葉生態特征及其相關性對下墊面熱效應的生態權衡

朱濟友 于 強 DI Yang 何韋均 徐程揚 孔祥琦

(1.北京林業大學林學院， 北京 100083; 2.弗羅里達大學地理系， 蓋恩斯維爾 FL 32611； 3.廣西大學林學院， 南寧 530005)

0 引言

植物功能性狀是影響其個體生長、發育和繁殖，在形態、生理和物候上表現出來的一系列特性，間接地反映植物對不同生長環境的適應性[1-2]。其中，葉片作為植物響應環境最敏感的器官之一，與植物對資源的捕獲和利用等方面關系密切，能很好地反映植物對環境變化的生態策略，是植物生長、生理和生物化學循環的決定性因素[3]。WRIGHT等[4]在全球范圍內研究了涵蓋175個地區植物的功能性狀，在2004年提出了全球葉經濟譜概念，葉經濟譜是指植物在形態結構及生理特征等性狀間相互關聯、協同變化的組合，能夠將植物對資源的權衡策略科學量化。此后，國內外生態學者針對不同地區和不同物種的植物葉經濟譜展開大量研究，主要涉及熱帶雨林、亞寒帶植被、高原草甸等，均證實了葉經濟譜的存在[4-7]。然而在國內的研究相對有限，尤其在城市生態系統中針對植物葉經濟譜的研究仍存在較大空白。隨著全球城市化進程的加速，城市熱環境效應影響范圍持續擴張[8],有數據顯示，2017年底中國的城市化率水平為57.4%，預計2020年將達到60%。城市化程度的不斷深入，城市生態系統中“城市病”問題也隨之凸顯[9]。其中，城市熱環境對城市植物影響的研究廣受關注，植物與其生長環境的關系成為近年來城市生態學研究的熱點問題之一。研究表明，城市熱環境的變化與城市下墊面結構密切相關[10-12]。城市下墊面作為城市表層能量收支的重要載體，對城市生態系統中的水分和熱量起著重要的調節作用[12]。植物作為城市生態系統中的重要組成部分，發揮著降溫增濕、固碳釋氧及防塵降噪等多種生態效能[13]。研究發現，城市下墊面的差異影響著城市熱環境效應，進而引起城市綠化植物物候期及其生物量的改變[14]。

近年來，有學者針對城市下墊面熱環境效應展開一系列研究，但多基于遙感技術反演的方法，難以精準獲取地表溫度信息，對溫度特征無法實現精細化研究[15-17]。鑒于此，本文在城市化率較高的北京市開放環境下開展試驗，以最大限度規避大田試驗存在的缺陷。選取6種典型城市下墊面(自然地表、瀝青地表、水泥地表、荷蘭磚地表、大理石地表和嵌草磚地表)上生長的3種常見綠化樹種(洋白蠟、國槐和臭椿)為研究對象，以葉性狀指標為切入點，系統分析城市下墊面的熱環境效應，以及它對植物功能性狀及其相關關系的影響。

1 材料與方法

1.1 研究區概況

北京市地處華北平原西北部，屬典型暖溫帶半濕潤大陸性季風氣候，夏季高溫多雨，冬季嚴寒干燥。全年中1月的平均溫度最低，約為-3.5℃，7月的平均溫度最高，約為26.2℃。在北京奧林匹克森林公園景觀大道、中關村廣場、中華圣火廣場進行對比試驗，該區域主要綠化樹種有國槐、洋白蠟、臭椿、欒樹、紫葉李和毛白楊等。

1.2 指標測算

1.2.1地表溫度測定

在3個試驗區分別選擇6種典型城市下墊面：自然地表、瀝青地表、水泥地表、荷蘭磚地表、大理石地表和嵌草磚地表。于2017年5月1日—10月1日利用IR Flexcam Ti55型熱紅外熱像儀(美國Fluke公司)進行地表溫度監測，其主要參數為：探測器規格320×240像元，1個像元代表1個溫度，共320×240個地表溫度；熱靈敏度0.05℃以內；視場為23°(橫向)×17°(縱向)，最小焦距為15 cm；校準范圍為-20～600℃；誤差度為2%；觀測波段為8～14 μm。將其安裝于6個研究區中心，分別對6種下墊面進行地表溫度同步監測，于08:00—17:00設置每1 h記錄一次數據，每次記錄采集3幅熱紅外圖像。利用熱紅外熱像儀自帶的數據分析軟件(Fluke Smart View)提取出地表溫度值[18]。

