中亞熱帶森林轉換對土壤磷積累的影響

曾曉敏，高金濤，范躍新，袁 萍，鮑 勇，高 穎，趙盼盼，司友濤，陳岳民,*，楊玉盛

1 福建師范大學地理科學學院， 福州 350007 2 濕潤亞熱帶山地生態國家重點實驗室培育基地, 福州 350007

土地利用變化是全球陸地植被變化的重要影響因素，不僅影響土壤養分狀況的變化[1]，也影響生態系統的穩定和功能[2]。森林轉換是土地利用變化的一種常見方式[3]，其可以改變生態系統植被群落組成，影響凋落物養分歸還，引起土壤養分供應能力的改變，并可能通過正反饋作用進一步影響森林生態系統的穩定[4]。關于森林轉換國內外已經進行了大量的研究，發現森林轉化為農業用地和人工林往往會導致土壤碳儲量受限[5]、土壤氮有效性降低[6]、微生物群落結構發生顯著變化[7]、溫室氣體排放增加[8]。土壤磷素(P)是植物生長最重要的營養元素之一[9]，也是熱帶和亞熱帶森林生產力的主要限制因素[10- 12]。研究發現，不合理的森林轉換往往會增加土壤磷流失的風險[1]。而研究不同形態的土壤磷可以評估磷對植物和微生物的有效性[13]，預測森林的健康(生長)狀況。因此，了解森林轉化后土壤因素對各形態磷的影響，對改善土壤養分狀況和保護森林資源極為重要。

當前，森林轉換影響土壤磷的研究多集中于熱帶和溫帶地區。有研究發現，熱帶森林轉換會導致有效磷大幅減少或增加[14- 15]。Yang等[16]研究表明，溫帶森林轉換對土壤全磷、微生物生物量磷、有機磷和有效磷的影響顯著，并影響了酸性磷酸酶活性。許多研究表明，土壤磷受多種環境因子的控制，不僅土壤理化性質、鐵鋁氧化物等因素會影響到土壤磷的形態及有效性[17]，微生物等生物因素也發揮著重要的作用[15]。其中，微生物和植物根系分泌的酸性磷酸酶，能夠促使有機磷礦化，是控制森林生態系統中土壤磷有效性的重要生物因素之一[18]。在中亞熱帶森林地區，森林轉換對土壤磷形態及有效性的影響仍缺乏認識，及其驅動土壤磷變化的主要機制尚不清楚。因此，需要進一步探究驅動土壤P變化的主要影響因子。

近年來，我國南方大面積天然常綠闊葉林被采伐，采用不同的經營方式進行森林再更新，轉換成各種次生林、人促更新林和皆伐后經營的人工林等森林類型[19]。并且，在該地區，長期的風化淋溶和生物吸收使土壤中P有效性較低，從而使森林生態系統磷素受限的問題始終存在[7,11]。因此，本研究選擇中亞熱帶經天然林采伐后轉換而成的米櫧次生林(SF)、米櫧人促林(AR)和杉木人工林(CF)為研究對象，比較3種森林類型的磷形態及有效性的差異，分析土壤理化性質、鐵鋁氧化物和酸性磷酸酶對磷的影響，并探討了驅動土壤磷變化的主要因素，為中亞熱帶森林經營提供科學依據。

1 材料與方法

1.1 樣地基本概況

試驗地設在福建省三明市陳大國有林場金絲灣森林公園內的黃坑工區(26°19′N，117°36′E)。地貌特征以陡峭的低丘陵為主，地勢北高南低，山地面積占全境的82%，平均坡度25°—35°，平均海拔為300 m。本區屬中亞熱帶海洋季風氣候，年均氣溫17—19.4℃；多年平均降水量1749 mm；年均相對濕度81%[19]。

