fig. 2 Total soil respiration (Rs), autotrophic respiration (Ra) and heterotrophic respiration (Rh) in tropical seasonal rainforest in Xishuangbanna

2.3 西雙版納熱帶季節雨林土壤養分和酶活性

由表1可知，西雙版納熱帶季節雨林土壤養分和酶活性具有明顯的分層現象和季節性規律，從分層現象來看，不同季節0－5 cm土壤養分和酶活性均高于5－10 cm土層；從季節性規律來看，土壤養分和酶活性隨季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大。0－5 cm土壤有機碳、全氮、全鉀、纖維素酶、脲酶、轉化酶和蔗糖酶均隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小，其中夏季和秋季差異不顯著（P＞0.05），春季和冬季差異不顯著（P＞0.05）。5－10 cm土壤有機碳、全氮、全鉀、纖維素酶、脲酶、轉化酶和蔗糖酶均隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小，其中夏季和秋季差異不顯著（P＞0.05），春季和冬季差異不顯著（P＞0.05）。0－5 cm和5－10 cm土壤全磷隨著季節呈先增加后降低趨勢，其中不同季節土壤全磷差異均不顯著（P＞0.05）。

2.4 土壤溫度和濕度對土壤呼吸的影響

西雙版納熱帶季節雨林土壤總呼吸與土壤溫度呈顯著的指數關系（表2），其響應具體表現在，夏季和秋季土壤呼吸Q10顯著高于夏季和秋季。春季、夏季、秋季和冬季土壤總呼吸的 Q10分別為1.53、1.86、1.62、1.70。不同季節土壤異養呼吸與土壤溫度呈顯著的指數關系，其中夏季和秋季土壤異養呼吸溫度敏感性較高。春季、夏季、秋季和冬季土壤異養呼吸Q10分別為1.63、1.72、1.58、1.52，不同季節土壤自養呼吸與土壤溫度呈顯著的指數關系，夏季和秋季土壤自養呼吸溫度敏感性較高。

表1 西雙版納熱帶季節雨林土壤養分和酶活性Table 1 Soil nutrient and enzyme activity in tropical seasonal rainforest in Xishuangbanna

表2 土壤呼吸和組分與土壤溫度的指數關系Table 2 Exponential relationship between soil respiration and soil temperature

整個試驗期測得的不同季節土壤呼吸速率與 0－5 cm和5－10 cm土層土壤含水量之間的關系用二次曲線擬合最好（表3），其決定系數R2分別為0.317－0.456和 0.289－0.401，明顯低于土壤呼吸速率與土壤溫度關系方程的R2值，這表明土壤呼吸速率與土壤含水量之間的相關性較弱，夏季和秋季相關性強于春季和冬季（相關系數絕對值）。

2.5 西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸的主成分分析

表4是主成分分析中各土壤環境因子的總方差分解表，可以看出第一、第二主成分特征值占總方差的百分比為87.249%，即前兩個主成分對8個指標所涵蓋的大部分信息進行了概括，其中第一主成分攜帶的信息最多（達到64%以上），而主成分3和4對總方差的貢獻很小（9.189%和3.562%），因此，選取前2個因子作為主成分。表5是土壤環境因子對應于兩個主成分的荷載值，反映了主成分與變量的相關系數，載荷值大的即可認為是重要因子。第一主成分對原始變量的解釋貢獻了總方差的64.184%，負荷值最高的幾個指標分別為有機碳、全氮和轉化酶（分別為 0.857、0.803和 0.812，絕對值大于0.8時判定為負荷值較高），第二主成分為全氮、全鉀和轉化酶（分別為 0.832、0.801和0.803），說明有機碳、全氮和蔗糖酶是西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸的主要影響因子。

表4 觀測指標總方差分解表Table 4 Analysis table of total variance of observation indexes

表5 主成分載荷矩陣Table 5 Principal component load matrix

3 討論

本研究中，西雙版納熱帶季節雨林土壤溫度和土壤濕度存在顯著的季節變化規律，均呈倒“V”型變化趨勢。不同季節0－5 cm土壤溫度和濕度均顯著高于5－10 cm；土壤溫度和濕度隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大，在冬季最小。研究顯示（楊帆等，2017；劉博奇等，2016），森林、草原以及濕地等的土壤呼吸速率呈現單峰型變化，本研究中西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸日變化同樣呈現明顯的單峰曲線，季節變化峰值出現在夏季，最小值出現在冬季，夏季地表溫度較低、濕度較大，隨時間的變化，氣溫逐漸上升，土壤呼吸速率也逐漸增加，土壤中的微生物和根系呼吸旺盛，導致CO2排放強度增大，土壤呼吸達到最高值，根系和微生物活性最強，此后，隨著溫度的降低，土壤呼吸則急劇降低。土壤呼吸速率主要由溫度、濕度等環境因子共同作用所驅動，主要控制因子隨生態系統類型和氣候類型不同而不同（Carey et al.，2016）。大量研究表明，西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸主要受溫度和水分的影響，具有明顯的季節動態，土壤濕度在一定程度上降低土壤呼吸速率對土壤溫度的響應，土壤濕度的限制作用可能導致土壤呼吸速率的敏感性降低（王家駿，2017；劉彥春等，2016）。因此，土壤溫度、濕度和養分含量相互作用影響著西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸。另外，土壤呼吸具有明顯的季節特征，最大值出現在夏季，冬季最小，這與前人的研究結果一致（Bae et al.，2015；Barba et al.，2016）。研究區夏季降雨頻繁，溫度較高，良好的水熱條件有利于植物的生長發育，植物地下部分的根系呼吸旺盛，且生長過程中產生相當量的分泌物可作為微生物代謝活動的養料（Avila et al.，2016；Fang et al.，2015；Taylor et al.，2015）；另一方面在高溫高濕條件下凋落物分解加快，向土壤輸送的養分增多，促進了土壤微生物的呼吸；在冬季，植物還處于休眠期，而此時土壤微生物的代謝活性也較低（楊開軍等，2016；葛曉改等2016；梁國華等，2016）。因此，土壤總呼吸隨季節呈先增加后降低趨勢。