1.2.2植物葉性狀指標測定

葉綠素含量、比葉面積、葉干物質含量、葉組織密度及氣孔特征是在植物資源利用軸上的典型變量[19-20]。在3個研究區，6種不同的城市下墊面類型環境中，分別選擇國槐、臭椿和洋白蠟各30株，共1 620株。于2017年8月中旬10:00—12:00晴朗天氣，每株樹隨機采集中冠層葉子30片。將葉表面用脫脂棉擦拭干凈后，利用電子天平稱量葉鮮質量；放于清水中浸泡12 h后稱取葉飽和鮮質量；葉綠素含量利用丙酮-乙醇浸提法測算；葉體積采用排水法測算；葉面積利用便攜式葉面積掃描儀測算；葉厚度利用游標卡尺測量。最后，將葉樣放于105℃干燥箱殺青后干燥至質量恒定，稱取葉干質量[21]。比葉面積是葉面積與葉干質量的比值[20]，即

SLA=LA/LDW

(1)

式中SLA——比葉面積，cm2/g

LA——葉面積，cm2

LDW——葉干質量，g

葉干物質含量(質量比)為葉干質量與葉飽和鮮質量的比值[21]，即

LDMC=LDW/LSFW

(2)

式中LDMC——葉干物質含量，g/g

LSFW——葉飽和鮮質量，g

葉組織密度為葉干質量與葉體積的比值[21]，即

LTD=LDW/LV

(3)

式中LTD——葉組織密度，g/cm3

LV——葉體積，cm3

在晴朗天氣06:00—08:30時間段，每株樹在其活體枝干上選取10張葉片，用印跡法制作臨時玻片，并立即帶回實驗室在LJ-CLP03型光學顯微鏡下放大100倍后，每個玻片隨機選取5個視野拍攝氣孔顯微圖像，基于eCognition軟件計算氣孔指標[22-23]。

1.2.3數據分析

用Excel 2016、SPSS 12.5分析軟件進行數據整理和分析，并在SigmaPlot 13.0中制圖。

2 結果與分析

2.1 不同下墊面類型地表溫度特征

由表1(每行不同字母表示數據差異顯著，下同)、圖1可知，城市下墊面對熱環境效應的影響較顯著。6種下墊面地表溫度日變化趨勢基本一致，總體上呈先升后降的趨勢。從08:00開始，隨著太陽輻射的增強，地表吸收了熱量而使得地表溫度逐漸升高，到14:00—15:00達到峰值后逐漸下降。不同類型下墊面的地表溫度間存在顯著性差異(P<0.05)?？傮w來看，6種下墊面全天及整個生長季地表溫度最高均為瀝青地表，并顯著高于其他下墊面(P<0.05)。地表溫度從大到小依次為瀝青地表、荷蘭磚地表、水泥地表、大理石地表、嵌草磚地表、自然地表。這說明了瀝青地表對城市熱環境的影響最大，大理石地表、嵌草磚地表和自然草地地表對城市熱環境具有一定的緩解作用，且以中午時段最為顯著。

表1 6種不同下墊面地表溫度平均值Tab.1 Average surface temperature of six different underlying surfaces ℃

圖1 不同城市下墊面環境的地表溫度Fig.1 Surface temperature of urban underlying surface environment

2.2 城市下墊面熱效應對葉功能性狀的影響

如表2所示，除氣孔開度外，比葉面積、葉綠素含量(質量比)、葉干物質含量、葉組織密度、氣孔密度、氣孔面積、葉脈密度、葉氮含量(質量比)、葉磷含量(質量比)及氮磷比在不同城市下墊面環境下具有顯著差異(P<0.05)。除葉綠素含量、葉干物質含量和氣孔面積外，國槐、臭椿和洋白蠟的比葉面積、葉組織密度、氣孔密度、葉脈密度、氣孔開度、葉氮含量、葉磷含量和葉氮磷比均存在顯著性差異(P<0.05)。而在種內個體間，葉片功能性狀差異均未達到顯著水平。

2.2.1比葉面積

如圖2a所示，在不同城市下墊面環境下，比葉面積隨著地表溫度的減弱，總體上呈增加的趨勢，從小到大依次為瀝青地表、荷蘭磚地表、水泥地表、大理石地表、嵌草磚地表、自然地表。自然地表和嵌草磚地表環境下比葉面積顯著高于其他下墊面地表環境下的比葉面積(P<0.05)，自然地表和嵌草磚地表之間無顯著差異。