該試驗地主要包括3種典型的森林類型，即米櫧次生林、米櫧人促林和杉木人工林。3種森林類型的林齡相近，且具有相同的立地條件，在轉換之前均為米櫧天然林。其中，米櫧次生林由米櫧天然林經過擇伐后，封山育林，再經過自然次生演替形成，林分密度為3788株/hm2，平均樹高10.8 m，平均胸徑12.2 cm，主要樹種有米櫧(Castanopsislanceolata) 、閩粵栲(Castanopsisfissa)等。米櫧人促林為采伐時保留林下幼樹，采伐后保留剩余物，并沿水平帶平鋪堆積殘留的枝椏、樹梢等以促其腐爛，林分密度為2158株/hm2，平均樹高13.7 m，平均胸徑16.8 cm，其主要樹種有米櫧、東南野桐(MalloyusLianus)等，草本層植物由草珊瑚(Sarcabdraglabra)、山姜(Alpiniajaponica)、扇葉鐵線蕨(Adiantumflabellulatum)等組成。杉木人工林(Cunninghamialanceolata)為皆伐后，經火燒、挖穴造林和幼林撫育營造的人工純林，林冠單層，林分密度為2858株/hm2，平均樹高18.2 m，平均胸徑15.6 cm，林下植被主要為狗骨柴(Tricalysiadubia)、毛冬青(Ilexpubescens)、新木姜子(Neolitseaaurata)等。

1.2 采樣與處理

2016年11月，在米櫧次生林、米櫧人促林和杉木人工林分別進行隨機布點采樣。每塊樣地去除表面凋落物后采集淋溶層和淀積層的土樣。將土樣混合均勻并挑出細根和石粒等雜物，通過2 mm的土篩。將經過處理后的土樣分為兩部分，一部分是用來測定微生物量和酶活性的鮮土，4℃低溫儲存；另一部分為用來測定土壤化學分析和不同形態磷的風干土。

1.3 測定方法

土壤磷的測定參考Carter等[22]的方法，其中全磷、有機磷和有效磷分別用HClO4-H2SO4法、灼燒法和M3浸提法；土壤微生物生物量磷采用氯仿熏蒸-NaHCO3浸提法[23]，再用連續流動分析儀測定磷酸根含量。土壤酸性磷酸酶活性參照Saiya-Cork等[24]的方法提取和培養。方法如下：取1 g新鮮土壤，用125 mL 50 mmol/L的醋酸鹽緩沖液(pH = 5)提取，用磁力攪拌器攪拌5 min使其均質化，用移液器取200 μL移于96孔微孔板。用傘形酮(MUB)作為底物標示。微平板置于暗環境下經過20℃恒溫培養4 h后，用多功能酶標儀(SpectraMax M5，Molecular Devices，美國)測定其熒光度。

1.4 數據處理

用Excel 2013和SPSS 21.0軟件對數據進行處理。采用單因素方差分析(One-way ANOVA)檢驗不同林型和不同土層土壤理化性質、鐵鋁氧化物和不同形態磷含量的差異顯著性；用雙因素方差分析(Two-Way ANOVA)比較分析林分與土層下土壤理化性質、鐵鋁氧化物和不同形態磷含量等指標的差異。采用Canoco Software 5.0軟件，以4種不同形態的磷為響應變量，同時以土壤基本理化性質、鐵鋁氧化物含量和酸性磷酸酶活性為解釋變量做冗余分析(RDA)；繪圖由Origin 9.1軟件完成。

2 結果與分析

2.1 土壤基本理化性質

不同森林類型的土壤總氮、銨態氮及含水率等理化特性差異顯著(表1)。土壤淋溶層中，AR的總氮(TN)顯著高于SF和CF；土壤碳氮比(C∶N)呈現CF>SF>AR；CF的銨態氮含量最低，而含水率則是AR>CF>SF。土壤淀積層中，僅有銨態氮和含水率在不同林型中存在顯著差異，即SF比AR、CF的銨態氮明顯偏高，而含水率明顯偏低，其他性質均無顯著差異。方差分析表明林分對土壤總氮、銨態氮和含水率具有極顯著影響(P<0.01)，土層對土壤有機碳、總氮、銨態氮、硝態氮和含水率具有極顯著影響(P<0.01)，而林分×土層對土壤總氮和銨態氮具有顯著的交互作用(P<0.05)。