表3 土壤呼吸和組分與土壤含水量的指數關系Table 3 Exponential relationship between soil respiration and soil moisture content

通常情況下，土壤濕度會促進土壤呼吸，當土壤濕度較低時，土壤呼吸強度隨土壤水分的增加而增加，而土壤水分的增加會導致土壤通透性變差（楊開軍等，2016；陳書濤等，2017）。O2是植物根系和土壤微生物進行有氧呼吸的必要條件，過高的土壤濕度會限制土壤中 O2的擴散，此時土壤處于嫌氣狀態，植物根系和好氧微生物的活動受到抑制，土壤有機碳的分解速率降低，土壤中產生的CO2減少，所以會出現當土壤濕度超過閾值以后，土壤呼吸有所下降的現象（夏秀雪等，2017；付剛等，2017）。本研究中，西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸作用受土壤濕度的影響較為明顯，土壤呼吸速率與土壤濕度呈負線性相關關系，并沒有出現影響土壤呼吸的土壤濕度的閾值。與此同時，土壤溫度升高，根系呼吸和土壤生物活性增強，土壤中產生的CO2增多，土壤溫度影響土壤中CO2向大氣的輸送過程，CO2向大氣的排放增強，因此土壤溫度與土壤呼吸呈正相關；另一方面，土壤濕度在一定程度上增強了土壤呼吸速率對土壤溫度的響應（陳晶等，2016）。通過相關性分析可知，不同的西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸均與土壤養分和土壤酶活性有一定的相關性，而主成分的結果顯示西雙版納熱帶季節雨林土壤有機碳、全氮和蔗糖酶是土壤呼吸的主要影響因子。

本研究表明，試驗期內土壤呼吸速率與 0－5 cm和5－10 cm深處土壤溫度之間均存在極顯著指數正相關關系，表明溫度是影響西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸速率的主導因子，這與國內外多數研究結果一致（王家駿等，2018；劉博奇等，2016）。這可能是由于土壤溫度的變化對植物根系活性和土壤微生物代謝活動產生了影響，從而使得土壤呼吸發生變化。在一定范圍內，隨著溫度的升高，土壤微生物活性增強，土壤呼吸速率也會隨之增大。土壤呼吸受到土壤溫度、濕度等因子的綜合影響，其過程十分復雜（張慧東等，2015；鄭威等，2017；郭全恩等，2016）。國內外許多研究表明，森林土壤呼吸與土壤溫度有良好的相關性。在熱帶、亞熱帶森林和北溫帶森林中均發現土壤呼吸與地表溫度之間具有極顯著的指數關系（鄭威等，2017）。本研究利用溫度單因素指數模型擬合呼吸對溫度的響應函數，相關性極顯著，表明隨著溫度的升高，土壤呼吸速率呈指數增長，與國內外許多研究結果相同（邵英男等，2017；曹裕松等，2016；王亞軍等，2018）。對眾多植被的研究結果表明，土壤呼吸與土壤濕度之間也存在正相關關系。本研究中，土壤呼吸與土壤溫度和濕度的雙因素模型較單因素模型擬合度更高，表明所研究林分土壤呼吸受二者共同影響。本研究中，不同氮濃度的土壤呼吸速率與0－5 cm和5－10 cm土層土壤含水量之間的關系用二次曲線擬合最好，其決定系數 R2分別為0.32－0.46和 0.29－0.40，明顯低于土壤呼吸速率與土壤溫度關系方程的R2值，這表明土壤呼吸速率與土壤含水量之間的相關性較弱，。其主要原因可能是該區屬于亞熱帶季風濕潤性氣候特征，降水比較豐富，林地蓄水持水能力較強，從整個試驗期來看，土壤含水量保持在相對較高的狀態，故水分不是限制土壤呼吸的關鍵因子，土壤含水量對土壤呼吸的影響遠小于土壤溫度對土壤呼吸的影響。

4 結論

本文探討西雙版納地區熱帶季節雨林土壤呼吸季節變化動態及其影響因子，其結論如下：

西雙版納熱帶季節雨林土壤溫度和土壤濕度存在顯著的季節變化規律，均呈倒“V”型變化趨勢；土壤總呼吸（Rs）、自養呼吸（Ra）及異養呼吸（Rh）隨著季節的變化呈先增加后降低趨勢，在夏季達到最大；其中不同季節0－5 cm土壤總呼吸（Rs）、自養呼吸（Ra）及異養呼吸（Rh）均高于5－10 cm土層。土壤總呼吸與土壤溫度呈顯著的指數關系，與土壤濕度呈顯著的二次曲線關系，其中土壤溫度對西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸速率的影響高于土壤濕度。主成分分析表明：第一主成分對原始變量的解釋貢獻了總方差的64.18%，負荷值最高的幾個指標分別為有機碳、全氮和轉化酶，第二主成分為全氮、全鉀和轉化酶，說明土壤溫度、有機碳、全氮和蔗糖酶是西雙版納熱帶季節雨林土壤呼吸的主要影響因子。