表2 不同城市下墊面下植物功能性狀的差異性分析(P值)Tab.2 Difference analysis of functional traits of different urban underlying surfaces

2.2.2葉綠素含量

如圖2b所示，葉綠素含量隨地表溫度的增強總體上呈先增加后減小的變化趨勢，從大到小依次為嵌草磚地表、自然地表、大理石地表、水泥地表、荷蘭磚地表、瀝青地表。與嵌草磚地表相比，瀝青地表、荷蘭磚地表、水泥地表和大理石地表環境下的葉綠素含量均顯著降低(P<0.05)，國槐、臭椿和洋白蠟降幅分別為0.269～0.733 mg/g、0.336～0.987 mg/g和0.422～0.718 mg/g。

2.2.3葉干物質含量

如圖2c所示，隨著6種下墊面熱環境效應的增強，葉干物質含量總體上呈降低的趨勢，以瀝青地表和荷蘭磚地表最大，嵌草磚地表和自然地表的最小。

2.2.4葉組織密度

如圖2d所示，隨著下墊面熱環境效應的增強，葉組織密度與葉干物質含量變化趨勢相同，均呈降低的趨勢。國槐、臭椿和洋白蠟的葉組織密度在不同城市下墊面環境下存在顯著性差異(P<0.05)，變化幅度分別為0.635～1.036 g/cm3、0.712～1.127 g/cm3、0.734～1.435 g/cm3。

2.2.5氣孔特征

如圖2e～2g所示，在6種城市下墊面中，氣孔密度隨著地表溫度的增高，總體上呈增大的趨勢，氣孔面積和氣孔開度呈減小的趨勢。氣孔密度在瀝青、荷蘭磚、水泥和大理石地表環境下顯著高于自然地表和嵌草磚地表(P<0.05)；氣孔面積與氣孔開度在不同下墊面環境下均存在顯著性差異(P<0.05)，從小到大依次為瀝青地表、荷蘭磚地表、水泥地表、大理石地表、嵌草磚地表、自然地表，但氣孔開度在6種下墊面環境下的差異不明顯。

2.2.6葉脈密度

如圖2h所示，在6種城市下墊面環境下，葉脈密度隨著地表溫度的升高，總體上呈增大的趨勢。在瀝青、荷蘭磚和水泥地表環境下的葉脈密度顯著大于嵌草磚和自然地表(P<0.05)，嵌草磚地表和自然地表環境間的葉脈密度無顯著差異。

2.2.7葉氮、磷含量及氮磷比特征

如圖2i～2k所示，在不同城市下墊面環境中，城市典型綠化樹種(國槐、臭椿和洋白蠟)的葉氮含量和葉磷含量有顯著差異。葉氮含量和葉磷含量均隨著地表溫度的升高呈增大的趨勢。葉氮磷比隨著地表溫度的升高，總體上呈降低的趨勢，其中國槐的降幅最大，臭椿和洋白蠟的差異不明顯。3個樹種的葉氮磷比均小于12，說明在城市熱環境下植物的生長主要受氮元素的限制。

圖2 不同城市下墊面環境下的植物葉功能性狀Fig.2 Plant leaf functional traits of urban underlying surface environment

2.3 葉片功能性狀間的關系

對所有樣本數據進行相關性分析，結果顯示，植物葉功能性狀間表現出了一定的相關關系(表3)。其中，比葉面積與葉干物質含量、葉組織密度和氣孔密度間存在極顯著的負相關關系(P<0.01)，與葉氮含量、葉磷含量呈顯著的正相關關系(P<0.01)。葉干物質含量與葉組織密度、葉脈密度和葉氮含量存在極顯著的正相關關系(P<0.01)。氣孔密度與氣孔面積、氣孔開度間存在顯著的負相關關系(P<0.05)，而與葉脈密度間存在顯著的正相關關系(P<0.05)。葉脈密度與葉氮含量間存在顯著的正相關關系(P<0.05)，與葉組織密度呈極顯著的正相關關系(P<0.01)。葉綠素含量與其他指標間不存在顯著性差異。