2.2 土壤不同形態鐵鋁氧化物含量

不同形態的鐵鋁氧化物中游離型居多(表2)。土壤淋溶層中，不同森林類型的無定型鐵存在顯著差異，即SF>AR>CF，而其他形態的鐵鋁氧化物在土壤表層變化不顯著。在土壤淀積層中，3種形態的鐵鋁氧化物在SF、AR和CF中均無顯著差異。經方差分析可知，林分對絡合型鋁具有極顯著影響(P<0.01)，對無定型鐵具有顯著影響(P<0.05)。土層對土壤無定型鐵和絡合型鐵鋁具有極顯著影響(P<0.01)。而林分×土層對土壤3種形態鐵鋁氧化物的交互作用均不顯著。

表1 不同森林類型的土壤基本理化性質

SF:米櫧次生林 Secondary broadleaved forests ofCastanopsiscarlesii; AR: 米櫧人促林 Human-assisted naturally regenerated forests ofCastanopsiscarlesii; CF: 杉木人工林 Plantation ofCunninghamialanceolata;不同大寫字母表示不同森林類型間差異顯著，不同小寫字母表示不同土層間差異顯著(P< 0.05);ns, 表示無顯著性影響，*,P<0.05，**,P<0.01，***,P<0.001

表2 不同森林類型的土壤鐵鋁氧化物含量

SF:米櫧次生林 Secondary broadleaved forests ofCastanopsiscarlesii; AR: 米櫧人促林 Human-assisted naturally regenerated forests ofCastanopsiscarlesii; CF: 杉木人工林 Plantation ofCunninghamialanceolata;Feo:無定型鐵, Amorphous iron oxides; Fep:絡合型鐵, Complex iron oxides; Fed:游離型鐵, Free iron oxides; Alo:無定型鋁, Amorphous aluminium oxides; Alp:絡合型鋁, Complex aluminium oxides; Ald:游離型鋁, Free aluminium oxides; 不同大寫字母表示不同森林類型間差異顯著，不同小寫字母表示不同土層間差異顯著(P< 0.05)。ns, 表示無顯著性影響，*,P<0.05，**,P<0.01，***,P<0.001;

2.3 土壤中不同形態磷含量和酸性磷酸酶活性

如圖1，土層對土壤全磷(TP)和有機磷(Po)的影響極顯著 (P<0.001)，淋溶層顯著高于淀積層。林分對其也具有極顯著影響(P<0.01)。在土壤淋溶層中不同森林類型的土壤磷含量差異較大。其中，米櫧人促更新林(AR)的TP和Po含量顯著高于米櫧次生林(SF)和杉木人工林(CF)。CF的土壤磷以無機磷為主(占53%)，而SF和AR以有機磷為主(約占60%)。在土壤淀積層中，TP和Po含量受林型的影響較小，不同森林類型之間的差異均不顯著。此外，林分×土層對土壤全磷和有機磷的交互作用也顯著(P<0.05)。

圖1 不同森林類型的各形態土壤磷含量Fig.1 Phosphorus content of soils at different forest typesSF:米櫧次生林 Secondary broadleaved forests of Castanopsis carlesii; AR: 米櫧人促林Human-assisted naturally regenerated forests of Castanopsis arlesii; CF: 杉木人工林 Plantation of Cunninghamia lanceolata;不同小寫字母表示不同土層間的差異顯著，不同大寫字母表示不同森林類型間的差異顯著(P< 0.05)，圖中數據為平均值±標準差;ns, 表示無顯著性影響，*, P<0.05，**, P<0.01，***, P<0.001

圖2 不同森林類型的土壤酸性磷酸酶活性 Fig.2 Changes in soil acid phosphatase activity at different forest typesSF:米櫧次生林 Secondary broadleaved forests of Castanopsis carlesii; AR: 米櫧人促林Human-assisted naturally regenerated forests of Castanopsis arlesii; CF: 杉木人工林 Plantation of Cunninghamia lanceolata;不同小寫字母表示不同土層間的差異顯著(P< 0.05)，不同大寫字母表示不同森林類型間的差異顯著(P< 0.05)，圖中數據為平均值±標準差。ns, 表示無顯著性影響，*, P<0.05，**, P<0.01，***, P<0.001

土壤有效磷(AVP)反映了土壤磷素的直接供應能力。林分和土層均對有效磷具有極顯著影響(P<0.001)。但SF的有效磷含量在不同土層中無顯著差異，而AR和CF中淋溶層顯著高于淀積層。在土壤淋溶層中，杉木人工林(CF)的AVP含量最高，而在土壤淀積層中差異不顯著。

土壤微生物生物量磷(MBP)和酸性磷酸酶活性(AP)都反映了土壤中與磷轉換相關微生物活動的強弱。林分和土層對兩者均有極顯著影響(P<0.001)。土壤表層中MBP和AP在米櫧人促更新林最高，而隨著土層的加深兩者的含量都降低。在土壤淋溶層中，SF的MBP含量顯著低于其他兩種林型，而CF的酸性磷酸酶活性最低(圖1和圖2)。在土壤淀積層中，CF的MBP含量比SF和AR要高，而AP含量卻最低。

2.4 土壤磷與環境因子的相關性

如圖3所示，土壤淋溶層和淀積層的不同森林樣點均進行了較好的聚類，說明不同森林轉換類型均使兩個土層中的磷素發生明顯變化。RDA分析第一軸和第二軸分別解釋了淋溶層變量的54.3%和32.4%，以及淀積層的79.4%和11.3%。在土壤淋溶層中，土壤含水量、總氮和無定型鐵對土壤磷的影響最大。其中，土壤含水量作用最明顯，其解釋了土壤磷變化的41.1% (P= 0.016)。在土壤淀積層中，酸性磷酸酶、游離鐵和總氮是土壤磷素變動的最重要影響因子，其中AP的解釋度最大，解釋了磷變化的65.3% (P= 0.002)。

圖3 不同森林類型對土壤磷影響的冗余分析圖Fig.3 Correlations of soil phosphorus to soil properties as determined by redundancy analysis (RDA)(A: the eluvial horizon; B: the illuvial horizon)SF1, 2, 3: 米櫧次生林 Secondary broadleaved forests of Castanopsis carlesii; AR1, 2, 3: 米櫧人促林Human-assisted naturally regenerated forests of Castanopsis arlesii; CF1, 2, 3: 杉木人工林 Plantation of Cunninghamia lanceolata;RDA圖右下角表示環境因子對土壤磷變化的相應解釋比例; TP:全磷, Total phosphorus; Po:有機磷, Organic phosphorus; AVP:有效磷, Available phosphorus; MBP:微生物生物量磷, Microbial biomass phosphorus; M:含水量, Moisture; TN:總氮, Total nitrogen; Feo:無定型鐵, Amorphous iron oxides; AP: 酸性磷酸酶, Acid phosphatase; Fed:游離型鐵, Free iron oxides