2.4 城市下墊面對葉功能性狀指標間關系的影響

如圖3所示，在城市下墊面環境中，葉性狀間普遍存在顯著的相關關系。而在不同下墊面環境中，葉性狀間的相關關系大小也存在較大差異，相關程度從大到小依次為嵌草磚地表、自然地表、水泥地表、大理石地表、荷蘭磚地表、瀝青地表。這說明了在城市下墊面地表造成的熱環境中，隨著地表溫度的升高，葉性狀間的相關性呈先增大后降低的趨勢，小幅度增溫的葉性狀間的R2普遍高于對照(自然地表)，顯著性也有所增強，這說明了小幅度增溫總體上有利于加強葉性狀間的相關性。相反，大幅度增溫則明顯降低其相關關系。

3 討論

3.1 城市下墊面對植物葉片功能性狀的影響

已有的研究表明，在一定的范圍內環境溫度的升高有利于促進植物的生長，而形態結構特征及其生長特性能較好地反映其適應環境變化和不同資源水平下的權衡策略[24-26]。本研究中，葉功能性狀指標大小在不同的城市下墊面環境中存在顯著差異。

表3 植物葉功能性狀間的關系Tab.3 Relationship between plant leaf functional traits

注：*表示指標間在P<0.05的水平上差異顯著，** 表示指標間在P<0.01的水平上差異極顯著。

圖3 城市下墊面熱環境對植物葉片功能性狀間關系的影響Fig.3 Effect of thermal environment of urban underlying surface on relationship between plant leaf functional traits

其中比葉面積、葉綠素含量、氣孔面積、氣孔開度、葉氮含量、葉磷含量及葉氮磷比均隨著地表溫度的增大總體上呈先升后降的趨勢。而葉干物質含量、葉組織密度、氣孔密度及葉脈密度則呈相反的變化規律。以往的研究表明，比葉面積能夠表征植物對資源獲取的能力，在資源匱乏、干旱脅迫等逆境中，植物往往具有較低的比葉面積，相反在資源豐富的環境中則具有較高的比葉面積以提高其對營養、資源的保存能力[27-28]。本研究中，隨著城市下墊面熱環境效應的增強，比葉面積總體上呈降低的趨勢，說明植物在高溫環境下通過減小比葉面積以降低蒸騰成本，避免水分過度流失，這與眾多學者的研究結果基本一致[28-29]。葉干物質含量表征了植物對養分的保有能力，葉干物質含量較低的植物具備較強的生產能力[28]。葉組織密度反映了植物葉片的承載力和防御力，與葉片周轉生長速度密切相關[4,30]。本研究中，溫度大幅度升高顯著增大了葉干物質含量和葉組織密度，表明植物在高溫脅迫的不良環境下，增強了其葉片養分保有能力，以更高效地利用有限資源。葉組織密度的增大，有利于增強植物對非生物因素的防御能力[30]。葉綠素含量可以間接衡量植物光合能力，在不同的城市下墊面環境下隨著溫度的提高葉綠素含量呈先增加后減小的變化趨勢，說明溫度小幅度的升高有利于促進植物的光合作用，但極度高溫環境下，光合能力明顯減弱[31]。研究表明，在一定程度上增加葉片的含氮量可以有助于提高葉片的光合能力，葉磷含量也有助于提高羧化效率從而提高植物的光合能力[4, 31]。因此，葉綠素含量的降低可能與葉氮磷含量的降低有關。葉氮含量、葉磷含量在不同下墊面環境下呈現顯著差異，這可能與下墊面造成的熱效應有關。高溫致使土壤氮、磷元素有效性減弱，這不利于植物對氮、磷的吸收[32]。氣孔是植物葉片表面承載水分平衡的重要組織構造。本研究中，氣孔密度隨著環境溫度的不斷升高而不斷增大，這可能與葉面積的減小有關。研究表明，高溫環境下，植物為了減小蒸騰的成本，植物采取了減小葉面積的策略以縮小蒸騰面積，與眾多研究學者的研究結果基本一致[31-33]。

3.2 植物葉片性狀間的相關關系及其生態權衡策略

葉性狀與植物對資源的獲得、利用及利用效率的關系最為密切，能夠反映其為了適應環境而形成資源利用方面的生態對策[3,34]。葉經濟譜揭示了植物在某種環境中，葉性狀間形成“此消彼長”的權衡規律[35]。在這條連續變化的性狀組合譜兩端分別代表兩種不同資源投資-收益策略譜：快速投資-收益型和緩慢投資-收益型[4]。一般來說，植物可利用資源的總量相對有限，它對某一功能性狀的資源投入較多時，對其他性狀的資源投入必然會隨之減少[35-37]。本研究中，植物葉性狀間表現出了明顯的相關性，進一步說明其表現出了對環境的適應性及資源利用策略。同時，根據其所處生境的資源條件或不良干擾，轉換、調整或補償自身功能，尤其在不良環境的長期脅迫下，通過犧牲其他性狀的構建和功能維持為代價，從而保證自身的生存與生長[37]。比葉面積與葉干物質含量、葉組織密度呈顯著負相關，而與葉氮含量、葉磷含量呈顯著的正相關關系，這種變化與植物在高溫環境下的自我保護密切相關，在高溫環境下植物往往把更多的合成物質用于增加保護組織的構建，以適應脅迫環境，這與眾多學者研究結論一致[37-39]。高溫環境下植物縮減葉片面積，有助于降低蒸騰面積和蒸騰成本，避免細胞水勢和膨壓的嚴重降低[39]。本研究中，比葉面積與氣孔密度的負相關關系，可能與葉面積的減小有關，比葉面積降低導致了單位面積氣孔密度增加。由于氣孔密度的增加，必然致使植物通過氣孔散失水分量的增加，因此，在這樣的“高輸出”形勢下，氣孔面積和氣孔開度的降低可能是植物維系葉片水分平衡的重要策略之一。與此同時，本研究還發現氣孔與葉脈間呈正相關關系，高溫脅迫下氣孔密度增大，水分散失劇烈，而此時葉脈密度的增大可能是為了增加水分運輸的效率，保證葉片水分的正常供應，這樣的性狀組合也直觀地體現了性狀間的功能調節。本研究中，葉干物質含量與葉組織密度和葉脈密度存在極顯著正相關，這進一步表明了綠化植物在城市高溫脅迫環境中具有更高的資源獲取利用能力和防御能力，有利于植物更好地利用貧瘠的資源。葉氮含量與植物資源利用的能力密切相關[38,40]。本研究結果表明，城市下墊面引起的熱效應強度越大，3種典型綠化植物的葉氮、葉磷含量越高，葉氮含量的提高有利于提高其對資源的利用率，從而適應高溫、干旱貧瘠的環境；同時通過增加葉磷含量，降低了葉片氮磷比，進而加快了其生長速度、縮短繁殖期，以適應高溫、干旱脅迫的貧瘠環境。此外，不同的城市下墊面環境下植物葉片功能性狀間的相關關系存在較大的差異。地表溫度小幅度的增大加強了葉片功能性狀間的相關關系：嵌草磚地表環境下，葉片各性狀間的R2以及顯著性總體上均高于其他下墊面類型，且隨著溫度的不斷增大，它們之間相關顯著性普遍降低，這可能是由于小幅增大的溫度尚未超過植物生長的最適溫度。

4 結論

(1)城市下墊面熱效應環境中，隨著環境地表溫度的提高，城市典型綠化植物(國槐、臭椿和洋白蠟)在葉生態特征上表現出相對一致的權衡策略：比葉面積、葉綠素含量、氣孔面積、氣孔開度和葉氮磷比總體上呈降低的趨勢，而葉干物質含量、葉組織密度、氣孔密度、葉脈密度、葉氮含量和葉磷含量呈增大的趨勢。

(2)城市下墊面熱效應環境中，植物葉生態特征性狀間存在一定的相關關系，其中比葉面積與葉干物質含量、葉組織密度和氣孔密度間存在極顯著的負相關關系，與葉氮含量、葉磷含量呈顯著的正相關關系；葉干物質含量與葉組織密度、葉脈密度和葉氮含量存在極顯著的正相關關系；氣孔密度與氣孔面積、氣孔開度存在顯著的負相關關系，而與葉脈密度存在顯著的正相關關系；葉脈密度與葉氮含量存在顯著的正相關關系，與葉組織密度呈極顯著的正相關關系。但溫度的大幅度升高會顯著降低其相關關系。

(3)城市生態系統中，植物葉片具有低的比葉面積、葉綠素含量、氣孔面積、氣孔開度和葉氮磷比，高的葉干物質含量、葉組織密度、氣孔密度、葉氮含量和葉磷含量的特點，說明全球葉經濟譜在城市生態系統中也同樣存在，且偏向于“快速投資-收益”型一端。