3 討論

3.1 森林轉換后土壤理化性質的變化

本研究表明，中亞熱帶森林轉換后，土壤表層總氮、銨態氮和含水率發生了明顯變化(表1)。其中，杉木人工林的銨態氮含量最低，其他研究也發現類似的結果，如宋慶妮等[25]探討了森林轉換對土壤氮素礦化作用的影響，發現亞熱帶天然林轉變成人工林時，土壤氮素有效性會降低，這可能與葉或根等凋落物的數量和質量有關[26]。與人工林相比，闊葉林(SF或AR)產生的凋落物數量更大，且凋落物中木質素和纖維素等難分解物質的含量更低[27]，凋落物的分解速度更快，土壤更容易得到磷素和其他養分的補充。另外，天然林轉化成人工林后，一般認為土壤氮礦化作用會減弱[25]，進而導致銨態氮含量顯著降低。而米櫧人促更新林(AR)的總氮含量顯著高于其他兩種林型，與元曉春等[28]在本區域研究結果一致。這可能有兩個原因，一方面，米櫧人促更新林保留采伐剩余物能夠促進微生物充分分解凋落物，將N等養分歸還到土壤表層[29]；另一方面，有效氮的增加也會影響到總氮的含量。大多研究發現，植被和凋落物持水能力是影響土壤水分含量的主要影響因素[30]。本研究中，土壤含水率呈現AR>CF>SF的特征，這可能是因為人促更新林地表植被豐富、凋落物持水能力強且蒸發較少。

鐵鋁氧化物是土壤中的重要活性礦物，影響和控制著土壤磷素的吸附-解吸與沉淀、遷移轉化等動態過程和生物有效性[31]，尤其是游離型鐵鋁氧化物，是影響紅壤固磷能力的關鍵因素[32]。本研究中，不同形態的鐵鋁氧化物中以游離型居多(表2)，這與王小紅等[33]的結果一致。而無定型鐵以米櫧次生林含量最高，這可能是因為人為干擾加劇了土壤的淋溶作用，促進了鐵鋁氧化物的轉化。

3.2 森林轉換后土壤磷和酸性磷酸酶的變化

土壤全磷是土壤質量的重要指標，它代表著土壤磷的總儲量[34]。本研究中米櫧人促林的全磷含量明顯大于其他兩種林型(圖1)。研究發現，土壤磷主要來源于成土母質和動植物殘體的分解、養分歸還[35]。相比次生林和人工林，米櫧人促林(AR)的養分歸還和氮含量明顯偏高。尤其是土壤中存在氮磷耦合關系，氮輸入可能會加劇P限制作用，為保持穩定的N∶P比來促進植物對土壤P的吸收和利用，微生物會加快分解養分，從而增加P來緩解磷限制[36]。

有機磷(Po)是植物體內重要的磷素來源[37]。前期研究發現，Po與土壤微生物量、土壤有機物密切相關[38]。Brandtberg等研究發現大面積倒木后山地山毛櫸土壤有機磷增加，認為是枯枝落葉層的有機磷轉移到土壤中從而提高土壤有機磷含量[39]。在本研究中，米櫧人促林有機磷含量最高，而杉木人工林最低(圖1)。這可能與森林轉換或經營方式改變有關，人促更新保留了采伐物且凋落物量大，而有機碳和總氮含量也會進一步影響到有機磷的積累。

土壤有效磷主要來源于有機磷的礦化，短期的P遷移、轉化和貯存與植物和微生物密切相關[40]。本研究發現，米櫧人促林的有效磷含量顯著低于杉木人工林，這與有機磷的變化趨勢不一致(圖1)。但也有研究表明，外源氮的輸入有利于提高磷酸酶活性和促進有機磷礦化，然而土壤有效磷卻無顯著增加[41]。造成這種結果的原因可能是與氮輸入有關，之前的研究發現常綠闊葉林土壤氮素供給量大于植被吸收量，而杉木林土壤氮素供應不能滿足植被需求[25]。米櫧人促林一般處于磷限制狀態，這將促進土壤微生物或植物根系釋放出更多的磷酸酶以促進有機磷礦化，而產生的有效磷通過生物固持和吸收等多種方式被植物所利用[42]。因此，土壤有效磷只能反映土壤短期的供磷能力[28]。

微生物生物量磷是土壤有機磷的重要組成部分，影響著土壤磷的有效性，是評價土壤環境變化的重要指標[18]，更能反映土壤磷素養分供應水平。有研究發現，有機物輸入的數量和質量、土壤的pH及人類活動等均會影響MBP的變化[43]。在本研究中，相比米櫧人促林和杉木人工林，米櫧次生林(SF)的MBP含量較低(圖1)。這可能是由于米櫧次生林的供植物和微生物直接利用的有效磷含量偏低，出現養分競爭，固持在微生物體內的磷也隨之降低[15]。而AR>CF，這主要是由于土壤淋溶層中水分差異所致。

土壤酸性磷酸酶在土壤P的循環中起重要的作用[18]，其活性的高低可以反映土壤P的基本狀況[44]。本研究中杉木人工林的酸性磷酸酶活性顯著低于其他兩種林型(圖2)，Chen等[45]也證實了造林會導致土壤酸性磷酸酶活性降低。其原因是酸性磷酸酶蛋白由C、N等基本元素構成[46]，米櫧次生林和米櫧人促林的有機碳和總氮含量較高，這在一定程度上促進了酸性磷酸酶的合成；也有可能是杉木人工林受到P限制程度低于人促林和次生林，所以微生物不需要分泌更多的酸性磷酸酶來獲取有效P供植物利用[44]。

3.3 土壤磷變化的關鍵驅動因子

森林轉換后，土壤理化性質、鐵鋁氧化物和酸性磷酸酶等土壤因素會發生顯著改變，從而影響到土壤中不同形態磷的積累。本研究中，不同森林土壤P變化的驅動因子因土層而異。在淋溶層，水分與MBP、AVP具有正相關關系(圖3A)，是影響土壤磷的主要因子。根據周星梅[30]等研究結果，在土壤水分不足的條件下，微生物活性會受到抑制，甚至引起微生物死亡，從而導致微生物中的磷釋放到土壤中。所以，在土壤水分高的條件下，米櫧人促林的MBP顯著增加。同時，土壤水分的增加通常能夠提高微生物活性，加速有機磷礦化[12]，并且水分增加有利于磷素的擴散，增加土壤磷的溶解量[47]，從而增加植物可利用的有效磷。森林轉換改變土壤水分狀況，米櫧人促林的含水率顯著高于杉木人工林。因此，本研究表明水分驅動淋溶層土壤微生物生物量磷和有效磷的變化。

在淀積層土壤，酸性磷酸酶活性是驅動土壤磷變化的主要因子(圖3B)，這可能與淀積層土壤P含量較低有關。通常認為土壤酸性磷酸酶活性與土壤有效磷存在負相關關系[40]。在土壤有效磷較低時，酸性磷酸酶活性增強有助于有機磷的礦化，從而提高有效磷含量。此外，酶活性的增強促使磷在微生物細胞內固持，導致微生物與植物的養分競爭加劇，也可能使得植物有效磷含量降低[15]。所以，森林轉換通過改變土壤磷酸酶活性來影響土壤有機磷的轉化和養分競爭，進而影響有效磷的含量。而磷酸酶活性提高，有機磷含量增加，這可能是由于細根周轉和微生物代謝較快，可以不斷補充被礦化掉的有機磷[48]，加上深層土壤礦化速率不高，故有機磷含量仍然保持較高水平。所以，在物質循環和能量流動較差的淀積層，酸性磷酸酶是驅動土壤有效磷和有機磷變化的關鍵因子。

4 結論

本研究中米櫧人促林土壤的全磷、有機磷和微生物生物量磷含量顯著高于米櫧次生林和杉木人工林，能夠為植物生長提供較為充足的磷素養分。此外，土壤含水量、總氮和無定型鐵是影響淋溶層土壤磷的主要因子，而在淀積層酸性磷酸酶、游離型鐵和總氮對土壤磷起主要作用。森林轉換主要通過改變土壤中的水分和酸性磷酸酶來影響森林生態系統的磷，從而影響土壤P循環。因此，森林轉換為人促更新林更有利于土壤磷的儲存和轉換，從而增加對植物的養分供應，并間接影響亞熱帶的森林生產力，最終有利于森林生態系統動態和環境可持續性。